Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux, UMR 137, IRD

Palmiers, morues et vers de terre : essais de va-et-vient entre théorie et données empiriques

Présenté

A l’Université Paris VI Pour obtenir

L’habilitation à diriger des recherches Spécialité Ecologie Par

Sébastien Barot Soutenu le Décembre 2006

Devant un jury composé de :

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Table des matières Remerciements _______________________________________________________5 1 Introduction ________________________________________________________7 2 Curriculum vitae – titres et travaux ____________________________________10 2.1 Formation___________________________________________________________ 10 2.2 Expériences de recherches _____________________________________________ 10 2.3 Langues_____________________________________________________________ 11 2.4 Enseignements _______________________________________________________ 11 2.5 Encadrement de stages ________________________________________________ 12 2.6 Publications _________________________________________________________ 13 2.7 Chapîtres de livre ____________________________________________________ 17 2.8 Evaluation d'articles pour des revues scientifiques internationales ____________ 17 2.9 Congrès, séminaires et ateliers __________________________________________ 18 2.10 Vulgarisation _______________________________________________________ 19 2.11 Responsabilités au sein d’un laboratoire_________________________________ 19 2.12 Responsabilités générales _____________________________________________ 19 2.13 Programmes de recherches financés sur appel d’offre _____________________ 19

3 Parcours scientifique ________________________________________________20 3.1 Thèse_______________________________________________________________ 20 3.2 Post-doctorat ________________________________________________________ 23 3.3 Recrutement à l’IRD __________________________________________________ 25 3.3.1 Expérience IFB __________________________________________________________ 25 3.3.2 Modélisation ____________________________________________________________ 28

4 Comment et pourquoi lier la théorie et les données empiriques ? _____________30 4.1 Nécessité de la théorie _________________________________________________ 30 4.2 Utilité des modèles mathématiques ______________________________________ 33 4.3 Comment lier théorie et données empiriques ?_____________________________ 36 4.3.1 De la théorie aux données / des données à la théorie _____________________________ 36 4.3.2 Existence de différents types de modèle en écologie _____________________________ 42 4.3.3 Faciliter les échanges entre théories et données _________________________________ 47

4.4 Particularités de l’écologie _____________________________________________ 52

5 Prédire les conséquences de différents mécanismes________________________60 5.1 Influence de la diécie sur la dynamique spatiale des plantes (Barot et al. TPB, 2004)-Article complet Annexe 1 ____________________________________________ 60 5.2 Effet des vers de terre sur le cycle de l’azote et la croissance des plantes (Functional Ecolog 2007)-Article complet Annexe 2______________________________________ 63

6 Trouver le mécanisme responsable d’un pattern connu ____________________67 6.1 Auto-organisation et démographie des vers de terre (article soumis)- Article complet Annexe 3________________________________________________________ 67

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6.2 Décomposition de la matière organique et priming effect (Fontaine et Barot, Ecol.Lett. 2005)-Article complet Annexe 4 ___________________________________ 72

7 Tester des prédictions théoriques avec des données empiriques ______________75 7.1 Effet de la pêche sur l’évolution des cycles de vie___________________________ 76 7.1.1 Méthodologie (Barot et al. EER 2004)- Article complet Annexe 5 __________________ 78 7.1.2 Cas de la morue (Barot et al. Ecol. Appl. 2004)-Article complet Annexe 6 ____________ 79 7.1.3 Cas du carrelet (Barot et al. ICES 2005)- Article complet Annexe 7 _________________ 80

7.2 Plasticité phénotypique de la reproduction chez un palmier invasif d’Amazonie (Barot et al. EER 2005)- Article complet Annexe 8 ____________________________ 81

8 Fluidifier les échanges entre théorie et données __________________________86 8.1 Nécessité de la production de synthèses (Barot et Gignoux Oikos 2004)-Article complet Annexe 9________________________________________________________ 86 8.2 Développement de différents types de modèles_____________________________ 89 8.3 Cas de l’écologie des sols (article soumis)- Article complet Annexe 10 _________ 92

9 Conclusion ________________________________________________________95 10 Bibliographie _____________________________________________________98 Annexe 1 __________________________________________________________113 Barot, S., and J. Gignoux. 2004. How do sessile dioecious populations cope with their males? Theoretical Population Biology 66:163-173.___________________________ 113

Annexe 2 __________________________________________________________125 Barot, S., A. Ugolini, and F. Bekal Brikci. 2007. When do soil decomposers and ecosystem engineers enhance plant production? Func. Ecol. 2: 1-10. ____________ 125

Annexe 3: _________________________________________________________136 Barot, S., Rossi, J.P., Lavelle, P., Self-organization in a simple consumer-resource system, the example of earthworms. Soumis à Soil Biology and Biochemistry _____ 136

Annexe 4 __________________________________________________________160 Fontaine, S., and S. Barot. 2005. Size and fucntional diversity of microbe populations control plant persistence and long-term soil carbon accumulation. Ecol. Lett. 8:10751087. _________________________________________________________________ 160

Annexe 5 __________________________________________________________174 Barot, S., M. Heino, L. O'Brien, and U. Dieckmann. 2004. Estimation of reaction norm for age and size at maturity with missing first-time spawner data. Evolutionary Ecology Research 6:659-678. _____________________________________________ 174

Annexe 6 __________________________________________________________195 Barot, S., M. Heino, L. O'Brien, and U. Dieckmann. 2004. Reaction norms for age and size at maturation: study of the long term trend (1970-1998) for Georges Bank and Gulf of Maine cod stocks. Ecol. Appl. 14:1257-1271. __________________________ 195

Annexe 7 __________________________________________________________211 Barot, S., M. Heino, M. J. Morgan, and U. Dieckmann. 2005. Maturation of the Newfoundland American plaice (Hippoglosoides platessoides) : a long-term trend in maturation reaction norm with low fishing mortality? ICES journal of Marine Science 62:56-64. ______________________________________________________________ 211

Annexe 8 __________________________________________________________221 3

Barot, S., M. Grimaldi, G. Mejia, D. Mitja, and I. Miranda. 2005. Reproductive plasticity in an invading palm tree of Amazon. Evolutionary Ecology Research 7:10511065. _________________________________________________________________ 221

Annexe 9 __________________________________________________________237 Barot, S., and J. Gignoux. 2004. Mechanisms promoting plant coexistence: can all the proposed processes be reconciled? Oikos 106:158-192. ________________________ 237

Annexe 10 _________________________________________________________246 Barot, S., M. Blouin, S. Fontaine, P. Jouquet, J.-C. Lata, and J. Mathieu. Towards a theoretical and evolutionary framework for soil ecology. submitted to Ecosystems. 246

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Remerciements La partie remerciement d’une thèse est toujours un exercice formel. J’espère qu’elle participera cependant un peu au message général de ma thèse d’Habilitation à Diriger des Recherches. Le message principal de ce texte est que l’écologie, comme toute science, ne peut progresser qu’en associant étroitement la théorie aux données empiriques. Cela ne peut se faire que par la communication entre les théoriciens et les empiristes. Plus généralement, un domaine de recherche ne progresse que par la confrontation d’approches différentes et de résultats et de théories souvent en désaccord. Comme tout chercheur je dois donc énormément à tous les autres chercheurs avec lesquels j’ai discuté, à tous les chercheurs dont j’ai lu les articles, à tous ceux qui ont aimé mes travaux et aussi à tous ceux qui les ont critiqués, qu’ils fassent des expériences en laboratoire, qu’ils récoltent des données sur le terrain ou qu’ils développent des modèles. Dans ce contexte je dois beaucoup à Jacques Gignoux. C’est lui qui m’a formé tout au cours de ma thèse et qui m’a aidé à écrire mes premiers articles. Je pense que mon approche visant à lier modélisation et travaux empiriques, approche qui sous-tend toute mon HDR, est directement issue de la façon dont J. Gignoux a toujours travaillé. Avec U. Dieckmann et M. Heino, au cours de mon post-doc j’ai été en contact avec d’autres façons de faire de la recherche. J’ai aussi beaucoup appris sur la façon d’écrire un article en Anglais. Je remercie P. Lavelle pour m’avoir accueilli au sein de son UMR, m’avoir aidé à passer le concours de l’IRD, et m’avoir initié à l’écologie des vers de terre. Plus généralement, je dois beaucoup au petit groupe de l’ENS, lié ou non à Lamto, L. Abbadie en tête, qui m’a offert beaucoup de discussions scientifiques passionnantes au cours de ma thèse et après mon recrutement à l’IRD. Ce groupe a toujours étroitement mêlé théorie, expérimentations et approches de terrain. Au LEST, je souhaite particulièrement remercier le ‘‘groupe des jeunes’’, J. Mathieu, M. Blouin, P. Jouquet, J. Measey, et F. Dubs avec lesquels les discussion sont toujours passionnées et animées. Je leur ai emprunté beaucoup d’idées et je me suis souvent servi d’eux comme cobayes pour tester mes propres hypothèses. Je remercie aussi S. Fontaine, mon coauteur favori, celui avec lequel les commentaires sur les manuscrits vont plus vite qu’internet et qui a suffisament d’idées nouvelles chaque jour pour supporter un ou deux projets ANR.

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Je dois remercier tous les étudiants que j’ai encadrés et en particulier les étudiants en thèse à l’encadrement desquels je participe actuellement : D. Noguera, Kam-Rigne Laossi, Kouadio Ignace Kouassi et Simon Boudsocq. Avec eux j’apprends évidemment à encadrer des étudiants et peut-être aussi à diriger des recherches… Avec eux, j’apprends aussi tout simplement à faire de la recherche : à confronter des points de vue, à interpréter des résultats, à trouver la bonne expérience pour tester une nouvelle hypothèse, à formuler mathématiquement des hypothèses, à expliquer une théorie … J’ai aussi une pensé pour deux personnes très proches qui sont mortes durant l’année où je rédigeais cette HDR. Ils auraient aimé voir le résultat de tout ce travail.

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1 Introduction Il est certain que les idées générales sont des idées creuses, mais il n’est non moins certain que le refus des idées générales est en lui-même une idée générale encore plus creuse, parce que c’est une idée hyper générale qui porte sur les idées générales. Edgar Morin (1990) Il n’est pas facile de décrire son parcours scientifique, surtout quand il a fait des détours et est passé par de nombreux champs disciplinaires. J’imagine cependant que l’exercice consistant à écrire une thèse d’Habilitation à Diriger des Recherches vise justement à prendre du recul et permet ainsi de reconstituer la logique de ce parcours scientifique, d’en comprendre le sens et l’originalité. Cela doit finalement permettre de fixer de nouvelles directions de recherche. Au cours de ma thèse au laboratoire d’écologie de l’ENS j’ai travaillé sur la démographie d’une espèce de palmier africain. Il s’agit d’abord de dynamique des populations classique mais cela m’a fait aborder de nombreux autres aspects : écologie spatiale (dissémination des fruits, répartition spatiale), écologie évolutive (description de l’histoire de vie et de la stratégie de reproduction, évolution de la diécie), écologie des écosystèmes (causes de l’hétérogénéité environnementale, stratégie d’exploitation des tâches de sol riche en nutriments). Concrètement cette thèse m’a amené à faire du travail de terrain, beaucoup de statistiques et un peu de modélisation. Mon post-doc à l’IIASA en Autriche m’a amené à travailler sur les stratégies de reproduction des poissons de mer pêchés industriellement, à la frontière de l’écologie évolutive et de l’halieutique. Pour cela j’ai dû développer des méthodes statistiques adéquates pour estimer des normes de réaction pour l’âge et la taille à la mâturation sexuelle. Depuis mon recrutement à l’IRD, au Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux, je me suis plongé dans l’écologie des sols que je n’avais fait qu’effleurer au cours de ma thèse. Il s’agit d’expériences de terrain en Amazonie brésilienne sur l’effet de la végétation sur la faune du sol et de travaux de modélisation sur la dynamique spatiale des vers de terre et sur l’effet des vers de terre sur le recyclage des nutriments et la croissance des plantes. Je commence actuellement à mettre en œuvre un projet ‘‘jeune chercheur’’ financé par l’ANR. Il s’agit là d’expériences pluridisciplinaires en microcosmes visant à mieux analyser la relation

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plante-vers de terre. Ce projet comporte une étude de l’effet des vers sur la démographie des plantes mais aussi, de la biologie moléculaire et de la microbiologie. Je peux expliquer de plusieurs façons ce parcours. Une première façon serait de faire la part belle aux contraintes extérieures et à une forte sensibilité aux conditions initiales. Venant de la Formation des Ingénieurs Forestiers de l’ENGREF Nancy, je suis arrivé en DEA sans aucune relation dans le monde de la recherche et sans aucune idée sur la façon de choisir un stage et un maître de stage. J’ai rencontré par hasard les membres de ‘‘l’équipe tropicale’’ du laboratoire d’écologie de l’ENS et ils m’ont envoyé à Lamto, en Côte d’Ivoire pour travailler sur le palmier Rônier (le plus beau palmier du monde !) parce que c’était plus ou moins le seul sujet qui n’avait pas encore été abordé dans cette savane humide, sans doute parce que ce palmier en est l’espèce la plus visible. Ensuite, il a fallu trouver de quoi subvenir à mes besoins, j’ai candidaté en vain en France dans différents organismes et universités tout en recherchant un post-doc à l’étranger. Après des espoirs déçus en forêt tropicale australienne j’ai été accepté sans trop de difficultés à l’IIIASA, pour un post-doc financé par l’Union Européenne dans le cadre d’un ‘‘European training network’’ dirigé par Ulf Dieckmann. Le sujet n’avait rien à voir avec ce que j’avais fait auparavant mais le fait que d’autres membres de mon laboratoire de thèse faisaient partie du même réseau a du faciliter mon recrutement. Je n’avais pas réellement la possibilité de trouver un post plus stable en Autriche et ai donc recommencé à candidater à des postes en France et en particulier à l’IRD au Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux. Ce laboratoire développe une problématique bien différente de mes deux premiers laboratoires mais j’avais déjà croisé son directeur, P. Lavelle, à différentes occasions et il avait aussi fait sa thèse à Lamto en Côte d’Ivoire. Cela n’explique pas que j’ai réussi le concours de recrutement mais permet de comprendre que le LEST et l’IRD ne m’ont pas entièrement choisi au hasard. Une autre façon d’expliquer mon parcours scientifique serait de faire la part belle à mes propres motivations scientifiques, à ma dynamique propre. Pour cela, il faut trouver des points communs à toutes les études que j’ai menées et chercher comment à l’intérieur des contraintes imposées par les projets auxquels j’ai participé j’ai souvent pu développer d’une manière privilégiée un certain style de recherche. Un premier point commun à toutes mes recherches est que j’ai utilisé et développé un certain nombre d’outils statistiques et de modélisation. Cependant je ne me considère pas comme un modélisateur : pour le moment la plupart de mes articles publiés ne sont pas basés sur de la modélisation. Par ailleurs, j’ai toujours essayé de tirer le meilleur parti possible des données à ma disposition et j’ai pour cela dû apprendre de nombreux éléments de statistiques, et apprendre à écrire des 8

programmes SAS pour mettre en oeuvre des procédures statistiques complexes (par exemple pour faire des tests de randomisation). Cependant, je ne suis pas statisticien de formation et, finalement, tout travail en écologie implique une phase importante d’analyse de donnée. Ni les statistiques, ni la modélisation ne caractérisent donc mon travail. En revanche, il me semble que depuis ma thèse j’ai toujours cherché à lier étroitement les données empiriques et la théorie écologique aussi bien quand je récolte des données sur le terrain que quand je fais de la modélisation. J’ai donc orienté ma thèse d’habilitation dans ce sens. J’y présente mes principaux résultats, publiés depuis ma thèse ou en cours de publication, tout en montrant comment j’ai constamment essayé de faire des allés et retours entre théories et données empiriques. Après une présentation de mon CV (chapitre 2) comprenant, entre autre, la liste de mes publications et une analyse rapide du nombre de citations qu’elles ont obtenues, je décris brièvement et chronologiquement mes différents travaux (chapitre 3). Ensuite j’explique quels sont, selon moi, les rôles respectifs joués en écologie par la récolte de données empiriques et l’élaboration de théories (chapitre 4). Je cherche aussi dans ce chapitre à montrer pourquoi il est nécessaire de lier intimement ces deux aspects du travail de recherche et quels sont les enjeux de cette liaison. J’y esquisse enfin quelques pistes pour améliorer et fluidifier les interactions entre théorie et données. Les chapitres 5 à 7 résument une partie des articles auxquels j’ai participé et qui sont présentés de manière à mettre en valeur 3 façons différentes de lier théories et données (présentées chapitre 4). Ces articles sont présentés intégralement en annexe. Je finis par une discussion (chapitre 8) sur ces différentes approches et la manière de les mettre efficacement en application.

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2 Curriculum vitae – titres et travaux Je vis parce que les montagnes ne savent pas rire, ni les vers de terre chanter. La passion de l’absurde naît seulement chez l’individu en qui tout a été purgé, mais susceptible de subir d’effroyables transfigurations futures. Cioran (1990) Né le 11 Mars 1970 à Djerba (Tunisie) Site web personnel : http://millsonia.free.fr/

2.1 Formation 1988

Baccalauréat C, Mathématiques et Sciences Physiques, au lycée François 1er au Havre (76)

1988-1991

Classe préparatoire Mathématique supérieure et spéciale Biologie au lycée Corneille à Rouen (76) Admission à la Formation des Ingénieurs Forestiers de l'Ecole Nationale du Génie Rural des Eaux et des Forêts à Nancy Formation des Ingénieurs Forestiers Troisième année de la FIF-ENGREF et DEA d'Ecologie Générale (Paris XI, Paris VI, INA-PG, et ENS). Stage de DEA de 6 mois au laboratoire "Fonctionnement et Evolution des Systèmes Ecologiques" dont deux mois sur le terrain en Côte d'Ivoire à la station d'Ecologie de Lamto. Sujet : Stratégie de nutrition du Palmier Rônier en relation avec l'hétérogénéité de l'écosystème savane Service militaire Thèse sous la direction de J.-C. Menaut et J. Gignoux au laboratoire "Fonctionnement et évolution des systèmes écologiques" (UMR 7625, Paris VI, Ecole Normale Supérieure). Sujet : Interactions entre la dynamique d’une population végétale, la répartition de ses individus et l’hétérogénéité de l’écosystème. Cas du Palmier Rônier dans une savane humide

1991 1991-1993 1993-1994

1994-1996 1996-1999

2.2 Expériences de recherches 1992

- Relevés de terrains (topographie, pédologie, flore) effectués dans les Vosges du Sud en vue d'une typologie des stations forestières. - Traitement statistique des relevés précédemment cités et rédaction d'un précatalogue de station sous la direction de J. C. Rameau du Laboratoire d'Ecologie Végétale de l'ENGREF-Nancy.

1992-1993

- Coréalisation d'un logiciel de diagnostic stationnel (détermination du niveau hydrique et trophique) à partir de relevés floristiques en utilisant les données de la Flore Forestière Française.

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- Stage d'un mois au laboratoire du professeur P. J. Jarvis à l'Université d'Edimbourg: étude de l'effet du doublement du taux de CO2 sur l'Epicéa de Sitka. 1993-1999

4 périodes de travail de terrain d'environ 2 mois à la station d'Ecologie de Lamto en Côte d'Ivoire (DEA et Thèse). Collaboration avec Sonia Yakovlev du laboratoire "Ecologie, Systématique et Evolution" de l'Université d'Orsay (UMR 6124): étude du déterminisme du sexe chez le palmier Rônier en utilisant des méthodes de cytogénétique.

Eté 2000

Séjour postdoctoral de 2 mois au Centre for Population Biology de l’Imperial College (Londres). Travail de modélisation pour tester les conséquences démographiques de la diécie (existence de sexes séparés chez les plantes).

2000-2002

Contrat post-doctoral à l’International Institute for Applied Systems Analysis (Vienne, Autriche) dans le cadre du programme européen ModLife (Ulf Dickmann). Etude de la démographie et de l’évolution du cycle de vie de la morue dans l’Atlantique Nord. Analyse de données pour distinguer les effets environnementaux de la rétroaction liée à la réponse évolutive induite par la surexploitation par la pêche.

2002

Embauche à l’IRD comme CR2. Affectation au Laboratoire d’Etude des Sols Tropicaux à Bondy

2.3 Langues Anglais

Très bonne connaissance pratique et théorique "First Certificate" de l'Université de Cambridge, mention B

Allemand

Pratique courante

Espagnol

Pratique courante

Portugais

Bases parlées

2.4 Enseignements 1997-2000 Soutien scolaire bénévole en primaire et collège: mathématiques, français, anglais, biologie, physique-chimie 1999-2000 3 heures de cours annuelles dans le master d'Ecologie générale (Paris VI, Paris XI) 1999-2000 Demi poste d'ATER en biostatistiques à l'Université Paris VII : travaux dirigés en Licence de génétique et en DEUG de Biologie Mai 2002 Participation en tant qu’enseignant à une Ecole Thématique en Ecologie Tropicale, Dynamique de la biodiversité et des populations : vers de nouveaux outils pour gestion durable des ressources vivantes, Lamto (Côte d’Ivoire), 1 semaine, cours de modélisation et statistiques, encadrement de petits projets de terrain Juin 2003 Participation à l’encadrement d’un stage pour 10 étudiants de maîtrise brésilien de l’UFRA. Ce stage comprenait à la fois le travail de terrain puis l’analyse statistique des données récoltées

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A partir de 2003, chaque année, participation à plusieurs modules de deuxième année du Master d’Ecologie de Paris VI, environ 30 h annuelles : spécialité Ecologie, Biodiversité et Evolution : modules ‘‘Ecologie des sols’’ et ‘‘Ecosystèmes tropicaux’’; parcours Biosphère Continentale : modules ‘‘Ecologie des milieux continentaux : plantes et écosystèmes’’ et ‘‘Outils et méthodes dans l’étude de la biosphère continentale’’ Septembre 2005 Participation en tant qu’enseignant à une Ecole Thématique en Ecologie Tropicale, Services écosystémiques et usage durable des ressources naturelles, Bobo Dioulasso (Burkina Faso), 2 semaines, cours de modélisation et statistiques, encadrement de petits projets de terrain Septembre 2006 Participation en tant qu’enseignant à une Ecole Thématique en Ecologie Tropicale, Réseaux trophiques : de la théorie à la gestion durable des ressources biologiques –écosystèmes terrestres et aquatiques, Mbour (Sénégal), 2 semaines, cours et TP de statistiques, encadrement de petits projets de terrain

2.5 Encadrement de stages 2 TIPE (travaux pratiques en classe préparatoire) 3 stages de Maîtrise (M1) 4 stages de DEA (M2 recherche) 2004 Alexis Ugolini : Modélisation de l’effet des vers de terre sur le cycle de l’azote 2005 Anna-Maria Llorens : Stratégie de reproduction du palmier Rônier 2005 Kam-Rigne Laossi : Relation sol-faune du sol-biodiversité végétale 2006 Simon Boudsoq : Modélisation de l’effet de l’inhibition de la nitrification sur la production primaire 1 stage de DESS (M2 pro) 2004 Rahantaharimanana Fanjavola : Dégradation des pâturages en Amazonie Brésilienne: déterminants écologiques, agronomiques et socio-économiques: essai de synthèse bibliographique 1 stage ERASMUS 2004-2005 Maria Martin : Microcosmes : effet du traitement initial des sols sur les communautés microbiennes et invertébrées 4 Co-encadrement de thèse 2005-2006 Ignace Kouassi Kouadio : Démographie de Deux espèces de palmier rotin dans une forêt de Côté d’Ivoire 2006-2009 Diana Noguera : Apports de charbon de bois au sol et vers de terre : effet sur la croissance des plantes et interactions 2006-2009 Simon Boudsocq : Evolution des activités des ingénieurs des écosystèmes influençant l’efficacité du recyclage des nutriments 2005-2009 Kam-Rigne Laossi : Effet des vers de terre sur les plantes : du fonctionnement individuel à la structure des communautés végétales

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2.6 Publications 1 Mordelet, P., S. Barot, and L. Abbadie. 1996. Root foraging strategies and soil patchiness in a humid savanna. Plant Soil 182:171-176. 2 Barot, S., and J. Gignoux. 1999. Population structure and life cycle of Borassus aethiopum Mart.: evidence of senescence in a palm tree. Biotropica 31:439-448. 3 Barot, S., J. Gignoux, and J.-C. Menaut. 1999a. Demography of a savanna palm tree: predictions from comprehensive spatial pattern analyses. Ecology 80:1987-2005. 4 Barot, S., J. Gignoux, and J.-C. Menaut. 1999b. Seed shadows, survival and recruitment: how simple mechanisms lead to dynamics of population recruitment curves. Oikos 86:320-330. 5 Gignoux, J., C. Duby, and S. Barot. 1999. Comparing the performances of Diggle's tests of spatial randomness for small samples with and without edge effect correction: application to ecological data. Biometrics 55:166-177. 6 Barot, S., J. Gignoux, S. Legendre, and R. Vuattoux. 2000. Demography of a savanna palm tree in Ivory Coast (Lamto): population persistence, and life history. J. Trop. Ecol. 16:637-655. 7 Barot, S., J. Gignoux, and S. Legendre. 2002. Stage-structured matrix models and age estimations. Oikos 96:56-61. 8 Barot, S., and J. Gignoux. 2003. Neighborhood analysis in a savanna palm: interplay of intraspecific competition, and soil patchiness. J. Veg. Sci. 14:79-88. 9 Grift, R. E., A. D. Rijnsdorp, S. Barot, M. Heino, and U. Dieckmann. 2003. Trends in reaction norms for maturation in North Sea plaice. Mar. Ecol. Prog. Series 257:247257. 10 Barot, S., and J. Gignoux. 2004a. How do sessile dioecious populations cope with their males? Theoretical Population Biology 66:163-173. 11 Barot, S., and J. Gignoux. 2004b. Mechanisms promoting plant coexistence: can all the proposed processes be reconciled? Oikos 106:158-192. 12 Barot, S., M. Heino, L. O'Brien, and U. Dieckmann. 2004a. Estimation of reaction norm for age and size at maturity with missing first-time spawner data. Evolutionary Ecology Research 6:659-678. 13 Barot, S., M. Heino, L. O'Brien, and U. Dieckmann. 2004b. Reaction norms for age and size at maturation: study of the long term trend (1970-1998) for Georges Bank and Gulf of Maine cod stocks. Ecol. Appl. 14:1257-1271. 14 Barot, S., M. Grimaldi, G. Mejia, D. Mitja, and I. Miranda. 2005a. Reproductive plasticity in an invading palm tree of Amazon. Evolutionary Ecology Research 7:1051-1065. 15 Barot, S., M. Heino, M. J. Morgan, and U. Dieckmann. 2005b. Maturation of the Newfoundland American plaice (Hippoglosoides platessoides): a long-term trend in maturation reaction norm with low fishing mortality? ICES journal of Marine Science 62:56-64. 16 Fontaine, S., and S. Barot. 2005. Size and fucntional diversity of microbe populations control plant persistence and long-term soil carbon accumulation. Ecol. Lett. 8:10751087. 17 Blouin, M., S. Barot, and P. Lavelle. 2006. Earthworms (Millsonia anomala, Megascolecidae) do not increase rice growth through enhanced nitrogen mineralization. Soil Biol. Biochem. 38:2063-2068. 18 Lahoreau, G., S. Barot, J. Gignoux, W. A. Hoffmann, S. A. Setterfield, and P. R. Williams. 2006. Positive effect of seed size on seedling survival in fire-prone savannas of Australia, Brazil and West Africa. J. Trop. Ecol. 22: 719-722. 19 Measey, G. J., and S. Barot. 2006. Seasonal abundance of a subterranean East African caecilian Boulengerula boulengeri (Amphibia; Gymnophiona; Caecilidae) in a 13

secondary forest of the East Usambara mountains, Tanzania. Journal of Zoology, London. 269:29-37. 20 Lavelle, P., T. Decaëns, M. Aubert, S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, P. Margerie, P. Mora, and J.-P. Rossi. 2006. Soil invertebrates and ecosystem services. Eur. J. Soil Biol. 42: S3-S15. 21 Blouin, M., S. Barot, and C. Roumet. 2007 A quick method to determine root distribution in diameter classes. Plant Soil 290: 371-381. 22 Barot, S., A. Ugolini, and F. Bakal Brikci. When do soil decomposers and ecosystem engineers enhance plant production? Func. Ecol. 21: 1-10. J’ai en tout publié 22 articles qui ont été cosignés avec 29 auteurs venant de 8 pays différents (Allemagne, Brésil, Canada, Colombie, Etats-Unis, Finlande, France, Pays-Bas). La figure 0 donne quelques indications sur le nombre de citations obtenues par ces différents articles. Les données ont été rassemblées en utilisant la base de données ISI Web of Knowledge. On constate que le nombre de citations par année de l’ensemble de mes articles a augmenté régulièrement. Il est passé de moins de 10 par an avant 2003, à presque 50 citations en 2005. Il faut attendre la fin de 2006 pour voir si ce nombre annuel de citations se stabilise à un tel niveau. L’article le plus cité (45 fois) est celui sur l’analyse de la répartition spatiale du palmier Rônier (voir section 3.1) publié en 1999 dans le journal Ecology. Ensuite vient un article cité 25 fois depuis sa publication en 2003. J’en suis le troisième auteur. Il a été publié dans le journal Marine Ecology Progress Series (Grift et al. 2003) et porte sur la maturation sexuelle du carrelet dans la Mer du Nord, dans l’esprit de mon travail de post-doc sur la morue (voir section 3.2 et 7.1). En troisième lieu, vient un article que j’ai signé en second auteur. C’est mon plus vieil article. Il a été cité 16 fois depuis sa publication dans le journal Plant and Soil, en 1996, et porte sur la stratégie d’exploitation des taches de sol riches en nutriments par les racines du palmier Rônier, (Mordelet et al. 1996). Il est intéressant et rassurant de voir que l’article d’Ecology et l’article de Plant and Soil sont cités régulièrement depuis leur parution. Ils semblent avoir une ‘‘durée de vie’’ honorable. L’article de Plant and Soil est cependant beaucoup moins cité que celui d’Ecology en conformité avec les Impact Factors respectifs de ces 2 journaux (Ecology, 3,7 ; Plant and Soil, 1,6). Il est intéressant de comparer le nombre total de publications (Fig 0, A), le nombre de publications moyen par année depuis l’année de publication (Fig 0, B) et l’Impact Factor moyen des journaux (Fig 0, B chiffres au-dessus de chaque barre). Dans ce contexte, l’article de Marine Ecology Progress Series est un peu une anomalie. Il a été cité plus de 8,5 fois par an en deux ans et demi alors que l’Impact Factor moyen de la revue est de 2,1. Je suppose que cela est dû d’une part au fait que le sujet traité -l’évolution des poissons sous l’effet de la

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surpêche (voir section 7.1)- est un sujet à la mode comme le confirme les nombres annuels de citations obtenus par mes autres articles sur le sujet (ICES Journal of Marine Ecology 2005, Ecological Application 2004, Evolutionary Ecology Research 2004), tous au-dessus de la moyenne du journal. Cela est aussi dû au fait que ces article ont été publiés au sein d’un projet collectif, financé par la commission européenne. Cela assure une meilleure visibilité aux articles et favorise de nouvelles citations par les chercheurs continuant le projet (sans moi, depuis la fin de mon post-doctorat). Le fort taux de citation de l’article de Marine Ecology Progress s’explique aussi probablement par le fait qu’un des coauteurs, Adrian Rijnsdorp, est extrêmement connu dans le domaine de l’halieutique. Il reste à vérifier si le taux de citation de ces articles ne va pas baisser fortement durant les prochaines années, et si leur ‘‘durée de vie sera aussi longue’’ que celle des articles sur le palmier Rônier (Ecology 1999, Plant and Soil 1996).

Figure 0: A Nombre de citations total obtenu par article ; B Nombre annuel de citations moyen depuis l’année de publication, le nombre sur chaque barre indique le nombre moyen de citations da la revue (Impact Factor pour 2003), ce nombre est en rouge pour les articles cités plus souvent que la moyenne de leur journal ; C Nombre de citations total, par article et par année de citation.

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Deux articles publiés dans la revue Oikos (1999 et 2004) ont été cités 10 fois ce qui est honorable, surtout pour le second puisque moins de deux ans ont passé depuis sa parution. Dans ce cas, cela s’explique du fait qu’il s’agit d’un article de synthèse (voir section 8.1) sur un sujet relativement à la mode –la coexistence des espèces végétales. Le sujet est rendu important par les nombreuses études qui visent à montrer que la biodiversité végétale influence positivement le fonctionnement des écosystèmes (Loreau et al. 2001). L’autre article d’Oïkos (Barot et al. 1999b) a été régulièrement cité mais beaucoup moins cité chaque année que celui de 2004. Ce n’est pas un article de synthèse et il est de ce fait beaucoup moins ‘‘conceptuel’’. Il présente ‘‘juste’’ des données sur la démographie des plantules du palmier Rônier. Enfin, il est instructif de parler des articles qui n’ont jusqu’à présent pas été cités. Il y a un article sur la plasticité de la stratégie de reproduction d’un palmier amazonien (Evolutionary Ecology Research 2005, voir section 7.2). A vrai dire je trouve les données de cet article très intéressantes dans la mesure où une telle plasticité a souvent été prédite mais rarement observée et où cette plasticité participe à la capacité d’invasion des pâturages par ce palmier qui pousse aussi en forêt non-perturbée. L’article n’a pas pu être publié dans une revue avec un plus fort Impact Factor du fait d’un manque de répétitions statistiques (comparaison des individus entre 3 parcelles avec des types de végétation différents mais pas de répétition de ces types de végétation dans d’autres parcelles). Je suis cependant confiant sur le fait que cet article sera bientôt cité… En 2002 j’ai publié un article méthodologique dans la revue Oikos. Il n’a jamais été cité ; ce qui constitue d’après moi une ‘‘anomalie’’ en ce sens que c’est une revue avec un Impact Factor correct (2,3). De plus il s’agit d’un article très général qui explique pourquoi on peut calculer la moyenne et la variance de l’âge des individus à partir d’un modèle démographique où les individus sont seulement classés par stade (modèle matriciel de Lefkovitch, Caswell 2001b). Une possible explication serait que l’on préfère citer l’article original de Cochran (1992) parce que je donne des formules simplifiées qui ne sont pas valides dans tous les cas. Cela dit, les formules de Cochran sont elles-mêmes peu utilisées et je ne m’explique pas nonplus pourquoi. En 2004, j’ai publié un article théorique dans la revue Theoretical Population Biology (voir section 5.1). Il n’a jusqu’ici pas été cité. Cela peut être lié à un Impact Factor relativement faible (2,2), spécialement en comparaison des journaux dans lesquels des idées proches des miennes sur le désavantage démographique de la diécie, en liaison avec la 16

dispersion des graines, ont été publiées : Evolution (IF=3,8, Pannell and Barrett 1998, Heilbuth et al. 2001 ) and American Naturalist (IF= 4,0, Wilson and Harder 2003). De plus, je ne suis pas du tout connu dans le domaine de l’évolution des systèmes de reproduction, ce qui ne facilite pas la diffusion de mon article… Un autre article potentiellement très ‘‘accrocheur’’ n’a pas encore été cité malgré sa publication dans une revue fréquemment citée (Ecology Letters, IF= 3.9). Il étudie, par un modèle très général, les mécanismes de la décomposition de la matière organique (voir section 6.2, Fontaine and Barot 2005) et plus précisément du ‘‘priming effect’’ (apport de matière organique fraîche stimulant la minéralisation et aboutissant à une diminution du stock de matière organique). Il n’a été publié que très récemment (2005) ce qui a laissé bien sûr peu de temps pour qu’il soit cité. Dans ce cas, deux problèmes limiteront peut être le taux de citation de cet article. D’une part il est très théorique (voir section 4.3.2) et relativement compliqué alors que les écologistes des sols font peu appelle à la modélisation et encore moins souvent à des modèles théoriques (voir section 8.3). D’autre part, le mécanisme proposé, la compétition entre plusieurs populations de microbes, n’a pas encore été démontré.

2.7 Chapîtres de livre Barot, S., M. Heino, L. O'Brien, and U. Dieckmann. Case study of two Northwest Atlantic cod stocks. In “Fisheries-induced Adaptive Change” (U. Dieckmann, O. Rune Godø, M. Heino, and J. Mork eds) Cambridge University Press, Cambridge, in press. Gignoux, J., Barot, S. 2006 Modeling tree and grass dynamics: from demographic to spatially explicit models In "Lamto. Structure, functioning, and dynamics of a savanna ecosystem" (Abbadie, Gignoux, Leroux & Lepage eds), Springer. Gignoux, J., Barot, S. Menaut, J.-C. and Vuattoux, R. 2006 Structure, long-term dynamics, and demography of the tree community In "Lamto. Structure, functioning, and dynamics of a savanna ecosystem" (Abbadie, Gignoux, Leroux & Lepage eds), Springer Vuattoux, R., Konaté, S., Abbadie, L. Barot, S., Gignoux, J. and Lahoreau, G. 2006 history of the Lamto ecology station and ecological studies in Lamto In "Lamto. Structure, functioning, and dynamics of a savanna ecosystem" (Abbadie, Gignoux, Leroux & Lepage eds), Springer

2.8 Evaluation d'articles pour des revues scientifiques internationales Biodiversity and Conservation (1), Biotropica (1), Ecography (1), Ecology (1), European Journal of Soil Biology (2), Hydrobiologia (1), Journal of Ecology (2), Journal of Tropical Ecology (1), Journal of Vegetation Science (2), Oecologia (1), Plant Ecology (1), Transactions of the American Fisheries Society (1) Participation à l’édition des actes du XIVth Intenational colloquium on soil ecology and zoology, Rouen, publication dans la revue European Journal of Soil Biology

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2.9 Congrès, séminaires et ateliers Septembre 1998 Petit Pois Déridé (congrès annuel de l'association française d'écologie évolutive). Demography of a palm population, towards an understanding of the role of space. Mars 1998 Réunion annuelle de l'Institut Fédératif d'Ecologie. Déterminisme du sexe chez le palmier Rônier Juillet 1998 INTECOL. Florence (Italie), poster: Recruitment distances around savanna palm trees, new insights into Janzen-Connell hypothesis. Décembre 1999 Graduate Student Workshop du "Centre for Population Biology". Imperial College (Londres), Demography of a palm tree, towards an understanding of the role of space. Mai 2000 Journées d’Ecologie Fonctionnelle, Toulon, Effets directs et indirects de la répartition hétérogène des nutriments dans le sol sur la démographie d’un palmier de savane. Mars 2001 Fisheries-induced adaptive changes, IIASA (Autriche), Reconstruction of firsttime spawner data to assess the reaction norm for age and size at maturation. Octobre 2002 Congrès du Conseil International pour l’Exploitation des Océans (ICES), Copenhague,: Reaction norms for age and size at maturation: study of the long term trend (1970-1998) for Georges Bank and Gulf of Maine cod stocks. Septembre 2004 XIVth Intenational colloquium on soil ecology and zoology, Rouen (France), S. Barot, J.-P. Rossi, P. Lavelle. Coupling spatial variations in earthworm density and soil structure, a modelling approach. Septembre 2004 XIVth Intenational colloquium on soil ecology and zoology, Rouen (France), F. Thomas, J.-P. Rossi, M. Grimaldi, S. Barot, P. Lavelle. Spatial and temporal distribution of earthworm casts in forests and pastures resulting fro mdeforestation in the Northern Brazil. Poster. Septembre 2004 XIVth Intenational colloquium on soil ecology and zoology, Rouen (France), M. Blouin, S. Barot, P. Lavelle. Earthworms enhance fertilizer effects. Poster Mars 2005 Journées d’Ecologie Fonctionnelle, Super Besse, S. Barot. Effets des vers de terre sur le recyclage des nutriments et la croissance des plantes Mars 2005 Journées d’Ecologie Fonctionnelle, Super Besse, S. Fontaine, S. Barot. La diversité microbienne serait-elle une condition de la survie des plantes ? Poster Mars 2006 Journée d’Ecologie Fonctionnelle, Noan-le-Fuzelier, S. Barot et al. Effet de la diversité végétale sur la macrofaune et la structure du sol dans les pâturages d’Amazonie brésilienne Séminaires hebdomadaires des laboratoires suivants: Laboratoire d'Ecologie de Paris VI (1995); Laboratoire d'Ecologie de l'Université d'Orsay, Paris XI (1998); Centre d'Ecologie fonctionnelle et évolutive, Montpellier (1999), Centre for Population Biology, Imperial college, Londres (2000); Institute of Marine Research, Bergen (Norvège, 2001); Northeast Fisheries Science Center, Woods Hole (USA, 2002); Ecophysiologie Moléculaire Végétale, Université de Créteil (2004) ; Unité d'Agronomie INRA Clermont (2005) ; INRA Dijon (2005) ; IRD Montpellier, UR SeqBio (2005) ; CEFE, Montpellier (2006) ; CIAT, Cali, (Colombie, 2006) ; LEMSAT, Dakar (2006). Août 2005 Atelier des réseaux européens Biorhiz et Consider, Latimer (GB), S. Barot, J. Mathieu, M. Blouin, K. Laossi, E. Velasquez, P. Lavelle. Earthworm effects on 18

plant communities: insights from field studies, microcosm experiments and modelling Janvier 2006 Atelier du programme BIOMOS (ANR – PNBC), INRA Clermont Ferrand, S. Barot. Effets des vers de terre sur le recyclage des nutriments et la croissance des plantes

2.10 Vulgarisation Octobre 2004 Participation à la fête de la science, Stand biodiversité du CNRS. La macrofaune du sol comme ingénieur des écosystèmes Mai-Juin 2004, Sciences au Sud- Le journal de l’IRD, N° 25, Des vers modèles Mars-Avril 2006, Sciences au Sud- Le journal de l’IRD, N°34, Ecoles thématiques en écologie tropicale

2.11 Responsabilités au sein d’un laboratoire 1996-1999 Représentant étudiant au conseil de laboratoire pendant mon travail de thèse 2000-2002 Création et maintenance du site Internet du réseau européen ModLife finançant mon travail post-doctoral en Autriche 2002-

Animation scientifique et organisation des séminaires au Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux

2002-

Représentant chercheur au sein du conseil de l’UMR 137

2.12 Responsabilités générales 2005-2008 2005

Commission des spécialistes de l’ENS Paris, Biologie, membre suppléant Membre de la Commission Technique Paritaire Locale du centre IRD Bondy

2.13 Programmes de recherches financés sur appel d’offre 2005-2008

ANR ‘‘Jeune chercheur’’ Titre : Vers une écologie évolutive des sols : évolution de la relation faune du sol – plante Laboratoire impliqués : UMR 137, IRD-LEST et EPM-Paris XII Projet dirigé par Sébastien Barot

2005-2008

ANR ‘‘Biodiversité’’ Titre : Impacts sur le fonctionnement des écosystèmes de la biodiversité intraet inter-niveaux trophiques Laboratoires impliqués : UMR 7618 CNRS-Paris VI, LEST-IRD, CIRADZimbabwe, Université McGill (Canada) Projet dirigé par Florence Hulot et Hervé Fritz

2005-2008

ANR ‘‘ECCO’’ ‘‘Ecosystèmes continentaux’’ Titre : Contrôle biologique (plante, microbe) de la dynamique des matières organiques des sols Laboratoires impliqués : Unité d'agronomie INRA Clermont Ferrand, LESTIRD, Laboratoire d'agronomie INRA Laon-Reims-Mons, UMR 7618 CNRSParis VI Projet dirigé par Sébastien Fontaine

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3 Parcours scientifique 3.1 Thèse L’idée de base de ma thèse était assez floue. Patrick Mordelet avait trouvé au cours de sa thèse (Mordelet 1993) quelques indices montrant qu’il y a plus de racines de palmier rônier dans les bosquets de ligneux qu’en savane ouverte. Au cours de mon DEA j’ai vérifié que dans les bosquets et aussi les buttes d’origine termitique la densité en racines de rônier augmente significativement même si il n’y a aucun rônier dans un rayon de 10 m (Mordelet et al. 1996). Dans le cadre des théories sur l’optimisation de l’exploitation de ressources minérales disponibles ponctuellement dans le temps et l’espace (Sutherland and Stillman 1988, Oborny 1991) ces résultats peuvent s’interpréter facilement. Il a été montré que les bosquets de ligneux (Mordelet et al. 1993) et les buttes d’origine termitique (Konate et al. 1998) représentent des taches de sol riches en nutriments minéraux. Les palmiers rônier auraient donc développé au cours de l’évolution une stratégie racinaire permettant d’atteindre ces taches et de les exploiter efficacement en y multipliant leurs racines. Cela nous (P. Mordelet, J. Gignoux, L. Abbadie, J.-C. Menaut et moi) a laissé supposer que le palmier rônier est à Lamto limité par la disponibilité en nutriments minéraux et en particulier par l’azote et que cela doit avoir des conséquences sur sa répartition spatiale et sa démographie. L’idée générale, un peu floue, du sujet de thèse fut donc d’analyser la répartition spatiale du palmier rônier, de décrire sa démographie et de faire le lien entre les deux pour établir un pont entre l’écologie des écosystèmes et la dynamique des populations.

Figure 1 : Rônier dans la savane de Lamto (Photo Xavier Leroux) 20

J’ai cartographié, avec l’aide de plusieurs techniciens ivoiriens (principalement Konan Marcel, Kouamé N’Guessan François, Kouassi Kouassi Etienne et Savadogo Sadaré Prosper), 6 parcelles de savane herbeuse et de savane arbustive (Menaut and César 1982) totalisant environ 12 ha et ai marqué avec des étiquettes métalliques tous les palmiers rônier à partir du stade ‘‘plantule à feuille fendue’’ (environ 300 adultes, 800 juvéniles, 750 plantules à feuilles fendues) et les plantules à feuille entière sur des sous-parcelles (1200, cf. Fig. 2 pour la définition des stades). Cela a permis de décrire le cycle de vie du Rônier et de paramétrer un modèle démographique matriciel (Caswell 2001b). Ce modèle a montré que les populations de rôniers de Lamto sont proches de l’équilibre démographique (taux d’accroissement asymptotique proche de 1) (Barot et al. 2000). Il a aussi permis d’estimer l’âge des individus dans les différents stades (Cochran and Ellner 1992, Barot et al. 2002 ). Ainsi, le passage au stade adulte et donc la première reproduction se fait extrêmement tardivement, en moyenne vers 90 ans. Une fois ce stade atteint l’espérance de vie est d’une trentaine d’années. Cela montre que le rônier a une stratégie de reproduction intermédiaire entre une stratégie itéropare classique avec une première reproduction à un âge précoce suivi par une longue période de reproduction (rapport durée des stades immatures / durée des stades matures inférieur à 1) et une stratégie semelpare, avec un seul événement reproducteur après un long stade immature (Barot and Gignoux 1999).

Figure 2 : Cycle de vie du palmier rônier et estimation des probabilités de transition (P, survie dans un stade ; G, survie et recrutement au stade suivant ; F, fécondité).

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Les cartographies de parcelles (ex Fig. 3) ont été analysées en utilisant des méthodes adaptées à l’analyse de distribution de points (méthodes de Diggle et Ripley, Ripley 1981 , Gignoux et al. 1999). Cela a mis en évidence deux grandes tendances (Barot et al. 1999a): (1) Les palmiers sont tous associés spatialement aux tâches de sol riches en nutriments (arbres et buttes d’origine termitique) mais la distance moyenne entre un palmier et ces taches augmente du stade plantule au stade adulte. (2) Les stades les plus jeunes sont très agrégés et cette agrégation disparaît petit à petit pour les stades de plus en plus évolués, les adultes ayant une distribution aléatoire ou légèrement agrégée (en savane herbeuse). Ces résultats ont permis de concevoir pour le rônier un scénario démographique qui tient compte des relations spatiales. L’agrégation des jeunes stades serait due à la fois à une faible distance de dispersion en l’absence d’animaux disperseurs et à la limitation des plus jeunes stades (Barot et al. 1999b), qui ont un système racinaire peu développé, par la pauvreté du sol en nutriments. Ainsi, les plantules auraient une mortalité plus élevée quand elles ont germé loin des taches de sol enrichies en nutriments. La compétition intraspécifique conduirait à une surmortalité pour les jeunes rôniers ayant trop de voisins proches ce qui isole petits à petits les individus survivants. Il est plus difficile d’expliquer pourquoi les individus qui survivent sont ceux qui sont le plus éloignés des taches de sol riche en nutriments. On peut faire l’hypothèse que les rôniers développent petit à petit leur système racinaire si bien qu’au stade adulte ils peuvent exploiter le sol des buttes termitiques et des bosquets d’arbres quelle que soit leur position spatiale. Par contre, en grandissant la compétition pour l’espace et la lumière entre individus proches deviendrait le facteur le plus contraignant.

Figure 3 : Exemple de parcelle cartographiée.

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Pour tester ce scénario de démographie spatialisée les données démographiques ayant servi à paramétrer le modèle matriciel ont été réanalysées en tenant compte de la position des individus (Barot and Gignoux 2003). Pour cela, il a fallu développer différentes méthodes statistiques basées sur le ré-échantillonnage pour tenir compte de la non-indépendance des observations (les différents individus d’une parcelle) et estimer la distance d’interaction entre les individus. Dans ces grandes lignes ce scénario a été validé. La survie des plantules à feuille entière augmente bien avec la proximité des tâche de sol enrichi en nutriments, alors que pour le croissance des juvéniles dépend surtout de la présence d’autres juvéniles qui ont alors un effet négatif. Il n’a par contre pas été possible de démontrer quel est le mécanisme de ce changement de comportement.

3.2 Post-doctorat Mon travail de post-doctorat a porté sur la dynamique des espèces de poissons de mer péchés commercialement. Il est primordial d’étudier leur dynamique et d’améliorer la qualité des prédictions en résultant pour élaborer des stratégies de pêche optimales : permettant à la fois de pêcher un maximum de poissons et la durabilité de l’exploitation. Ce type d’étude est indispensable dans le contexte de l’augmentation de la population mondiale (donc de la pression exercée sur les écosystèmes naturels) et de l’industrialisation des méthodes de pêche (Kurlansky 1997). Concrètement, j’ai analysé des données récoltées pour la gestion des pêcheries de morues (Gadus morhua) américaines (cf. carte Fig. 5). Ces populations de morues ont été surexploitées, ce qui a abouti à l’effondrement des populations au début des années 90, et à l’interdiction quasi totale de la pêche (Myers et al. 1997). Depuis lors, les populations ne se sont pourtant pas reconstituées sans qu’on en comprenne bien la raison. Mon travail visait à mieux comprendre pourquoi les modèles n’ont pas permis de prédire l’effondrement de ces populations de morues et donc de le prévenir en diminuant à temps les quotas de pêche et pourquoi l’arrêt de la pêche depuis plus de 15 ans n’a pas permis le retour à des abondances normales de morues. Figure 4 : Une morue (Gadus morua)

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L’hypothèse principale est que des facteurs n’ont pas été pris en compte, par ces modèles : des facteurs extérieurs comme des modifications climatiques (température de l’eau), et des facteurs ‘‘internes’’ à la dynamique des populations de morues, comme les variations de la fécondité en fonction de la taille des femelles. Il s’agit alors de déterminer le rôle respectif de ces 2 types de facteur. C’est d’une manière générale une opération critique quand il s’agit de faire des prédictions sur les changements que connaîtront des populations animales ou végétales dans le cadre du changement global. Mon travail de thèse sur le palmier rônier a eu, en fin de compte, un but similaire : déterminer l’influence respective du forçage physique et des paramètres biologiques et physiologiques sur la dynamique globale des populations considérées.

Figure 5 : Carte des populations de morues étudiées. Les 3 cadres sont des réserves interdites à la pêche à la morue toute l’année. Les populations de morue de la Nouvelle Angleterre du Sud et de Georges Bank sont gérées conjointement.

Plus spécifiquement, la pêche est la principale source de mortalité pour les morues adultes et juvéniles. La théorie de l’évolution prédit que des forts taux de mortalité chez les juvéniles devrait conduire à des modifications génétiques menant à une reproduction de plus en plus précoce (‘‘de façon à diminuer la chance de mourir avant de se reproduire’’) (Charlesworth and Leon 1976, Stearns 1992 ). C’est ce qui est observé chez la morue et en fait chez la plupart des espèces de poissons exploitées industriellement. Il se pose alors un problème crucial : comment distinguer une diminution évolutive de l’âge à la première reproduction, d’une diminution uniquement due à la ‘‘plasticité phénotypique’’ (capacité

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d’organismes ayant les mêmes gènes à présenter des phénotypes différents selon les conditions environnementales) et à des modifications du milieu physique ? Mon travail a ainsi consisté à élaborer des méthodes statistiques permettant une telle distinction à partir de longues séries temporelles (Barot et al. 2004a). Cette distinction est primordiale sur le plan théorique (mettre en évidence un phénomène évolutif), mais aussi sur le plan pratique: des modifications génétiques sont beaucoup plus difficilement réversibles que des modifications purement phénotypiques (Law 2000) et il est important d’élaborer des stratégies de pêche qui n’aboutiraient pas d’une manière irréversible à pêcher des poissons de plus en plus petits (Heino 1998 , Heino and Godø 2002). Mon travail suggère que les diminutions de l'âge et de la taille à la première reproduction sont bien dues à un processus évolutif (Barot et al. 2004b). Il est nécessaire d'effectuer le même type d'étude sur d'autres populations pour conforter ces résultats. J'ai obtenu des résultats semblables pour le carrelet (Barot et al. 2005). Ces résultats sont détaillés dans la partie 7.1 de la présente thèse.

3.3 Recrutement à l’IRD Le Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux travaille, bien sûr, sur les organismes vivant dans le sol mais, en définitive, le but est généralement de comprendre quelle est l’influence de ces organismes sur les propriétés physico-chimiques des sols et sur les plantes qui y poussent. Ce dernier point a des applications évidentes en agronomie : pour gérer la fertilité d’un sol à long terme il faut aussi gérer sa faune (Lavelle et al. 1994 , Lavelle et al. 2001). Il a été en particulier montré que les vers de terre ont généralement une influence positive sur la croissance des plantes (Brown et al. 1999 , Scheu 2003). Dans ce contexte mes activités au LEST ont consisté d’une part à participer à une expérience de terrain en Amazonie brésilienne et d’autre part à faire de la modélisation à Bondy. 3.3.1 Expérience IFB En Amazonie brésilienne plus de 75% des surfaces de forêt défrichée sont utilisées pour l’élevage bovin. Pour cela, des pâturages monospécifiques de graminées africaines sont plantés. Généralement, après quelques années, ces pâturages se dégradent ce qui se concrétise par une diminution de la production herbacée et bovine et la nécessité de défricher de nouvelles parcelles de forêt (Desjardins et al. 2000 , Laurance et al. 2001). Trouver des méthodes de gestion durable pour ces pâturages et développer des utilisations alternatives pour les terres défrichées est un enjeu économique et social national pour le brésil qui a besoin de terre pour son agriculture et pour faire vivre une population nombreuse. C’est aussi

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un enjeu vital pour tous les petits agriculteurs qui s’installent sur les fronts pionniers amazoniens. L’idée du ‘‘groupe brésil’’ de l’UMR 137 est que pour préserver la forêt amazonienne il ne faut pas la mettre en réserve intégrale mais plutôt mettre au point des méthodes d’exploitation durable (en particulier des pâturages) de façon à assurer des revenus suffisants aux agriculteurs et à limiter la nécessité du défrichement de nouvelles zones. Les mécanismes conduisant à la dégradation des pâturages sont mal connus. On sait cependant que la déforestation conduit à une diminution très nette de la densité et de la diversité de la macrofaune du sol. Une expérience, financée par l’Institut Français de la Biodiversité, a donc été mise en place pour estimer (1) l’effet d’une augmentation de la biodiversité végétale sur la macrofaune du sol, (2) de l’introduction d’autres groupes fonctionnels de plantes sur la macrofaune du sol et (3) les effets directs et indirects, par l’intermédiaire de la macrofaune, et des plantes introduites sur les propriétés physicochimiques du sol. Cette étude a ainsi un double but : aider à améliorer la gestion des pâturages amazoniens et augmenter notre niveau de connaissance sur les liens biodiveristé épigéebiodiversité hypogée – fonctionnement des écosystèmes, ces liens étant bien moins connus que les liens entre biodiversité épigée et fonctionnement (Hector et al. 1999, Loreau 2000 ). L’expérience consiste à augmenter de manière contrôlée la biodiversité végétale de pâturages initialement monsospécifiques pour tester l’influence de cette biodiversité sur la faune du sol et les caractéristiques physico-chimiques du sol. L’idée est qu’en choisissant bien les groupes fonctionnels de plantes ajoutés on devrait pouvoir augmenter la durabilité des pâturages (Hooper and Vitousek 1998, Díaz and Cabido 2001). Le choix de la graminée fourragère Brachiaria bryzantha s’est imposé du fait de sa forte utilisation dans la région d’étude, et de sa résistance aux insectes (Cercopidae) déprédateurs de prairies amazoniennes. Deux espèces de légumineuses adaptées aux conditions environnementales ont été choisies : Arachis pintoi, herbacée ; Leucaena leucocephala, arbustive. Enfin, une espèce ligneuse native, Solanum rugosum, a été retenue dans le dispositif pour en étudier l’influence, en association ou non avec les plantes cultivées ; les autres espèces adventices présentes dans les pâturages ont été retirées manuellement au début de l’expérimentation.

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Figure 6 : Expérience IFB. Exemples de traitement. A gauche une parcelle avec Arachis pintoi en plantation pure. A droite Leucena leucocephala en plantation pure. Comme il s’agit d’étudier à la fois l’influence respective de chaque espèce végétale et de leurs interactions, nous avons implanté tous les mélanges possibles de 1, 2, 3 ou 4 espèces, pour des raisons pratiques dans un enclos excluant le bétail. En outre, un traitement témoin a été conservé. Il correspond au pâturage avec Brachiaria brizantha et toutes les plantes adventices présentes. En fin, un traitement ‘‘vrai témoin’’, consistant en une parcelle de pâturage qui continue à être pâturée, a été installé. Le dispositif comporte donc en tout 17 traitements. Pour analyser statistiquement les résultats de l’expérience et prendre en compte la variabilité spatiale du sol, 3 répétitions sont réalisées pour chaque traitement dans 3 pâturages (blocs au sens statistique). Pratiquement, 51 parcelles (3 x 17) ont été implantées, de 100 m2 chacune. Cette superficie permet d’espérer une réponse significative de la faune du sol et de mesurer, parfois de manière destructive, l’évolution de la végétation, du sol et de sa faune. L’analyse statistique a porté sur l’effet de la biodiversité (régression en fonction du nombre d’espèces) et sur l’effet de chaque espèce végétale et de chaque interaction entre espèces (analyse de variance testant l’effet de chaque espèce et de leurs interactions). Les premiers résultats, obtenus au bout de 3 ans de maintien du dispositif expérimental, montrent qu’il n’y a pas d’effet de la biodiversité végétale sur la macrofaune du sol, mais qu’Arachis pintoi, la légumineuse herbacée couvrant densément le sol a un effet positif à la fois sur la densité totale de la macrofaune et sur la biodiversité de la macrofaune. En outre, la compaction du sol, mesurée à l’aide d’un pénétromètre, change significativement en fonction des traitements et en particulier diminue en présence d’Arachis pintoi. Cela peut être interprété comme un effet indirect dû à l’effet positif d’Arachis sur la macrofaune. Cet effet doit être analysé plus finement en analysant d’autres variables du sol (densité apparente,

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matière organique totale … etc.). Ces résultats sont issus d’un travail extrêmement collectif (P. Lavelle, M. Grimaldi, T. Desjardins, E. Velasquez, K. Laossi, M. Sarrazin et Sr Deurival da Costa Carvalho) et de ce fait ne seront pas ici développés plus amplement. Un article sera très bientôt soumis par K. Laossi. 3.3.2 Modélisation La démographie et la répartition spatiale de la faune du sol dépendent à la fois de facteurs démographiques propres (comme la capacité de dispersion, la fécondité, la survie) et de l’hétérogénéité physico-chimique du sol. De plus, la faune du sol rétroagit sur son environnement en modifiant le sol. Cela est en particulier le cas pour les ingénieurs de l’écosystème que sont les vers de terre (Jones et al. 1994 , Lavelle et al. 1997). De part cette boucle de rétroaction, la dynamique d’une population de vers de terre peut être extrêmement complexe. En retour, cela rend difficile la prédiction des variations temporelles et spatiales de l’état du sol (structure, quantité et qualité de la matière organique) sur lequel les vers agissent. Or de telles prédictions sont indispensables pour comprendre certains processus écosystémiques critiques dans le contexte du changement global : le stockage de carbone, la minéralisation, ou l’évolution de la fertilité sur le long terme. Potentiellement, une population de vers de terre peut aider au maintien ou au rétablissement de la structure du sol ou à l’inverse détruire cette structure (Chauvel et al. 1999). Avec Jean-Pierre Rossi j'ai construit un modèle de simulation spatialement-explicite pour tester l'hypothèse selon laquelle la démographie des vers de terre peut aboutir à une répartition hétérogène (existence de grandes zones d'environ 10 m de diamètre où la densité en vers est beaucoup plus forte que leur densité moyenne) sans forçage extérieur. L'idée est que des effets de densité dépendance négative combinés avec une faible mobilité peut produire de l'hétérogénéité. Le modèle est une sorte d'automate cellulaire qui permet de suivre dans le temps et dans chaque cellule (de 1 m2) la densité de vers de terre et un paramètre du sol. Ce modèle a été paramétré pour Millsonia anomala qui a été étudié de manière exhaustive par Patrick Lavelle dans la savane de Lamto en Côte D'Ivoire. Ce travail est détaillé dans la partie 6.1 de la présente thèse. Par ailleurs, les vers augmentent la croissance des plantes dans 79 % des expériences impliquant des espèces tempérées (Scheu 2003) et 75 % des expériences impliquant des espèces tropicales (Brown et al. 1999). De nombreux mécanismes sont invoqués pour expliquer ce type d’effet (Brown et al. 2004) mais le mécanisme le plus souvent invoqué est une augmentation de la minéralisation de la matière organique des sols (litière et matière

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incorporée au sol). Cette accélération de la minéralisation correspond à la fois à une relation trophique- les vers assimilent une partie de la matière organique qu’ils ingèrent – et à des relations non trophiques dues aux activités d’ingénieurs des écosystèmes des vers (Jones et al. 1994, Lavelle et al. 1997 ). Deux problèmes majeurs subsistent. L’importance relative des différents mécanismes n’est que très rarement testée (Blouin et al. 2006) et la plupart des expériences démontrant l’effet positif des vers sur les plantes sont des expériences de courte durée en microcosmes. Pour évaluer la capacité réelle des vers à augmenter sur le long terme la production primaire par une accélération de la minéralisation j’ai construit un modèle en compartiments basé sur un système simple d’équations différentielles. Les principaux résultats de ce modèle sont détaillés dans la partie 5.2.

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4 Comment et pourquoi lier la théorie et les données empiriques ? Selon une opinion largement répandue, il existe une distinction fondamentale entre d’un côté « les faits observés », qui sont le fin fond indiscutable de la science et devraient être collectés et imprimés dans les journaux scientifiques en plus grand nombre possible, la « théorie pure » de l’autre côté, qui est le produit de la spéculation et de ce fait est plus ou moins suspecte. Je voudrais d’abord mettre en évidence qu’une telle antithèse n’existe pas. Von Bertalanffy (1968)

4.1 Nécessité de la théorie Tous les domaines scientifiques voient se développer en leur sein une branche théorique comme en témoigne l’existence de journaux spécialisés (Journal of Theoretical Physics, Journal of Theoretical and Computational Chemistry, Journal of Computational Neuroscience, Theory in Biosciences). Il s’agit généralement de déduire les conséquences de processus dont l’existence a été démontrée expérimentalement. En physique ont peut par exemple citer les prédictions d’Einstein sur les défauts dans l’orbite de Mercure autour du soleil ou sur les effets gravitationnels sur la lumière. Ces prédictions ne furent empiriquement testées entièrement que bien après la mort d’Einstein… A l’inverse on essaye souvent de construire par la théorie des systèmes de pensée cohérents qui permettraient d’expliquer des observations empiriques. Par exemple, les physiciens cherchent à unifier les quatre types de force connus (force gravitationnelle, force électromagnétique, force nucléaire faible et forte). L’existence de journaux spécialisés dans les approches théoriques atteste du développement d’une communauté de théoriciens dans tous les domaines scientifiques, d’outils et de méthodes particulières. Cependant, ce développement ne doit pas faire oublier que l’activité de théorisation est inhérente à toute activité scientifique. En effet, sans théorie on ne peut que d’écrire la nature (au sens large) ce qui ne permet pas à la science de remplir les fonctions que la société lui a assignées : aboutir à une compréhension globale de la nature, et par cette compréhension permettre le développement de moyens de contrôler et utiliser la nature. D’une part, une description exhaustive de la nature est impossible. D’autre part, une telle description ne serait pas opérationnelle pour utiliser la nature et se servir de ses propriétés à des fins utiles pour

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l’homme. Une description exhaustive impliquerait de connaître à un instant donné la position de toutes les particules élémentaires, leur vitesse et leur état quantique. Indépendamment du fait que le principe d’incertitude d’Heisenberg montre qu’il n’est pas possible de connaître précisément à la fois la vitesse et la position d’une particule élémentaire, cette idée est absurde parce la quantité d’information nécessaire pour cette description dépasse les capacités physiques de n’importe quel système humainement concevable (environ 1080 atomes dans l’univers). Une pure description ne peut par ailleurs pas déboucher sur des applications parce que de telles applications nécessitent de faire des prédictions, et que pour prédire il faut connaître les mécanismes qui ont aboutit à la configuration du système observé et comment ces mécanismes vont faire évoluer ce système. On peut alors contrôler un système similaire ou proche en utilisant ces mécanismes et ces prédictions. Par exemple, des travaux empiriques de balistiques permettent facilement de décrire la relation entre la distance à laquelle tombe un projectile et l’angle avec lequel il est projeté. Cependant, pour prédire cette distance en fonction du poids, de la forme du projectile, de l’angle, de la puissance d’éjection, de la force et la direction du vent, il est impossible de tester expérimentalement toutes les combinaisons de paramètres. Il est plus efficace d’élaborer une théorie sur les mécanismes déterminant la distance à laquelle est projetée un projectile et sur la façon dont ces mécanismes interagissent. Cela doit conduire à un modèle général permettant de prédire cette distance. En biologie, on peut penser au cerveau et à son fonctionnement. Le cerveau humain contient environ 1011 neurones et 1014 synapses. C’est dire que la description de l’état d’un cerveau ne peut pas tenir dans la mémoire vive d’un ordinateur personnel (elle tiendrait éventuellement sur son disque dur). Cela correspond de toutes façons à une telle quantité d’information que, telle quelle, elle n’est pas intelligible. Ainsi une description exhaustive de l’état d’un cerveau ne permet en aucun cas de comprendre la relation entre cet état du cerveau et l’état de conscience de l’individu. Elle ne permet pas de comprendre le fonctionnement du cerveau ou éventuellement ses disfonctionnements. Elle ne permet donc pas d’élaborer des méthodes pour remédier à ses dysfonctionnements. Pour atteindre ces objectifs il faut parvenir à une description plus synthétique du cerveau qui met en avant les points clefs qui ont été démontrés comme déterminant l’état de conscience. Il faut aussi mettre en évidence les mécanismes faisant passer le cerveau d’un état à un autre. Tout cela implique une forme de conceptualisation, de théorisation. En écologie, le problème est similaire. Décrire sans discernement la multitude de fourmis d’une fourmilière ne permet pas d’en comprendre le fonctionnement ou d’en prédire la longévité. Pour cela, il faut être capable de classer les individus (âge, taille, caste), de 31

montrer quelles sont leurs interactions, de mettre en évidence un petit nombre de processus influençant majoritairement les variables qui nous intéressent (nombre de fourmis dans la fourmilière, quantité de matière organique récoltée… etc.). De même, la science écologique a fait de très nombreux progrès alors même que la plupart (4/5) (Bouchet 2000) des espèces végétales et animales n’ont pas été décrites. On peut donc comprendre, jusqu’à un certain point, le fonctionnement des écosystèmes et la dynamique des communautés qui en font partie sans connaître toutes les espèces qui composent ces communautés. Pour cela, il faut encore classer les espèces en fonction de critères pertinents pour les propriétés des écosystèmes étudiées (production primaire de l’écosystème, probabilité de survie d’une population etc.). C’est la base de la définition des groupes fonctionnels (Díaz and Cabido 2001). Ainsi, les bases de la conceptualisation, de la théorisation, sont la classification et la hiérarchisation. Une fois que l’on a décrit les éléments du système étudié (espèces, populations, individus …), il faut classer ces éléments pour pouvoir en faire une description synthétique. Une fois que l’on a décrit l’ensemble des mécanismes faisant interagir ces éléments et permettant potentiellement de prédire les changements d’état du système, il faut hiérarchiser les mécanismes, montrer lesquels sont les plus importants pour prédire l’évolution de telle ou telle variable du système et montrer lesquels peuvent être négligés (cela est particulièrement important en écologie dû à la multiplicité des mécanismes intervenant, voir section 4.4). Le passage de la simple description, même synthétique, d’un système à la compréhension de la dynamique de ce système demande un effort de théorisation particulier puisque cela nécessite d’abord de déterminer les variables synthétiques décrivant ces changements. Cela nécessite bien sûr ensuite d’arriver à faire le lien entre les mécanismes élémentaires et la dynamique temporelle de ces variables pour pouvoir faire des prédictions. D’une manière générale, poser la question en terme de système, d’éléments élémentaires de ce système et de mécanismes élémentaires, comme je le fais ici, suppose déjà un effort préalable de conceptualisation. Cela implique que l’on ait pu isoler un système, un écosystème ou une espèce par exemple. Cela implique qu’on ait pu restreindre le travail à une certaine échelle de temps et d’espace et à certaines classes de mécanismes. Tout cela dépend des questions scientifiques auxquelles on cherche à répondre. Tout cela dépend du contexte dans lequel on travail. Ce contexte, ce paradigme (Kuhn 1962), détermine à la fois l’ensemble des questions que l’on peut se poser et le type de réponse que l’on peut apporter (classes de mécanismes que l’on peut invoquer, échelle à laquelle interviennent ces mécanismes). La définition d’un tel paradigme, même si elle est construite collectivement, par l’ensemble d’une communauté scientifique reflète déjà un niveau de conceptualisation important. Tout 32

chercheur, tout écologiste, entamant un nouveau travail purement expérimental le fait forcément à l’intérieur d’un paradigme qu’il n’a pas forcément consciemment explicité. Il reste que l’existence de ce paradigme implique que toute recherche empirique est fondée sur des bases théoriques. Par exemple, un écologiste utilise quotidiennement les concepts d’ ‘‘espèce’’ et de ‘‘population’’, généralement sans se rendre compte qu’ils sont déjà l’héritage de générations d’écologistes et des implications théoriques qu’ils représentent.

4.2 Utilité des modèles mathématiques Jusqu’ici, le terme de ‘‘modèle’’ n’a pas été utilisé. Pourtant, il est extrêmement fréquent dans la littérature scientifique en générale et la littérature écologique en particulier. Il est aussi intimement lié à la littérature théorique et aux journaux d’écologie les plus ‘‘mathématiques’’ (Journal of Theoretical Biology, Theoretical Population Biology). Le terme de modèle laisse aussi imaginer, surtout pour les écologistes non-modélisateurs, des pages entières d’équations rébarbatives et peu compréhensibles. Cependant, je pense que la modélisation mathématique est juste une facette de l’effort de conceptualisation nécessaire à toute recherche scientifique (voir section 4.1). La modélisation, au sens large, est en fait pratiquée par tous les écologistes. Un ‘‘modèle’’ est avant tout une image simplifiée, idéale de la réalité. Ainsi, l’effort de classification et de hiérarchisation décrit ci-dessus constitue un effort de modélisation. Ainsi, interpréter le résultat d’une expérience permet à un écologiste d’augmenter ou de diminuer l’importance de tel ou tel mécanisme dans se représentation du fonctionnement du système étudié, lui permet de préciser qualitativement ou quantitativement l’influence de ce mécanisme sur ce système. Cela signifie que l’expérience lui permet de modifier notre représentation de ce système, de modifier le modèle admis par la communauté scientifique pour ce système, ou de le rendre moins flou. En définitive, tous les chercheurs en écologie cherchent à construire un modèle simplifié du système qu’ils étudient avec la difficulté que ce modèle, pour être pertinent, doit se comporter pour l’essentiel comme le système réel. Un modèle, pour décrire, un système et sa dynamique peut être d’abord verbal ou graphique. Un schéma peut permettre de saisir en un clin d’oeil un ensemble d’interactions. On peut décrire par un ensemble de phrases une interaction proie-prédateur et le fait que les densités de la proie et du prédateur oscillent dans le temps avec un certain décalage (voir cas très connu des lièvres des neiges et des lynx au Canada). On peut de même décrire verbalement, la dynamique spatiale d’une espèce d’arbre X. La plupart de ses graines germent dans un rayon de 10 m autour des pieds mères mais seules les quelques graines tombant sous

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la canopée d’arbres de l’espèce Y arrivent à survivre et croître jusqu’à atteindre le stade adulte. Comme il s’agit d’une espèce longévive de nombreux juvéniles sont agrégés dans un rayon de 5 m autour des adultes Y. Cependant, du fait de la compétition intraspécifique, à la mort des adultes Y, seul un individu X atteint le stade adulte dans chaque groupe de juvénile, si bien que les adultes de l’espèce X ont une répartition spatiale aléatoire. De telles descriptions verbales ont cependant leur limite. D’une part, dès que le système décrit devient un peu compliqué, on est obligé de croire sa description sans avoir la moindre garantie qu’elle est cohérente et que les mécanismes invoqués peuvent aboutir aux conséquences décrites. Les oscillations proie-prédateur ne nécessitent-elles pas pour démarrer un forçage environnemental? Ces oscillations dépendent-elles des conditions initiales ? De quels paramètres dépend l’importance du décalage temporel entre les oscillations des proies et des prédateurs ? De même, la compétition intraspécifique peut-elle expliquer que seule un individu de l’espèce X survive par adulte de l’espèce Y ? Finalement, la répartition spatiale aléatoire des adultes X n’est-elle pas due à l’existence de quelques plantules X ayant survécu en dehors de la canopée des adultes X et Y et ayant une très forte survie à partir d’une certaine taille du fait de l’absence de compétition ? D’autre part, un modèle verbal a généralement une faible capacité prédictive. Que se passerait-il si la fécondité de la proie diminuait ? Conserverait-on les mêmes oscillations, avec le même décalage temporel, si la longévité du prédateur diminuait ? Pour les espèces d’arbres X et Y, l’espèce X se maintiendrait-elle si la densité de l’espèce Y voyait sa densité diminuée par deux, ou si la distance moyenne de dispersion de ses graines diminuait d’un tiers ? Bien sûr, dans un certain nombre de cas le raisonnement verbal permet de faire des prédictions qualitatives et de tester si une théorie formulée verbalement est solide et cohérente. Cependant, cela ne permet pas de faire des prédictions quantitatives. De plus, les prédictions, même qualitatives, sont rendues hasardeuses dès que le système étudié devient un peu plus complexe : le nombre d’acteurs (espèces, compartiments) augmente, le nombre de mécanismes et d’interactions augmente, il y a des rétroactions, des processus interviennent à différentes échelles spatiales et temporelles, il y a des interactions spatiales fortes, l’environnement est hétérogène, les différences entre individus doivent être prises en compte. Il est impossible de donner une liste exhaustive de tous les cas pour lesquels un formalisme mathématique est nécessaire pour décrire la dynamique d’un système écologique et faire des prédictions. On voit cependant que dans tous les cas cités le cerveau a besoin d’outils pour supporter son travail. C’est le cas en écologie et cela est vrai depuis longtemps dans les autres sciences de la nature (physique, chimie). Comment imaginer la physique sans équations 34

décrivant les lois fondamentales induites empiriquement et permettant en combinant ces équations de déduire la dynamique de systèmes plus complexes sans devoir réaliser d’autres expériences ? Le trio théorie–modèle mathématique–données empiriques n’a plus à faire ses preuves en physique ou en chimie. Cela devrait être aussi le cas en écologie même si l’écologie pose apparemment des problèmes épistémologiques qui lui sont propres (cf. section 4.4). Une question reste cependant largement ouverte. D’où vient la capacité des mathématiques, une construction au départ totalement abstraite, à tenir un discours pertinent pour comprendre et étudier la réalité matérielle ? D’où vient la ‘‘déraisonnable efficacité des mathématiques dans les sciences naturelles’’ (selon l’expression de E. Wigner) ? Cette efficacité est quadruple elle est ‘‘prédictive’’, ‘‘descriptive’’, ‘‘unificatrice’’ et ‘‘génératrice’’ (Lambert 1999). Ces deux premières qualités ont été évoquées plus haut : les mathématiques permettent de décrire précisément des systèmes physiques, biologiques ou écologiques et la dynamique de ces systèmes. Cela permet en retour de faire des prédictions. La capacité unificatrice permet aux mathématiques de rattacher les phénomènes observés, qu’elle décrit, à un nombre réduit de processus et de principes. Elle confère aux mathématiques un pouvoir d’explication. La capacité génératrice correspond au fait que des théories mathématiques conçues originellement sans aucune prétention de modélisation de la réalité permettent souvent de générer de nouvelles théories extrêmement fécondes pour les sciences de la nature. Des exemples illustrant les trois premières qualités se rencontrent aisément en écologie. Pour la capacité génératrice des mathématiques il vaut mieux citer la physique. Par exemple la géométrie non-euclidienne s’est développée au départ uniquement pour tester ce qui arrive quand on change un axiome fondamental de la géométrie (unicité de la droite parallèle à une autre en un point). Cette géométrie, originellement un peu ‘‘ésotérique’’, s’est révélée être le meilleur modèle pour décrire l’espace-temps dans le cadre de la théorie de la relativité. La capacité à décrire et prédire des mathématiques peut s’expliquer simplement par les limitations du raisonnement verbal (voir ci-dessus). On identifie alors les mathématiques à un langage, un langage beaucoup plus précis que les langues vernaculaires, peut-être un langage universel. La capacité génératrice est plus étonnante, presque mystérieuse. Certains y voit un argument en faveur d’une vision ‘‘réaliste’’ des mathématiques. Selon cette vision la réalité décrite par les théories mathématiques est préexistante à leur élaboration un peu à la façon des ‘‘essences’’ ou des ‘‘idées’’ de Platon qui forment la nature immuable du monde matériel et que les philosophes (et scientifiques) doivent rechercher (Changeux and Connes 1989). Je ne me prononcerai pas sur cette question. Il n’est de toutes façons pas sûr que la capacité 35

génératrice des mathématiques ait vraiment été utilisée en écologie (voir quand même le développement récent des théories sur la dynamique adaptative et la spéciation, Dieckmann et al. 2004). Il reste que la capacité descriptive et prédictive des mathématiques en écologie ne fait aucun doute et c’est sur cette capacité que je fonde ma discussion sur la nécessité d’optimiser les liens entre théorie, modèles mathématiques et données empiriques.

4.3 Comment lier théorie et données empiriques ? 4.3.1 De la théorie aux données / des données à la théorie Dans le cadre de la méthode hypothéticodéductive les expériences et les données de terrains servent à tester les théories (Fig. 7, voir aussi Peters 1991). Un cadre théorique général permet d’extraire des hypothèses particulières qui conduisent à des prédictions. Ces prédictions sont alors testées par des expériences. Si le test est positif la théorie se retrouve renforcée. Dans le cas contraire il faut modifier la théorie pour qu’elle corresponde mieux aux données empiriques. On voit que le travail théorique et la récolte de données empiriques jouent des rôles symétriques et d’égale importance. Elaborer des théories et en extraire des hypothèses et des prédictions originales peut demander un travail considérable. De même mettre au point une expérience pour tester ces prédictions et mettre en œuvre une telle expérience peut être difficile. Typiquement, en écologie, cela nécessite de contrôler beaucoup de paramètres à la fois : seul un facteur est modifié d’un traitement à l’autre, celui dont on cherche à tester l’effet. Il faut éviter les facteurs confondants qui seraient modifiés en même temps que le facteur testé. Il faut être sûr que les conditions expérimentales, permettant de contrôler les autres facteurs, ne s’éloignent pas trop des conditions naturelles pour que l’effet du facteur testé ne soit pas biaisé. Selon la vision stricte de Popper (1963), les expériences ne permettent jamais de ‘‘vérifier’’ une théorie. Une expérience n’est toujours qu’un cas particulier et ne permet pas d’aboutir à une conclusion générale, l’induction n’étant pas valide. Si des données empiriques ne contredisent pas une théorie cette théorie reste valide. Dans le cas contraire on dira que la théorie a été ‘‘falsifiée’’. Il faut alors la modifier. De cette manière une théorie reste ‘‘vraie’’ tant que les données empiriques nouvelles restent en accord avec elle. Plus pragmatiquement, une vision aussi stricte n’est pas toujours réaliste (Pickett et al. 1994). Dans beaucoup de cas, en écologie, les prédictions et leur domaine d’application sont trop flous pour qu’une théorie soit strictement testée par une expérience unique. Cela est souvent dû à la multiplicité des mécanismes interagissant et au fait que les théories en écologie sont souvent probabilistes ou conditionnelles (voir section 4.4). C'est-à-dire qu’elles ne prédisent pas que des conditions 36

données conduiront systématiquement à tel ou tel évènement mais que cet événement ne surviendra qu’avec une certaine probabilité ou seulement si une condition supplémentaire est vérifiée. Dans tous ces cas et quand la théorie à tester est très générale et possède a priori un vaste domaine d’application, les chercheurs en écologie cherchent plutôt à confirmer leurs théories par des expériences successives, même si cette méthode inductive n’est pas strictement valide en terme de logique. Il s’agit alors de réunir un maximum d’observations empiriques indépendantes allant dans le sens d’une théorie et touchant ces différents aspects.

Figure 7 : Schéma décrivant la méthode hypothético-déductive. La théorie permet de faire des prédictions qui sont testées par des expériences qui obligent en retour à modifier la théorie et à faire de nouvelles prédictions. Un autre problème fait que la méthode hypothéticodéductive est rarement appliquée avec la rigueur suggérée par la figure 7. Comme l’a montré Kuhn (1962), les théories sont souvent enfermées dans des ‘‘paradigmes’’. Ces paradigmes regroupent à un moment donné la communauté des scientifiques qui travaillent sur une question donnée et qui, pour se comprendr et augmenter leur visibilité, adoptent des hypothèses, des questions, des méthodes 37

et des interprétations communes. Cela fournit un cadre de pensée fécond mais risque aussi de biaiser les résultats et ou au moins leur interprétation. Kuhn a montré que dans bien des cas un paradigme pouvait rester en vigueur alors même que beaucoup de données empiriques nouvelles ne concordent pas avec ce paradigme. Il faut alors une accumulation de beaucoup de données pour qu’un paradigme soit rejeté et remplacé par un autre. Entre temps il est toujours possible à la communauté d’émettre des hypothèses ad hoc pour sauver le ‘‘paradigme’’. On peut toujours dire que les instruments ne sont pas assez précis pour détecter une différence prédite, dire que certains facteurs ne sont pas contrôlés dans les expériences clefs …etc. On peut aussi tout simplement refuser de publier les résultats allant à l’encontre de la théorie en vigueur (Csada et al. 1996), le poids des scientifiques influant dans le domaine pouvant se révéler très important puisque qu’ils sont fréquemment sollicités pour ‘‘reviewer’’ les articles. Cette vision du fonctionnement de la science décrit ainsi une progression de chaque discipline par sauts avec des périodes de stagnation correspondant aux paradigmes successifs. On peu penser que les phases de stagnation et la structuration des connaissances en paradigmes ralentissent la progression des connaissances. C’est sans doute vrai, mais en même temps, si on rejetait un paradigme dès qu’une expérience fournissait des données le contredisant, les théories deviendraient complètement instables et on serait à la merci de la moindre erreur expérimentale. Ainsi, les paradigmes permettent de structurer la pensée scientifique et sont probablement indispensables. Il parait cependant crucial de prendre en compte et publier les résultats contredisant le paradigme en vigueur! Il a ainsi été montré en écologie que ce problème biaise significativement la publication des résultats en écologie (Csada et al. 1996). Toujours dans le domaine de l’écologie, qui nous intéresse plus particulièrement, on peut distinguer des paradigmes à des échelles très différentes. Au sens large l’opposition écologie fonctionnelle /écologie des populations forment deux paradigmes, l’un mettant en avant systématiquement les flux de matière et d’énergie, l’autre la mortalité, la reproduction et les flux d’individus. A ce niveau on ne peut pas parler de deux théories contradictoires s’opposant mais il est certain que cette opposition structure la communauté scientifique, influence la répartition des crédits de recherches, et détermine en partie la répartition des publications entre les différents journaux. On peut ensuite distinguer des paradigmes plus proches de la définition de Kuhn. Par exemple, le paradigme ‘‘dynamique en métapopulations’’ stipule que de nombreuses propriétés de la dynamique des populations ne peuvent s’expliquer qu’en tenant compte des flux d’individus entre des populations isolées 38

spatialement les une des autres (Hanski 1991, Husband and Barett 1996). A l’intérieur de ce paradigme de nombreuses questions originales ont pu être posées : Quelle est l’influence de la connectivité du paysage sur la dynamique des populations ? Il y a-t-il des populations sources et des populations puits? A l’inverse dans le contexte des métapopulations, il est plus difficile de poser une question telle que celle de l’importance de la distance de dispersion d’une espèce sur la probabilité de survie de ses populations. Un autre thème peut être considéré comme constituant un paradigme, celui des liens entre biodiversité et fonctionnement des écosystèmes. Ce thème a conduit depuis dix ans à de très nombreux projets de recherche et à de très nombreuses publications (Hector et al. 1999, Tilman 1999 , Loreau et al. 2001 ). L’idée de base étant que plus le nombre d’espèces remplissant plus ou moins les mêmes fonctions (même niveau trophique par exemple) est élevé dans un écosystème donné, plus cet écosystème va avoir une ‘‘efficacité’’ et production importante. Même si les mécanismes fonctionnels mis en jeux ont été peu mis en évidence, cela serait dû au fait qu’à l’intérieur d’un groupe trophique les espèces peuvent être complémentaires dans leur usage des ressources. Cela peut se produire si chaque espèce fonctionne d’une manière optimale dans des conditions environnementales distinctes et que ces conditions varient dans l’espace et le temps. L’hypothèse de base du paradigme a été vérifiée dans un certain nombre de cas pour la relation entre biodiversité végétale et production primaire. Les relations impliquant la biodiversité de la faune du sol ou les liens entre biodiversité végétale et fonctionnement du sol sont moins claires (Gastine et al. 2003b, Wardle et al. 2004 , Hättenschwiler and Gasser 2005 ). On peut penser qu’un contexte théorique permettant d’interpréter les résultats empiriques fait pour le moment défaut (cf. section 8.3). On peut par ailleurs penser que le développement important d’un paradigme affirmant un lien positif entre fonctionnement et biodiversité provient en partie de son côté ‘‘vendable’’. La communauté scientifique des écologistes a globalement intérêt à montrer que la biodiversité est utile. Cela justifie le travail sur chacune des espèces, et sur les mesures nécessaires à leur protection. L’idée d’un lien directe entre biodiversité et services rendus par les écosystèmes est aussi très séduisante et simple à comprendre, en apparence, dans les ministères qui déterminent le contenu des appels d’offre et donc le financement des recherches (voir analyses de Latour sur le fonctionnement de la recherche, Latour 1995). Mon laboratoire à l’IRD a lui-même profité de cet effet (cf. section 3.3.1). Les deux paradigmes précédemment décrits, celui des métapopulations et celui du lien entre biodiversité et fonctionnement, sont trop larges et trop flous pour être falsifiés par une 39

seule expérience clef. Ils se prêtent ainsi plutôt à un exercice de confirmations successives. On peut cependant se demander si le caractère par trop général de certains paradigmes utilisés en écologie ne les rend pas complètement impossibles à tester et peu prédictifs (Peters 1991). Il reste qu’un paradigme constitue avant tout le cadre conceptuel nécessaire au développement d’un programme de recherche et que sa construction correspond à un effort de théorisation. Les deux exemples montrent aussi très bien comment les travaux empiriques ont interagi avec les données empiriques. Dans le cas de la vision ‘‘métapopulaton’’ de la dynamique des populations il y a à la fois des études empiriques (Gonzalez et al. 1998, Boughton 1999) et théoriques (Ronce and Olivieri 1997, Gandon and Rousset 1999, Pannell and Charlesworth 2000). C’est aussi le cas pour les recherches sur les liens entre biodiversité et fonctionnement des écosystèmes. On peut distinguer des modèles permettant de faire des prédictions sur ces liens et les mécanismes influençant ces liens (Loreau 1998a, Yachi and Loreau 1999 , Mouquet et al. 2002 ), des expériences testant ces prédictions (Hector et al. 1999 , Gastine et al. 2003a) et des articles offrant un cadre conceptuel permettant d’interpréter les résultats de ces expériences (Loreau 1998c , Petchey and Kevin 2002 , Wright and Jones 2006). Dans tous les cas, la vision que l’on a des problèmes écologiques évolue grâce aux échanges entre théories et observations. D’une manière générale quel est le rôle des modèles mathématiques ? Comme on l’a vu plus haut il s’agit toujours de faire des prédictions quand le raisonnement verbal devient insuffisant. Mais, plus précisément, comment les résultats des modèles interagissent-ils avec les résultats empiriques ? Je pense qu’on peut distinguer deux types principaux d’interaction (Fig. 8). En construisant un modèle, on peut chercher à y inclure différents mécanismes, soit des mécanismes dont l’existence a été démontrée empiriquement depuis longtemps, soit des mécanismes qui viennent d’être mis en évidence, pour prédire, presque sans a priori, quelles sont les conséquences de ces mécanismes à une échelle supérieure (population, écosystème …). Cela pousse ensuite à récolter des données ou faire des expériences pour tester la validité des prédictions du modèle. A l’inverse on peut partir de ‘‘patterns’’ écologiques déjà décrits et souvent observés. Il peut, par exemple, s’agir des oscillations décalées dans le temps des densités d’un prédateur et de sa proie ou de la distribution spatiale des arbres d’une forêt qui est agrégative pour une forêt jeune et devient de plus en plus régulière quand la forêt devient mâture (Stoll et al. 1994). On postule alors les mécanismes, et les interactions entre ces mécanismes, pouvant causer ces patterns et on les inclut dans le modèle. Pour les oscillations proie-prédateur, il faut que le taux de croissance de la population de prédateurs augmente avec la densité de proies et que le taux de croissance de la population de proies diminue avec la densité de prédateurs. Pour la distribution spatiale des 40

arbres, il faut inclure dans le modèle que chaque arbre croît d’autant plus qu’il a peu d’arbres dans son voisinage et que la mortalité dépend de la taille et de la vitesse de croissance (Weiner et al. 2001). Différentes fonctions peuvent être utilisées pour modéliser ces relations pour décrire différents types de compétition (symétrique/asymétrique).

Figure 8 : Schéma décrivant les interactions entre modélisation et données empiriques. Les flèches rouges décrivent l’alternance d’expériences de terrain qui permettent de tester les prédictions des modèles. Les résultats de ces expériences conduisent à la mise en évidence de nouveaux mécanismes et à de nouvelles hypothèses qui peuvent être à leur tour inclus dans des modèles. Les flèches bleues montrent que les prédictions d’un modèle peuvent appeler directement la construction d’autres modèles et que les expériences suscitent souvent directement d’autres expériences sans passer par une étape de modélisation. Dans le suite de ma thèse d’habilitation j’ai essayé d’illustrer ces interactions entre théorie et données empiriques. Je présente différentes recherches auxquelles j’ai participé en les classant suivant qu’il s’agissait de données empiriques visant à tester une théories (section 7) ou de modèles visant à montrer que tel ou tel pattern pouvait découler de tel ou tel combinaison de mécanismes (section 6) ou visant à prédire les conséquences de ces mécanismes sans a priori (section 5).

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4.3.2 Existence de différents types de modèle en écologie Il existe de très nombreuses façons de classer les modèles. On peut bien sûr les classer suivant le formalisme qu’ils utilisent. On distingue les modèles de simulation qui sont basés sur des programmes informatiques et pour lesquels il faut répéter de nombreuses fois un algorithme de calcul (par exemple pour simuler la dynamique d’un système pendant n pas de temps) pour obtenir les résultats numériques finaux (par exemple section 6.1, Pacala 1996 , Pacala et al. 1996 , Simioni et al. 2000). A l’inverse, de nombreux modèles sont dits analytiques. Ils sont basés sur des systèmes d’équations (par exemple équations différentielles). Les résultats de tels modèles peuvent s’exprimer sous la forme d’équations qui donnent directement la forme de la relation entre les paramètres du modèle et ses variables de sortie (par exemple sections 5.1, 5.2 et 6.2 ,Charnov and Maynard Smith 1976 , Auger and Pontier 1998 , Law and Dieckmann 2000). Cependant, ce qui nous intéresse ici principalement c’est de classer les modèles en fonction du but précis dans lequel ils ont été construits. Il s’agit donc de raffiner la classification esquissée section 4.3.1.

Figure 9 : Classification des modèles en fonction de 3 pôles antagonistes: ‘‘généralité’’, ‘‘précision’’ et ‘‘réalisme’’. Il est impossible de construire un modèle à la fois très général, très précis et très réaliste (Levins 1966). On peut ainsi classer les modèles suivant la qualité de leurs prédictions (Fig. 9). Ces prédictions peuvent être ‘‘précises’’ (i.e. quantitativement précises et concordant 42

quantitativement avec les patterns observés dans la nature), ‘‘générales’’ (i.e. pouvant s’appliquer à des systèmes écologiques très divers, par exemple tous les écosystèmes terrestres, ou toutes les forêts tempérées), ou ‘‘réalistes’’ (i.e. basées sur un grand nombre de mécanismes observés dans la nature). Le point clef est qu’il n’est pas possible de construire un modèle à la fois très précis, très général et très réaliste. Pour classer un modèle on peut le placer dans le triangle de la figure 9 et un modèle situé au milieu du triangle n’est que relativement précis, relativement général et relativement réaliste. Dès qu’un modèle s’approche d’un des angles du triangle il s’éloigne des autres. Pourquoi est-ce toujours le cas? Pour construire un modèle quantitativement précis il faut qu’il soit paramétré spécifiquement pour un système particulier. Changer de système demande au minimum d’estimer à nouveaux tous les paramètres pour le nouveau système, ce qui peut être très lourd. Cela peut aussi demander de supprimer dans le modèle des mécanismes et d’en ajouter de nouveaux pour s’adapter aux spécificités du nouveau système. On ne peut savoir, sans étude nouvelle, si les mécanismes clefs dans le premier système le sont aussi dans le second système. On voit donc qu’un modèle très précis est forcément spécifique et peu général. Un cas extrême est celui d’un modèle purement statistique permettant par exemple de prédire la production d’un champ de blé en fonction de paramètres climatique, du type de sol et de la fertilisation. Un tel modèle peut être paramétré par une régression multiple mais il ne sera valable que pour un type de culture donnée. De plus ce modèle est aussi très peu réaliste, il n’incorpore explicitement aucun mécanisme réel. Ainsi un modèle ne peut pas être à la fois général et réaliste. Un modèle réaliste doit prendre en compte un certain nombre de mécanismes. Il devient de ce fait moins général parce que parmi ces mécanismes certains sont applicables à tous les systèmes mais d’autres sont particuliers à des systèmes donnés. Enfin, il n’est pas possible de construire un modèle à la fois réaliste et précis. Pour être réaliste un modèle doit prendre en compte un grand nombre de mécanismes et leurs interactions. Il est très difficile de paramétrer précisément tous ces mécanismes et leur interactions dans un même modèle, entre autre parce que le nombre d’interactions possibles entre mécanismes augmente beaucoup plus vite que le nombre de mécanismes. En incluant plus de mécanismes réalistes on augmente les chances d’aboutir à un comportement aberrant du modèle pour certaines combinaisons de paramètres. Le modèle devient moins robuste. En résumé, le modélisateur doit faire des compromis quand il élabore un modèle, et le compromis qu’il choisit dépend des buts qu’il cherche à atteindre. En caricaturant on peut distinguer des modèles théoriques qui sont proches du pôle ‘‘généralité’’ de la classification (Fig. 9) et des modèles de terrain qui eux sont plus proches des pôles ‘‘réalisme’’ et 43

‘‘précision’’. Les premiers visent à démontrer l’importance de tel ou tel mécanisme général et à prédire qualitativement l’influence de tel ou tel facteur. Pour ces modèles, les paramètres, en petits nombres, sont souvent tellement synthétiques et abstraits qu’ils sont pratiquement impossibles à estimer à partir de données. Les modèles de terrain, eux, sont paramétrés pour des situations précises et permettent d’étudier l’influence de différents mécanismes (par une étude de sensibilité) sur un système donné et de faire des prédictions quantitatives. Typiquement les modèles théoriques incluent peu de mécanismes et de ce fait peuvent être analytiques (voir ci-dessus). Quand on augmente le nombre de mécanismes ont ne peut généralement pas étudier purement mathématiquement les propriétés du système d’équations constituant un modèle. On doit alors passer à une étude numérique du système d’équations ou à un modèle de simulation. Ces modèles permettent alors d’incorporer autant de mécanismes qu’il parait désirable, mais plus le modèle devient réaliste moins il devient explicatif. En fait, en incorporant plus de mécanismes, le modèle devient petit à petit aussi compliqué que le système réel étudié. Le modèle devient alors aussi peu intelligible que le système réel. C’est plus ou moins ce qui se passe quand, au cours d’une expérience, on cherche à étudier plus de deux facteurs. Jusqu’à deux facteurs les résultats des tests statistiques portant sur la significativité de l’un et l’autre facteur, de leur interaction et du sens de cette interaction sont compréhensibles par le cerveau. Si on teste toutes les combinaisons de trois facteurs, avec suffisamment de répétitions, ont peut tester la significativité de l’interaction triple mais le pattern décrit par les différences obtenues entre combinaisons des trois facteurs n’est plus compréhensible, il risque de paraître aléatoire ou idiosynchratique. Similairement, avec un modèle de simulation on peut étudier par ‘‘un plan d’expérience numérique’’ approprié, au prix de plus d’heures de calcul d’ordinateur, l’effet de nombreux paramètres et de leurs interactions, mais le pattern obtenu ne sera pas forcément intelligible. Aussi bien dans le cas de l’expérience réelle que dans celui de l’expérience virtuelle la difficulté que nous éprouvons à interpréter une interaction triple est probablement liée au fait que l’interaction entre deux paramètres peut être représentées en trois dimensions (x et y pour les deux facteurs, z pour la variable de sortie) mais qu’au-delà de deux facteurs il faut raisonner en plus de trois dimensions. Le cerveau a beaucoup de mal à raisonner en plus de trois dimensions, en partie parce qu’alors il ne peut plus s’appuyer facilement sur des représentations graphiques. D’autres ressemblances entre la démarche de modélisation et la démarche expérimentale sont évoquées dans la section suivante. On voit, en résumé, que le rôle le plus évident de la modélisation est de faire des prédictions plus ou moins générales, et précises en se basant sur une description plus ou 44

moins complète et réaliste des mécanismes impliqués. Un autre but a déjà été esquissé en décrivant le rôle général de la théorie (section 4.1). Une théorie est finalement une représentation idéale, simplifiée d’un certain système. Cela reste vrai pour les modèles. Ils doivent inclure tous les mécanismes et facteurs qui paraissent essentiels au fonctionnement du système étudié ; ils doivent aussi ne pas inclure les mécanismes qui paraissent secondaires et non déterminants pour les propriétés du système qui intéressent le modélisateur. En allant un peu plus loin on voit que construire un modèle permet et impose de faire la synthèse des connaissances que l’on possède sur un système donné (démographie d’une population, dynamique des nutriments d’un écosystème, mécanisme de coexistence des 10 espèces d’herbacée d’une prairie…etc.). Ainsi, si on veut paramétrer un modèle pour un système donné (la savane de Lamto) ou une catégorie de systèmes (les savanes africaines) on est obligé de rassembler toutes les informations disponibles sur le système. Même si on s’intéresse particulièrement à l’influence d’un processus donné on doit paramétrer les autres processus qui interagissent directement avec ce processus pour ‘‘boucler le système’’. Par exemple, si on étudie la démographie d’une espèce d’arbre et que l’on veut étudier l’influence de la distance de dispersion des graines sur la survie d’une population il faut aussi avoir des données pour paramétrer la survie des individus, leur croissance et leur fécondité. Similairement, si on étudie l’influence de la nitrification sur la production primaire, il faut bien sûr avoir des estimations des flux de nitrification, mais il faut aussi pouvoir estimer tous les autres flux d’azote de l’écosystème (lessivage, dépôts atmosphériques … etc.). De part mon expérience, cette phase du travail de modélisation qui consiste à rassembler les informations disponibles sur un système est primordiale. Elle peut être très lourde. Elle permet souvent de se rendre compte que beaucoup de données manquent pour obtenir un modèle minimal mais complet. On se rend aussi souvent compte que certains paramètres ont été mesurés avec une telle imprécision ou sont tellement variables dans le temps et l’espace que les estimations disponibles sont difficiles à utiliser dans un modèle. Corrélativement, un autre problème survient : des estimations de tous les paramètres peuvent être disponibles mais ne pas avoir été effectuées à une même échelle temporelle et spatiale qui deviendrait alors naturellement l’échelle élémentaire du modèle. On voit que construire un modèle peut être une façon de faire le point sur les connaissances acquises et pousse souvent à retourner sur le terrain et faire de nouvelles expériences pour mesurer des paramètres jusqu’alors négligés ou dont l’importance particulière a été mis en évidence par les résultats du modèle. J’ai particulièrement compris cela en construisant un modèle de dynamique spatiale du vers de terre M. anomala dans la savane de Lamto (voir section 6.1). Je me suis 45

ainsi rendu compte qu’on n’avait aucune idée de la mobilité des vers de terre alors que c’était un paramètre important du modèle. Il détermine à la fois la répartition spatiale des vers, leur efficacité dans l’exploitation d’une ressource répartie de manière hétérogène, et la densité moyenne de vers de terre. De même, pratiquement aucune donnée n’est disponible dans la littérature pour prédire si les vers de terre se déplacent plus quand le sol est de mauvaise qualité, i.e. si ils ont une stratégie pour choisir leur environnement. Une telle plasticité dans la stratégie de déplacement influence aussi nettement les résultats du modèle… De même que les théories doivent être testées (voir section 4.3.1), les résultats des modèles ont a priori vocation à être confrontés à des données récoltées indépendamment des données ayant permis d’estimer les paramétrer. C’est la phase de validation. On compare ainsi les sorties des modèles aux patterns observés dans la nature ou au cours d’expériences. Une bonne concordance suggère que le modèle est ‘‘valide’’ et que les mécanismes qu’il incorporent sont bien ceux qui sont importants dans la nature. On pourra alors utiliser le modèle pour faire d’autres prédictions. Evidemment, un modèle ne représente jamais une preuve : un modèle peut faire des prédictions très précises et justes sans pour autant incorporer des mécanismes réalistes. Si, par contre, les résultats du modèle ne concordent pas avec les observations, on cherchera à modifier le modèle pour améliorer la concordance avec les observations. Un modèle peut ainsi être amélioré progressivement et ce processus d’amélioration est lui-même riche d’enseignements. Il permet de déterminer le nombre minimal de mécanismes à prendre en compte et la nature de ces mécanismes. Une telle approche a été suivie pour analyser les mécanismes nécessaires à l’existence d’un ‘‘priming effect’’ (effet d’un apport de matière organique fraîche sur la décomposition de l’humus, cf. section 6.2). Pour un modèle très général, théorique, la confrontation avec la réalité est souvent très ‘‘mince’’. En effet, par leur niveau d’abstraction élevé et la difficulté à estimer leurs paramètres ils peuvent être très difficiles à comparer à la réalité. On peut cependant souvent arriver à faire des comparaisons qualitatives qui sont informatives. Parfois, si un tel modèle théorique devient ‘‘à la mode’’ des projets entiers de recherche peuvent être menés par la suite pour essayer de tester les prédictions du modèle ou déterminer dans quelles conditions elles sont valides. C’est par exemple ce qui s’est passé pour les modèles prédisant l’influence positive de la biodiversité sur la production primaire (Yachi and Loreau 1999). Un modèle de terrain, paraétré, peut être beaucoup plus facilement comparé à la réalité pourvu que suffisamment de données aient été récoltées. Une fois qu’un modèle a été validé pour une gamme de conditions donnée il peut même servir à faire des prédictions en dehors de ces 46

conditions. Par exemple, si un modèle prédit la production primaire en fonction de la variabilité observée du régime climatique. On peut essayer d’utiliser ce modèle pour faire des prédictions pour un régime climatique inédit jamais observé (ou que des modèles de climat prédisent pour le futur). Il s’agit de la dernière fonction des modèles : effectuer des expériences virtuelles qui ne sont pas faisables réellement du fait de la taille des systèmes à manipuler ou des échelles temporelles impliquées. On peut ainsi changer le régime de feus d’une savane pendant plusieurs siècles, changer les apports de nitrates d’un lac sur des décennies …etc. Bien que les prédictions de tels modèles doivent être prises avec précautions on comprend bien leur intérêt, d’un point de vue théorique mais aussi pour aider à prendre des décisions pour la gestion de systèmes naturels. En résumé de cette section, on voit qu’il existe des types de modèles très différents et qu’ils doivent être utilisés à bon escient, en fonction du but principal du modélisateur. On comprend alors que ces différents types de modèles jouent des rôles différents dans les allers et retours entre théories et donnes empiriques. Ce point est développé ci-dessous. 4.3.3 Faciliter les échanges entre théories et données Comme je l’ai expliqué en introduction (section 1), mon parti pris est de penser que la science écologique progressera plus vite si les allers et retours entre théorie et données sont fréquents et rapides. Ce point de vue est assez largement admis. Cependant, il est toujours possible de développer un programme de recherche en ne faisant que de la modélisation ou que des travaux empiriques (flèches bleues de la Fig. 8). Par exemple, il est normal qu’une expérience appelle d’autres expériences pour préciser un mécanisme dont l’existence a été suggérée par la première. Il est aussi normal de construire une suite de modèles traitant du même problème et incorporant successivement différents mécanismes ou raffinant un modèle de base pour lui donner de plus en plus de ‘‘réalisme’’ (voir section 4.3.3). Cependant, j’ai eu parfois l’impression que certains domaines de l’écologie abusaient de la modélisation ou au contraire pâtissaient d’un manque de conceptualisation. Les échanges entre théorie et données ne vont en fait pas de soi et nécessitent une démarche volontaire. De nombreux modèles visent à expliquer la coexistence de nombreuses espèces végétales au sein d’un même écosystème (voir section 8.1). Le but est de trouver des mécanismes susceptibles d’expliquer la biodiversité végétale souvent élevée alors que les plantes utilisent toutes les mêmes ressources (eau, CO2, lumière et un petit nombre de nutriments minéraux) et que des modèles théoriques montrent que ne peuvent subsister qu’un nombre d’espèces égal aux nombre de ressources pour lesquelles elles sont en compétition

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(Hutchinson 1959 , Tilman 1982). Ils forment un cadre théorique solide proposant de très nombreux mécanismes de coexistence (Chesson 2000b, Barot and Gignoux 2004b ). Cependant ces mécanismes n’ont que très peu été étudiés sur le terrain. De nombreuses études montrent que tel ou tel mécanisme intervient dans la coexistence, mais très peu d’études montrent l’importance réelle de tel ou tel mécanisme pour la coexistence. A ma connaissance aucune étude ne teste l’influence relative de tous les mécanismes couramment admis comme participant à la coexistence pour un même peuplement végétal. Même si l’on peut voir l’étude de la coexistence des espèces végétales comme un exemple positif d’interaction entre théorie et données empiriques, on peut aussi trouver qu’une partie de la littérature théorique sur le sujet est entièrement déconnectée de la réalité. Cela peut aussi bien venir des modélisateurs qui utilisent parfois un formalisme trop compliqué pour être compris des non-modélisateurs et ne font pas un effort de vulgarisation suffisant. Cela peut aussi venir des écologistes de terrain qui ne prennent pas forcément la peine de lire les articles théoriques et d’essayer de tester les prédictions des modèles. Inversement, certains domaines de l’écologie mériteraient probablement un effort de conceptualisation et de modélisation. Je développe cette idée au sujet de l’écologie des sols (section 8.3). Dans ce cas, le risque est de décrire des patterns sans avoir aucune théorie à tester. Ce type d’approche est bien sûr nécessaire dans une phase exploratoire, quand on travaille dans un domaine scientifique nouveau. Par la suite, il parait utile de structurer ce domaine autour de grandes questions, et d’hypothèses communes ; des modèles fédérateurs peuvent aussi aider à cette structuration. Faute de quoi, on risque d’accumuler des données sans arriver à les interpréter et sans pouvoir en tirer une vision synthétique (voir section 4.1). Dès lors, comment faciliter les échanges entre théories et données ? J’ai choisi de participer à la fois à la récolte de données de terrain et à l’effort de modélisation. Il faut cependant bien avouer que je ne suis pas un modélisateur très performant en ce sens que je n’ai pas les connaissances mathématiques nécessaires pour développer les modèles les plus théoriques et que mes connaissances en programmation limitent ma capacité à développer des gros modèles de simulation. De même, j’ai finalement surtout fait du terrain et de l’analyse de données pendant ma thèse, et maintenant, au LEST, manquant de connaissance en écologie des sols (taxonomie, analyse de sol, microbiologie) je participe au travail de terrain mais fais surtout de la modélisation. Il est difficile de maîtriser plusieurs domaines de compétence simultanément… Il me semble cependant qu’un pré requis minimum pour permettre les échanges entre théories et données empiriques est que les modélisateurs lisent la littérature portant sur des données empiriques et que les écologistes de terrain / expérimentateurs lisent 48

la littérature théorique. Ensuite, il parait important qu’il y ait des contacts réels entre modélisateur et non-modélisateurs. Cela peut se faire de nombreuses façons différentes : en vérifiant qu’il y ait des modélisateurs et des non-modélisateurs au sein du même laboratoire, en impliquant des modélisateurs au sein des projets financés sur appel d’offre… Il faut cependant s’assurer que la relation entre modélisateurs et non-modélisateurs soit équilibrée et symétrique. On peut souvent craindre que les modélisateurs ne soient recrutés dans des projets de recherche que pour ‘‘faire bien’’ mais que leur travail ne sera pas forcément bien intégré dans le projet. Cela n’est évidemment pas toujours le cas mais cela arrive du fait que la modélisation est aussi une mode et fait sérieux auprès des organismes de financement. La solution principale est encore une fois le dialogue entre théoriciens et empiristes. Il faut un dialogue de fond, continuel, pour qu’ils soient capables de parler le même langage et de se comprendre. Il faut des discussions en amont de la rédaction des projets de recherche pour voir comment intégrer au mieux les différentes approches. Un problème corrélé au manque de compréhension intellectuelle entre théoriciens et empiristes est que les membres de deux groupes pensent souvent que le travail de l’autre groupe est plus facile ou plus facilement valorisable. Même si il est vrai que construire un modèle théorique permet d’aborder des questions très générales et donc peut aider à publier dans des revues généraliste à facteur d’impact élevé (voir section 8.3), construire et analyser un modèle peut être un tache longue et difficile. Cela requiert souvent une phase de recherche bibliographique lourde (voir section 4.3.2) qui devrait permettre au modélisateur de connaître la littérature du domaine considéré aussi bien que les spécialistes empiristes du domaine. Interpréter les résultats d’un modèle ou d’une expérience est toujours un exercice de haute voltige : il faut dans tous les cas tirer un maximum d’informations des résultats sans faire de généralisation abusive, en tenant compte des limitations du modèle ou de l’expérience (voir paragraphe suivant et Fig. 10). Il faut ajouter qu’un modèle même très général, si il n’apparaît pas assez novateur ou si il ne répond pas à une question déjà mise en avant par un paradigme établi ne sera souvent publié que dans une revue d’écologie théorique à faible facteur d’impact comme Theoretical Population Biology ou Journal of Theoretical Biology. C’est ce qui est arrivé à mon travail théorique sur les interactions entre démographie, répartition spatiale et diécie (voir section 5.1, Barot and Gignoux 2004a). Souvent les non-modélisateurs critiquent les modèles parce qu’ils seraient par trop éloignés de la réalité, trop artificiels, et que par conséquent ils n’apporteraient aucune information sur les systèmes réels. Je pense, que cela peut arriver pour des modèles extrêmement théoriques ou si les modélisateurs et les empiristes travaillent trop longtemps 49

sans interagire (en empruntant trop souvent les flèches bleues de la Fig. 8). Autrement, je pense que les problèmes posés par l’expérimentation et la modélisation sont souvent assez proches et que les systèmes expérimentaux sont souvent aussi artificiels que les modèles (voir Fig. 10). Pour une expérience de terrain ou de laboratoire, on cherche toujours à contrôler parfaitement un ou plusieurs facteurs dont on cherche à tester l’effet. Les résultats expérimentaux permettent alors de déterminer les effets de ces facteurs. Un modèle permet, de même, de prédire quels peuvent être les effets des mécanismes pris en compte (flèches bleues de la Fig. 10). Le problème est alors de savoir quel est le degré de généralité de ces résultats. Le modélisateur et l’expérimentateur sont bien sûr tentés, typiquement dans les discussions de leurs articles, d’attribuer une portée générale à leurs résultats, i.e. de dire que les propriétés mises en évidence sont valables pour tous les écosystèmes, toutes les populations de vers de terre … etc. Cependant, les résultats expérimentaux dépendent des conditions expérimentales. Rien ne prouve que dans un autre écosystème, en utilisant un autre sol ou une autre espèce, les mêmes résultats auraient été obtenus. Parallèlement, pour un modèle paramétré avec des données de terrain, rien ne prouve que les mêmes résultats seraient obtenus si on le paramétrait à nouveau pour un autre système. Evidemment, dans le cas du modèle on peut tout de même faire une étude de sensibilité pour tester la généralité des résultats.

Figure 10 : Schéma faisant le parallèle entre la démarche expérimentale et la démarche de modélisation. On voit que l’on doit choisir dans un cas des conditions expérimentales particulières et dans l’autre cas les mécanismes qui ne sont pas pris en compte. Dans les deux cas rien ne garantit que les résultats expérimentaux/de modélisation ont une porté très générale. 50

Pour un modèle théorique, pour lequel les paramètres ne sont pas estimés, le problème est de savoir si les mécanismes incorporés dans le modèle sont les mécanismes clefs du système. Typiquement, les non-modélisateurs critiquent les modèles parce qu’ils n’incluent pas tous les mécanismes qui potentiellement agissent dans la nature et ils verront particulièrement d’un mauvais œil que les mécanismes qu’ils étudient expérimentalement, dont ils sont spécialistes, soient oubliés. Le point important est que les modélisateurs font beaucoup d’hypothèses implicites. Ils oublient en particulier de mentionner tous les mécanismes qui peuvent interagir dans la nature avec ceux qu’ils prennent en compte dans leurs modèles. Potentiellement, ces interactions sont capitales et pourraient conduire à des conclusions opposées à celles des modèles n’explicitant pas ces interactions. Cependant, les expérimentations souffrent potentiellement du même type de défaut. On peut montrer rigoureusement par une expérience que tel facteur à un effet significatif. Mais a-t-on vérifié que le niveau de ce facteur nécessaire pour aboutir à un tel effet dans l’expérience se rencontre dans la nature ? A-t-on vérifié, que d’autres facteurs ne sont pas plus variables et n’ont pas un impact beaucoup plus important dans la nature ? A-t-on vérifié que les conditions expérimentales sont réalistes et que dans la nature les autres facteurs ne prennent pas majoritairement des valeurs éloignées des conditions expérimentales et ne conduisent pas à des conclusions opposées à celle de l’expérience ? En résumé, une expérience, pas plus qu’un modèle, ne peut prendre en compte tous les facteurs et mécanismes pouvant avoir une influence dans la nature. En outre, la manière dont un modèle est construit (formalisme mathématique, fonctions utilisées, algorithme d’un modèle de simulation… etc.) peut cacher beaucoup d’hypothèses implicites susceptibles de biaiser les résultats. Cela est aussi vrai d’un dispositif expérimental. Pour contrôler un facteur et observer ses conséquences il faut souvent se placer dans des conditions très peu réalistes. On peut penser à la façon dont beaucoup de modèles discrétisent le temps ou l’espace, aux fonctions souvent peu réalistes utilisées par les systèmes d’équations différentielles … Un modélisateur va souvent être tenté d’utiliser une fonction simple pour modéliser tel ou tel flux (exemple sections 5.2 et 6.2) et pouvoir conserver un modèle suffisamment simple pour être analysé mathématiquement. Les expériences en microcosmes peuvent être critiquées (Carpenter 1996). On est obligé de construire un milieu artificiel et de taille réduite pour contrôler certains facteurs et mesurer certaines variables de sortie. Cela permet aussi de réduire la variabilité intra-traitement en homogénéisant mieux les conditions expérimentales. C’est ce qu’on fait quand on tamise et homogénéise un sol et

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qu’on retire toute sa macrofaune avant de mettre en place différents traitements dans des microcosmes, par exemple avec et sans ver de terre. Les expériences en microcosmes servent à extrapoler des résultats obtenus à de petites échelles spatiales et temporelles à des échelles plus grandes. Mais vérifie-t-on toujours que cette extrapolation est valide ? Un autre problème récurent est celui de la biodiversité. Peu de modèles prennent en compte un niveau de biodiversité réaliste sauf si le but du modèle est explicitement d’étudier l’effet de la biodiversité. De même, pour étudier l’effet d’une catégorie d’organismes on étudie souvent l’effet d’une seule espèce. Pour étudier l’effet de tel ou tel facteur sur une communauté on aura aussi tendance à mettre en place expérimentalement des communautés simplifiées avec une faible biodiversité (Mouquet et al. 2004, Wurst et al. 2005 ). Le but ici n’est pas seulement de renvoyer dos à dos modélisateurs et expérimentateurs. L’important me paraît de comprendre qu’il faut toujours interpréter ‘‘honnêtement’’ les résultats d’un modèle ou d’une expérience en étant conscient de leurs limitations et de leur domaines d’application. Il faut aussi utiliser des approches multiples : (1) passer de modèles théoriques à des modèles de terrain plus faciles à comparer aux données en n’hésitant pas à construire une suite de modèles incorporant de plus en plus de mécanismes (i.e. se déplacer progressivement du pôle ‘‘généralité’’ vers les pôle ‘‘précision’’ ou ‘‘réalisme’’ du triangle de la Fig. 9), (2) combiner des expériences de terrain où les facteurs étudiés sont peu contrôlés avec des expériences en microcosmes ou en mésocosmes, (3) combiner des expériences de courtes durée et à petite échelle avec des expériences de plus grande durée à plus grande échelle pour déterminer quelles sont les règles pour passer d’une échelle à l’autre, si besoin utiliser un modèle pour faire des prédictions à l’échelle supérieure, (4) chercher à tester les prédictions de modèles théoriques en faisant des synthèse bibliographiques sur les résultats empiriques (méta-analyse), (5) tester des modèles plus réalistes en les paramétrant avec des données de terrain, (6) partir d’une idée théorique issue d’observations ou d’expériences et la tester en construisant un modèle. Cette liste n’est évidemment pas exhaustive mais l’idée est qu’il faut aborder toute les problématiques de recherche en écologie en combinant plusieurs approches et en alliant encore une fois données empiriques et travail théorique.

4.4 Particularités de l’écologie Bien des arguments appuient l’idée que l’écologie n’est pas une science ‘‘comme les autres’’ et en tous cas qu’elle ne fonctionne pas comme la science reine qu’est la physique. Cela est d’abord dû au fait qu’il s’agit d’une discipline de la biologie (Mayr 1982, 1996). La

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biologie cherche à comprendre le fonctionnement des organismes vivants. En ce sens, même si ces organismes sont soumis aux lois de la physique et de la chimie le but n’est pas forcément de réduire leur fonctionnement à ces lois. Même si certains biologistes travaillent sur les origines de la vie, la biologie travaille surtout sur les propriétés émergentes de ces lois, une fois qu’elles ont permis l’apparition de la vie. La biologie travaille ainsi à une échelle intermédiaire entre le très petit (les atomes et les molécules qui composent les organismes) et le très grand (la planète terre et le système solaires qui ont permis l’apparition de la vie). L’écologie, discipline plus récente que la biologie (Deléage 1991), est a fortiori basée sur des changements d’échelle. En partant d’un organisme elle prend du recul pour étudier les relations entre organismes et entre organismes et milieu physicochimique ; elle se rapproche pour analyser les caractéristiques des organismes qui permettent de comprendre comment ils interagissent avec leur milieu et les autres organismes et d’interpréter ces relations. L’écologie, et la biologie en général, doivent faire face à 6 problèmes très peu présents en physique (Mayr 1982 , Lawton 1999): 1) Chaque individu est unique (différences génétiques et différences de conditions de développement). 2) On peut classer les individus en espèces, mais le nombre d’espèces est extraordinairement élevé et les espèces ne sont pas stables dans le temps. 3) Les individus, les espèces, les communautés et les écosystèmes ont une histoire. 4) Les individus d’une espèce sont extraordinairement plastiques et ont ainsi des comportements très différents suivant leur environnement. 5) Les organismes vivants ont une organisation complexe et hiérarchisée que n’ont pas les systèmes purement physiques : les individus sont uniques mais en plus ils sont composés d’organes, de cellules et molécules euxmêmes très diversifiés et souvent uniques. 6) Les phénomènes écologiques sont souvent gouvernés pas de multiples causes en interactions si bien qu’il ne faut pas déterminer un mécanisme mais décrire l’importance relative de nombreux mécanismes. Ces différents points conduisent à des propriétés du monde biologique et écologique qui ne paraissent pas avoir d’équivalent dans le monde tel qu’il est étudié par les sciences physiques : complexité, unicité, stochasticité. Ces propriétés sont en grande partie dues à une caractéristique de la vie telle que nous la connaissons et la définissons : les organismes vivants évoluent. La reproduction des individus, non à l’identique, crée de la variabilité. La sélection naturelle ‘‘trie’’ les individus et les individus qui ont certaines caractéristiques ont une descendance plus nombreuse que les autres et leurs caractéristiques finissent par être mieux représentées dans la population. Ce processus conduit à la fois à la diversité du vivant (à toutes les échelles) et à l’apparition de nouvelles fonctions originales qui permettent l’adaptation (plus ou moins bonne, 53

généralement imparfaite) à un environnement physique et biologique toujours changeant. Cela est possible grâce à l’existence d’un programme génétique qui est transmis (avec mutation et recombinaison) au fil des générations et qui interagit avec les conditions environnementales (plasticité, Stearns 1989) pour former les nouveaux individus uniques. La variabilité a des conséquences drastiques dont il n’existe pas d’équivalent en physique. Par exemple, la loi des gaz parfaits (pression X volume = nombre de moles de molécules X constante des gaz parfaits X température) peut se déduire statistiquement en considèrent le comportement moyen des molécules qui le composent. Ces molécules sont identiques dans leur nature et la variabilité de leurs mouvements individuels n’influence pas les propriétés du gaz pourvu que la quantité de molécules soit suffisamment importante, ce qui est le cas pour tous les systèmes gazeux traditionnellement étudiés. Un grand nombre de molécules exclut par exemple statistiquement qu’elles se déplacent toutes dans la même direction à un moment donné. En dynamique des populations ont peut considérer tous les individus identiques et déduire les propriétés de la population (probabilité d’extinction, rapidité de la croissance de la population …etc) des caractéristiques moyennes de ces individus (taux de survie et fécondité, taille moyenne etc...). Cependant, on a souvent montré que les différences entre individus doivent être prises en compte pour faire des prédictions précises et que les populations s’écartent des prédictions faites à partir des caractéristiques individuelles moyennes d’autant plus facilement qu’elles comportent un nombre faible d’individus (DeAngelis and Gross 1992). Les approximations mathématiques effectuées dans les models ‘‘moyens’ n’étant alors plus valables du faite de la stochasticité démographique (Caswell 2001a). En gros, si la probabilité d’extinction d’une population est nulle selon les prédictions d’un modèle ‘‘moyen’’, seulement valide pour une grande population, la probabilité d’extinction d’une population réelle comportant un nombre réaliste d’individus peut être non nulle. Cela est très important en biologie de la conservation. Le problème des différences entre individus est d’autant plus important que les interactions entre individus dépendent de leurs caractéristiques propres (taille, âge, caractéristiques physiologiques). Cela donne lieu au champ d’étude très vaste des populations dîtes structurées (Metz and Diekmann 1986) et au développement de modèles rentrant de plus en plus dans le détails des comportements individuels comme les models de simulation individu-centrés (DeAngelis and Gross 1992). Ces questions doivent aussi être étudiées à partir de modèles stochastiques : on ne prédit pas l’évolution d’un système (par exemple la densité d’une population) mais la distribution de probabilités des différents états possibles de ce système.

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En physique, la dynamique de nombreux systèmes est difficile à prédire parce qu’elle est très sensible aux conditions initiales et aux différents paramètres qui la gouvernent. On peut penser à la dynamique de 3 corps se soumettant mutuellement à la force de gravité qu’ils engendrent ou, cas extrême, à la dynamique de l’atmosphère terrestre telle qu’elle est étudiée pour faire des prédictions météorologiques. La physique doit alors aussi utiliser des modèles de simulation. Elle a les mêmes difficultés à faire des prédictions que l’écologie et doit faire face à des phénomènes chaotiques. Cependant en biologie et en écologie les sources d’indétermination, de stochasticité, sont souvent sans commune mesure avec leurs conséquences. Par exemple, une mutation survenant au niveau moléculaire pour des raisons purement physiques sans relation avec la ‘‘signification’’ du gène concerné, peut avoir des conséquences extrêmes pour l’individu (cas d’une mutation létale) ou pour la population (cas d’une mutation permettant de résister à un parasite et qui va se répandre dans la population). On peut aussi penser aux ‘‘accidents’’ physiques qui n’ont rien à voir avec le monde biologique et qui peuvent tuer un individu et détruire les gènes (éventuellement uniques) qu’il porte, conduire une espèce à l’extinction, ou orienter son évolution. C’est les cas des extinctions massives comme celle qui a eu lieu au Cambrien (Gould 1989) et a détruit de nombreux phylum (étudiés par les fossiles des schistes de Burgess. D’après Gould les phylums aujourd’hui disparus (et les plans d’organisation qui les caractérisaient) n’étaient pas moins aptes à la survie, moins bien adaptés à leur milieu, que les phylums qui se sont perpétués pour aboutir à la faune que nous connaissons maintenant. Au cours de ‘‘catastrophes’’ comme des changements géologiques ou climatiques brutaux, les règles qui déterminent les espèces qui disparaissent ne sont pas les mêmes que celles qui s’appliquent au cours de leur évolution ‘‘en temps normal’’. De même, une théorie (maintenant fortement contestée) explique l’hominisation des pré-hominidés par l’ouverture du rift africain il y a huit millions d’années, le changement climatique consécutif et la transformation de la forêt en savane (Coppens 1994). La dynamique des écosystèmes et des populations dépend aussi de phénomènes extérieurs, difficiles à prendre en compte et à prédire par les chercheurs qui l’étudie. Des pluies très violentes peuvent par exemple, par un apport brusque de matière organique et donc de nutriments minéraux, provoquer l’eutrophisation, d’un lac quoi passe alors d’un état stable à un autre (Gustafson and Crow 1996, Schröder et al. 2005). On comprend que de nombreux phénomènes écologiques et évolutifs sont contingents, qu’il est possible a posteriori de trouver une explication décrivant ce qui s’est passé en rendant compte de nos observations présentes mais qu’il est impossible de faire des prédictions précises, a

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priori, sur la dynamique de nombreux systèmes écologiques et sur l’évolution des êtres vivants. Pour toutes les raisons identifiées ci-dessous, de nombreux écologistes se demandent si il existe dans leur discipline des lois générales qui seraient comparables aux lois de la physique comme la loi des gaz parfaits ou le principe d’inertie (Murray 1992 , Lawton 1999 , Turchin 2001). Pour les mêmes raisons et particulièrement du fait du grand nombre de mécanismes impliqués dans tout processus écologique, certains écologistes doutent de l’existence de réels paradigmes ou en tous cas pensent que les paradigmes en écologie sont extrêmement flous (Paine 2002) et donc que l’écologie progresse souvent plus par tendances et effets de mode que par réelles révolutions Kuhniennes (Kuhn 1962) au cours desquelles une nouvelle explication ou un nouveau mécanisme remplace brutalement l’explication donnée précédemment. Le problème étant que la diversité du vivant est telle qu’aucune règle ne parait totalement générale. On ne peut dégager que des tendances qui seront contredites par de nombreuses exceptions. A l’inverse, quand une loi est proposée et parait comme étant réellement générale et toujours valide elle apparaît souvent comme allant de soi, presque tautologique (Peters 1976). Ainsi par exemple Turchin a proposé différentes loi pour la dynamique des populations (Turchin 2001). Murray a lui proposé des lois fondamentales pour l’évolution (Murray 2000). Sans vouloir ici trancher sur l’existence réelle de lois en écologie, je trouve que certains arguments de Turchin sont valides et font pencher la balance du côté de l’existence de telle loi. Ainsi, la première loi de la dynamique des populations évoquée par Turchin peut être traduite ainsi «une population croîtra ou décroîtra exponentiellement tant que l’environnement où vit l’ensemble de ses individus reste constant». Turchin montre d’abord que ce principe est similaire à la première loi du mouvement de Newton, ou principe d’inertie, qui énonce le fait qu’un objet isolé (sur lequel ne s’applique aucune force) est soit au repos soit mu d’un mouvement rectiligne uniforme sans fin. Une première critique de cette loi serait qu’elle est fausse parce qu’on n’a jamais pu observer une population se comportant rigoureusement selon cette loi. Cela est cependant juste dû au fait qu’on ne peut maintenir une population dans des conditions strictement stables. Dans la nature une population est toujours soumise à de nombreuses interactions. Le principe d’inertie est lui aussi pratiquement impossible à vérifier expérimentalement, simplement parce qu’un corps n’est jamais parfaitement isolé, des forces comme celles de frottement (comparable à la densité dépendance qui limite la densité d’une population et qui constitue le second principe de Turchin) s’exercent toujours. Cela n’empêche pas le principe d’inertie et la première loi de Turchin de servir comme point de 56

référence. Une seconde critique de la première loi de Turchin serait qu’elle est tautologique. Cela n’est probablement vrai que rétrospectivement comme pour le principe d’inertie. Avant Galilé on a longtemps pensé, comme Aristote, qu’un objet soumis à aucune force finissait toujours par s’arrêter. De même, jusque à la seconde moitié du XIXième siècle on a pensé que la génération spontanée était possible. Sous cette hypothèse la dynamique d’une population dans un environnement constant n’est plus exponentielle… D’une manière plus générale les lois de la physique ne sont souvent vérifiables que pour des systèmes idéaux, très contrôlés, au laboratoire. Ainsi, il n’est pas étonnant que les observations écologiques in situ de la nature ne révèlent pas clairement de lois. Il est sans doute nécessaire de passer par des expérimentations en conditions contrôlées qui constituent des systèmes idéalisés comme les modèles (voir section 4.3.3). Parallèlement, les équations de la physique font des prédictions précises pour des systèmes plus ou moins contrôlés ou en tous cas avec certaines limitations pour les échelles temporelles et spatiales concernées. Dans beaucoup de cas, la physique, comme l’écologie, ne peut donner des explications qu’a posteriori et sont incapables de prédiction a priori. Par exemple, il existe différentes hypothèses pour expliquer pourquoi la terre a un satellite (la lune) mais il aurait été très difficile de prédire la formation de ce satellite ou le nombre de satellite du soleil. Là encore, la physique comme l’écologie doivent faire face à l’impossibilité de répéter expérimentalement certains phénomènes. Il reste comme seules possibilités l’étude expérimentale des mécanismes élémentaires gouvernant les systèmes étudiés, ou la modélisation de ces systèmes en extrapolant à partir de ces mécanismes. En mon sens, cela montre que même si la physique et l’écologie ne peuvent pas se développer exactement de la même façon, les écologistes ne doivent pas regarder les physiciens avec envie. Ils peuvent par contre s’inspirer de la façon dont la physique expérimentale et la physique théorique interagissent. Cela permettra à la fois à l’écologie, et plus largement à la biologie, de gagner en autonomie (Mayr 1996) et dépend à coup sûr d’un effort de théorisation. Il reste que l’écologie en tant que science n’aura atteint son but que si elle débouche sur des applications. Relever ce défi permettra aussi aux scientifiques de tester la validité des théories écologiques et de démontrer cette validité aux yeux du grand public (Mitsch and Jørgensen 2003). Concrètement, c’est aussi en développant de telles applications que l’écologie pourra gagner en autonomie, et en visibilité et génèrera de nouveaux moyens pour continuer à développer la connaissance écologique. Les applications possibles sont extrêmement variées et leur développement est urgent pour faire face aux nombreux problèmes environnementaux liés à l’augmentation de la population humaine du globe (qui 57

devrait passer de 6 à 8 milliards de l’an 2000 à l’an 2025) et à l’utilisation des ressources naturelles qu’implique l’adoption du modèle de développement occidental par un nombre croissant de personnes. C’est à l’écologie que revient la mise au point de méthodes agricoles à la fois durables et productives, des méthodes de gestion et de restauration des écosystèmes naturels, des techniques permettant de protéger et réintroduire des espèces clefs. On peut aussi penser à des techniques permettant de diminuer les effets négatifs du changement climatique gobal (par exemple en stockant du carbone). La résolution de ces problèmes fait appel à tous les domaines de l’écologie : écologie des populations, écologie des écosystèmes, écologie fonctionnelle, écologie évolutive (voir par exemple section 7.1). Le développement d’applications ne peut se fonder que sur une science écologique solide capable de développer des théories générales, de faire des prédictions précises, et de vérifier ces théories à l’aide de données empiriques. Les sciences physiques ont depuis longtemps fait leurs preuves sur le plan des applications qu’elles ont générées (du moteur à vapeur jusqu’aux puces électroniques). On ne peut pas en dire autant pour l’écologie qui semble de ce côté-là bien en retard, par exemple quand on regarde les articles publiés dans Ecological Applications (par exemple voir section 7.1.2 et l’article correspondant, Barot et al. 2004b) et Applied Ecology qui quoique fort utiles et intéressants ne proposent que très rarement de réelles applications. Une première raison, déjà mentionnée, est sans doute que l’écologie est une science beaucoup plus jeune que les sciences physiques. Je pense qu’on peut incriminer deux autres causes : d’une part un manque de confiance en eux-mêmes des écologistes et d’autre part le manque d’intégration entre écologie théorique et écologie empirique qui a été parfaitement réussie dans les sciences physiques (voir section 4.3.3). Indépendamment des modèles mathématiques, l’écologie gagnerait aussi sans doute à prendre l’habitude de produire plus de synthèses pour résumer et intégrer les différentes connaissances disponibles à un moment données (Pickett et al. 1994, Pickett 1999). Un tel travail constitue un effort de théorisation élémentaire mais indispensable (voir section 8.1) et c’est seulement à ce prix que la connaissance écologique pourra se concrétiser par des applications. Le courant récent de l’ingénierie écologique (Wang et al. 1998, Mitsch and Jørgensen 2003 ) vise à l’intégration de la connaissance écologique en vue de son application à une gestion intégrée et durable des écosystèmes et des sociétés humaines. L’idée de base est qu’il faut gérer les écosystèmes en utilisant les propriétés des écosystèmes naturels au lieu de vouloir à tout prix imposer de nouveaux mécanismes pour optimiser à court terme les bénéfices délivrés par les écosystèmes aux sociétés humaines. Nous ne pouvons qu’espérer que cette intégration réussira et il-y-a fort à parier que cela sera d’abord au prix d’interactions 58

étroites entre écologie empirique et écologie théorique et à la poursuite de l’effort pour acquérir des connaissances de base sur les processus assurant le fonctionnement et la dynamique des écosystèmes, des communautés et des populations.

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5 Prédire les conséquences de différents mécanismes L’enthousiasme pour les nouveaux outils mathématiques et logiques disponibles a conduit à « construire des modèles » fiévreusement, comme un but en soi, ignorant souvent le fait empirique. Cependant l’expérience conceptuelle au hasard n’a pas plus de chances de succès que l’expérience de laboratoire au hasard. Von Bertalanffy (1968) Je présente ici les travaux les plus théoriques effectués depuis la fin de ma thèse. Il s’agit de deux études qui visent à prédire à partir de modèles mathématiques, en grande partie analytiques, les conséquences de processus connus (voir section 4.3.1) sur la dynamique de certaines populations de plantes ou sur la production primaire. Bien sûr, en construisant ces modèles j’avais une idée des résultas finalement obtenus avant même d’avoir effectué tous les calculs, mais de tels modèles théoriques permettent cependant de restreindre le champ des possibles, de prédire des tendances qualitatives possibles à tester expérimentalement. Leur but est aussi de mettre en avant l’importance potentielle de certains mécanismes souvent mal mesurés et évalués dans la nature. La modélisation, même théorique devrait alors pousser d’autres chercheurs à mesurer quantitativement ces mécanismes ou à chercher à déterminer quelle est leur fréquence.

5.1 Influence de la diécie sur la dynamique spatiale des plantes (Barot et al. TPB, 2004)-Article complet Annexe 1 Le modèle construit dans cet article peut paraître théorique mais il a d’abord été inspiré par mon travail de terrain, en Côte d’Ivoire, sur le dynamique du palmier Rônier qui est dioïque. C'est-à-dire chez le quel il y a des individus mâles et des individus femelles. Chez cette espèce la distance de dispersion des graines est très faible (en moyenne moins de 3 mètres, Barot et al. 1999b) du fait que les fruits sont très lourds (environ 1 kg en moyenne) et du fait qu’il n’y a plus à Lamto d’animaux pour disperser ses fruits (les éléphants ont disparu de la région avant la création de la réserve en 1962 et les babouins y étaient déjà rares). On observe donc des taches de plantules avec une très forte densité autour des palmiers femelles adultes, mais aucune plantule sous les mâles. Cette distribution provient aussi du fait que les adultes sont en faibles densités (moins de 20 par ha) et ont une distribution aléatoire (au moins en savane arbustive, Barot et al. 1999a). De ce fait, l’espace occupé par une femelle est

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à sa mort plus ou moins automatiquement recolonisé par un nouveau palmier Rônier, par une de ses plantes filles. L’espace libéré par la mort d’un Rônier mâle n’est pas automatiquement recolonisé par un Rônier, cela nécessite la dispersion d’un fruit depuis une femelle qui peut être assez éloignée.

Figure 11 : Schéma montrant qu’à densité et distance de dispersion égales une espèce de plante dioïque sessile a des chances d’avoir une plus faible capacité de dispersion et de recolonisation de l’espace qu’une espèce hermaphrodite. En partant de ces observations, je me suis dit que d’une manière générale, du point de vue de la dispersion des graines, il n’est pas favorable pour une espèce de plante sessile (dont les individus ne peuvent pas se déplacer), d’être dioïque. Comme le montre la figure 11, pour une distance de dispersion, une densité d’adultes et une distribution spatiale équivalentes l’espèce dioïque a un pouvoir d’occupation et de colonisation de l’espace moindre qu’une espèce équivalente hermaphrodite. Le modèle théorique que j’ai construit vise à tester cette hypothèse et plus précisément à estimer le désavantage démographique encouru par une espèce dioïque en compétition avec une espèce hermaphrodite. Pour ce faire, j’ai utilisé comme base un modèle construit par J. Gignoux au cours de sa thèse (Gignoux 1994) pour étudier la coexistence d’espèces de plante. Il s’agit d’un modèle analytique pseudo-spatial.

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L’espace est considéré comme étant divisé en un infinité de cases ne pouvant contenir chacune qu’une seule plante adulte. Les individus plantes ne sont pas explicités, seul les proportions de l’espace occupé par l’espèce hermaphrodite, l’espèce dioïque et l’espace libre sont suivies. Le modèle tient compte de la dispersion des graines dans l’espace dans la mesure où on calcule la probabilité qu’une graine de l’une ou l’autre des espèces tombe dans une zone occupée par un mâle, une femelle ou un individu hermaphrodite. Le formalisme développé par J. Gignoux permet de tenir compte de la stochasticité de la dispersion des graines : le nombre de graines tombant dans chaque case suit une loi de probabilité comme la loi de Poisson. Cela permet à certaines cases de rester vides. Pour estimer le désavantage démographique lié à la diécie j’ai déterminé à partir de quel taux de mortalité et de quelle fécondité une espèce dioïque pouvait envahir une espèce hermaphrodite équivalente (même taux de mortalité et de dispersion en dehors de las case de la plante mère) en considérant que la diécie permet à l’espèce dioïque d’avoir une fécondité supérieure à celle de l’espèce hermaphrodite (Charnov and Maynard Smith 1976 , Maynard Smith 1989a). Le critère d’invasion utilisé pour mesurer le coût démographique lié à la capacité de dispersion est un critère extrêmement général pour évaluer la capacité de compétition relative de différentes espèces (Metz et al. 1992 , Chesson 2000a). Le modèle est très général. Il est ainsi valable pour n’importe quelle espèce dioïque. Evidemment, la contrepartie est que les paramètres en sont très abstraits et sont donc probablement difficiles à mesurer (voir section 4.3.2). Le résultat le moins surprenant obtenu est que plus les deux espèces en compétition ont un taux élevé de dispersion plus le désavantage de l’espèce dioïque par rapport à l’espèce hermaphrodite devient faible : à l’extrême, pour un taux de dispersion de 1, les distributions spatiales des graines des deux espèces deviennent identiques et uniformes sur l’ensemble de l’espace. Un résultat plus étonnant est que le désavantage de l’espèce dioïque diminue quand la mortalité (commune aux deux espèces) diminue. Ces résultats, quoique très théoriques, peuvent s’interpréter à la lumière des données empiriques. Le désavantage démographique mis en évidence pour les espèces dioïques peut aider à expliquer pourquoi, toute espèce confondue, un faible pourcentage d’espèces végétales est dioïque (entre 4 et 6%, Bawa 1980 , Renner and Ricklefs 1995). Le fait que ce désavantage diminue pour les espèces à longue durée de vie ou qui ont une dispersion efficace des graines, suggère que la diécie devrait évoluer plus facilement à partir d’espèces hermaphrodites possédant ces caractéristiques. Cela pourrait expliquer le plus fort pourcentage d’espèces dioïques chez les espèces ligneuses qui sont en moyenne plus longévives que les espèces herbacées (Bawa 1980 , Thomson and Brunet 1990). Mon modèle théorique suggère donc qu’il faut se tourner de nouveau vers les 62

données empiriques pour comparer rigoureusement la longévité et l’efficacité de la dispersion entre les espèces dioïques et hermaphrodites. Cela pourrait se faire en créant une grosse base de donnée comportant beaucoup de groupes végétaux différents, à partir de la bibliographie. Il n’est cependant pas sûr que des données sur la longévité et la dissémination des graines existent pour beaucoup d’espèces. Une alternative pourrait être de se focaliser sur quelques genres ou familles végétales et de récolter directement les données nécessaires à tester les prédictions du modèle. Dans tous les cas il faudra tenir compte de l’apparentement phylogénétique entre les espèces comparées (problème d’indépendance statistique, Moles et al. 2005).

5.2 Effet des vers de terre sur le cycle de l’azote et la croissance des plantes (Functional Ecolog 2007)-Article complet Annexe 2 La question de l’importance du recyclage des nutriments minéraux est une très vieille question en écologie. D’une certaine manière elle est à la base de l’écologie des écosystèmes et de l’idée que les écosystèmes constituent des systèmes dont tous les acteurs sont liés. Ainsi, les plantes absorbent des nutriments minéraux (l’azote par exemple), la matière organique issue des feuilles et des racines mortes retourne au sol, mais les nutriments qu’elle contient sont essentiellement rendus disponibles pour les plantes après minéralisation, sous l’influence de la microflore des sols, mais aussi de la méso- (par exemple les enchytréides) et macrofaune (par exemple les vers de terre) des sols qui participent à la décomposition de la matière organique. On reconnaît cependant de plus en plus que les systèmes écologiques sont des systèmes ouverts (Paine 2002) et que la dynamique d’un écosystème dépend aussi des entrées (fixation de l’azote atmosphérique, dépôt de nutriments apportés par le vent et les pluies) et des sorties de nutriments (lessivage, érosion). On peut alors se poser une question théorique pour laquelle aucune réponse tranchée n’a encore été apportée (Knops et al. 2002). Quel est le facteur le plus important pour la production végétale, et donc d’une certaine manière pour l’efficacité d’un écosystème ? L’efficacité du recyclage, c'est-à-dire la capacité d’un écosystème à conserver ses nutriments en en limitant les pertes et éventuellement à capter des nutriments venant de l’extérieur ? Ou la rapidité du recyclage, c'est-à-dire le temps que mettent les nutriments à parcourir une boucle complète de recyclage ? Ces questions ne sont pas purement théoriques, elles sont liées à des applications très importantes. Par exemple, l’agriculture moderne a surtout misé sur l’efficacité du recyclage et plus précisément sur l’augmentation des entrées de nutriments (engrais), en se préoccupant relativement peu des sorties. On estime que les agroécosystèmes consomment 77 millions de tonnes d’azote

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minéral par an mais que le lessivage de sols cultivés conduit à 88 millions de tonnes de perte, et incidemment à la pollution de nombreuses nappes phréatiques et à l’eutrophisation de nombreux lacs et courts d’eau (Vitousek et al. 1997, Portejoie et al. 2002 ). Dans ce cadre je me suis intéressé à une question plus ponctuelle. Quel est l’effet de la macrofaune du sol, et en particulier des vers de terre sur le recyclage des nutriments, sa rapidité et son efficacité ? Quelles sont ensuite les conséquences pour la production végétale ? L’important est ici de bien voir que ces questions ont à la fois été suggérées par des travaux théoriques sur le recyclage des nutriments (Loreau 1995 , de Mazancourt et al. 1998, Loreau 1998b) et par de nombreux travaux empiriques sur les vers de terre (Lavelle 1988 , Brown et al. 1999 , Scheu 2003 , Brown et al. 2004, Blouin et al. 2006). Les vers de terre en consommant la matière organique du sol (matière humifiée pour les vers endogés [exemple Figure 12], litière pour les épigés et les anéciques) ont tendance à accélérer le recyclage des nutriments contenus dans la matière organique morte. Leurs activités d’ingénieur des écosystèmes (Jones et al. 1994) ont aussi tendance à accélérer la décomposition : les vers fragmentent la matière organique et l’incorporent au sol, ils stimulent aussi une partie de la microflore (Scheu and Parkinson 1994 , Lavelle et al. 1995, Brown et al. 2004 ). L’effet des vers sur l’efficacité du recyclage est moins bien connu. Il a été montré, dans certains cas, qu’ils augmentent les pertes, par lessivage en créant un réseau de galeries (Domínguez et al. 2004), et en augmentant la dénitrification (Burtelow et al. 1998). On peut cependant aussi supposer qu’ils limitent les pertes de nutriment minéraux par lessivage en structurant le sol en agrégats (sol éjecté du système digestif sous forme de turricules, Blanchart et al. 1999).

Figure 12: Exemple de ver endogé, Millsonia anomala

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Dans ce contexte j’ai développé un modèle théorique pour prédire l’effet d’une augmentation de la vitesse ou de l’efficacité du recyclage des nutriments par les vers de terre sur la croissance des plantes. Le modèle est basé sur un système d’équations différentielles prenant en compte à la fois les effets trophiques des vers sur le recyclage des nutriments et les effets non-trophiques liés aux activités d’ingénieurs. Ces équation décrivent les flux de nutriments entre différents compartiments (plante, matière organique morte, vers de terre, nutriments sous forme minérale). Le modèle est théorique dans la mesure où il est très général : il est a priori valable pour n’importe quel écosystème, n’importe quelle communauté de vers de terre et n’importe quel type de sol. Pour ce faire les paramètres sont synthétiques dans la mesure où ils résument de nombreux mécanismes qui eux ne sont pas explicités (voir section 4.3.2). L’analyse du modèle est complètement analytique. C'est-à-dire que les résultats sont sous la forme d’équations mathématiques qui décrivent l’effet de chaque paramètre du modèle sur les variables de sorties, ici la production végétale. Le principal résultat du modèle est que les vers améliorent la croissance des plantes, sur le long terme, si et seulement si ils améliorent l’efficacité du recyclage des nutriments, c'est-à-dire si ils diminuent les pertes de nutriments pour l’écosystème et en augmentent les gains. Un second résultat, moins attendu, montre que si les vers augmentent l’efficacité du recyclage ils augmentent aussi leur propre biomasse, et qu’à chaque fois que les vers augmentent leur biomasse en augmentant l’efficacité du recyclage ils augmentent aussi la croissance des plantes. Cela est dû d’une part au fait que quand l’efficacité du recyclage augmente, une fois l’équilibre atteint (pour chaque compartiment du modèle les entrées de nutriments sont égales aux sorties), la quantité total de nutriments présents dans l’écosystème augmente nécessairement. Cela est dû d’autre part au fait que tous les nutriments passent par le ‘‘compartiment plante’’ au cours de leur recyclage, mais que seule une partie de ces nutriments passent par le ‘‘compartiments vers de terre’’. Ces derniers résultats sont intéressants dans la mesure où ils suggèrent que si certaines activités d’ingénieurs des écosystèmes des vers ont été sélectionnées au cours de l’évolution parce qu’elles augmentent la biomasse de vers de terre, ces activités augmentent aussi la croissance des plantes. Cela suggère ainsi que quand les vers de terre augmentent la croissance des plantes cela n’est pas forcément dû a des effets secondaires de leur mode de vie, mais que les mécanismes favorisant la croissance des plantes ont pu être sélectionnés parce qu’ils sont aussi favorables aux vers. Cela démontre la possibilité d’une coévolution entre vers et plantes qui aurait abouti à une forme de mutualisme. Ce processus serait comparable à celui qui peut conduire à un mutualisme entre herbivores et plantes (de Mazancourt and Loreau 2000, de Mazancourt et al. 65

2001). Bien sûr, ces hypothèses restent à démontrer et ne figurent pas aussi explicitement dans l’article (Barot et al.). Un problème pouvant empêcher la sélection de mécanismes augmentant l’efficacité du recyclage des nutriments est qu’un individu (plante ou ver de terre) qui aurait des traits lui permettant d’augmenter la quantité de nutriments dans l’écosystème favorise potentiellement tous les organismes de l’écosystèmes alors qu’il doit supporter seul les coûts de ces traits (énergie dépenser pour augmenter l’efficacité du recyclage). Dans tous les cas, une des suites logiques de ce travail théorique serait de construire d’autres modèles théoriques pour déterminer si la coévolution plante – décomposeur est possible et sous quelles conditions (cf. flèche bleue de la Fig. 8 allant des Prédictions à la Modélisation). Bien entendu, le premier réflexe, après avoir étudié le modèle théorique présenté ici, serait de retourner sur le terrain et au laboratoire pour en tester les prédictions. Pour cela, il faut avant tout estimer les différents paramètres du modèle et donc les différents flux de nutriments générés par les vers de terre, pour tester si ils augmentent réellement l’efficacité du recyclage (cf. flèche rouge de la Fig. 8 allant des Prédictions au Terrain). On peut penser, dans la lignée du travail de Whalen (1999, 2000, 2002), à des expériences de courte durée permettant de mesurer les différents flux, en les dissociant en utilisant des isotopes stables. On peut aussi penser à des expériences à plus long terme qui viseraient à mesurer le bilan net de l’effet des vers de terre sur le contenu en nutriments de l’écosystème. Ces expériences devraient aussi utiliser des isotopes stables.

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6 Trouver le mécanisme responsable d’un pattern connu Les biologistes, comme les physiciens, dans leur démarche hypothético-déductive, construisent des objets de pensée ou modèles, qu’ils confrontent au réel physique qui leur est extérieur. Ces modèles sont des représentations simplifiées d’un objet

ou

d’un

processus

qui

sont

cohérentes,

non

contradictoires, minimales et validables par l’expérience. Un bon modèle est prédictif, en ce sens qu’il doit conduire à des expériences qui enrichissent nos connaissances. Il est également génératif puisqu’il peut enrichir ainsi la théorie. Jean-Pierre Changeux (1989) Dans cette sixième partie de ma thèse je présente deux études basées sur des modèles et visant à déterminer les mécanismes causant deux phénomènes déjà largement reconnus et décrits à partir de données empiriques : 1 Le fait que la densité de la faune du sol en général, et des vers de terre en particulier, n’est pas homogène dans l’espace si bien que l’on rencontre généralement de grandes taches de sols avec des densités en individus de telle ou telle espèce plus élevées. 2 Le fait que quand on ajoute de la matière organique fraîche à un sol cette matière organique peut se décomposer assez rapidement mais provoque aussi souvent une augmentation de la décomposition de la matière organique déjà présente dans le sol. Dans les deux cas des mécanismes ont déjà été proposés dans la littérature, mais nous avons proposé ici avec J.-P. Rossi et S. Fontaine deux nouveaux mécanismes explicatifs et développé deux modèles qui montrent que ces mécanismes sont de bons candidats pour expliquer les ‘‘patterns’’ (Hutchinson 1953) étudiés. Evidemment, ces modèles ne peuvent pas, en euxmêmes, démontrer qu’ils mettent en scène les bons mécanismes, responsables dans la nature de ces patterns. Pour cela, il est nécessaire de paramétrer intégralement le modèle à partir de données empiriques et/ou de démonter chacune des étapes des mécanismes proposés par des expériences.

6.1 Auto-organisation et démographie des vers de terre (article soumis)Article complet Annexe 3 L’idée de ce modèle vient en premier lieu des très nombreuses études menées par le groupe de Patrick Lavelle sur la distribution spatiale des vers de terre. En prélevant de nombreux blocs de sol (généralement 25 X 25 X 30 cm) dans une même parcelle (par exemple 67

selon une grille régulière dont la maille est de 1 m de côté) on peut cartographier les variations de la densité des vers de terre. On s’aide souvent pour cela des techniques de géostatistiques (Rossi et al. 1992) qui permettent d’interpoler les données entre les points pour lesquels la densité de vers est réellement connue et de décrire la distribution spatiale des vers en la caractérisant par son niveau d’agrégation (gradient allant d’une répartition en taches, à une répartition homogène [la densité de vers est homogène dans toute la parcelle], en passant par une répartition aléatoire [la densité locale en vers fluctue dans l’espace mais sans qu’il n’y ai de structuration spatiale]). Dans ce cadre, la plupart des études (Poier and Richter 1992, Rossi et al. 1997, Rossi and Lavelle 1998, Decaëns and Rossi 2001 , Rossi 2003a, b ) ont montré que les populations de vers de terre étaient généralement structurées spatialement en taches qui peuvent avoir un diamètre élevé (10 m par exemple). On peut alors se demander à quoi sont dues ces ‘‘taches de vers de terre’’. Un premier réflexe est de penser que, même à l’échelle d’une parcelle dont la végétation est homogène, le sol n’est pas homogène. La granulométrie du sol, son contenu en nutriments minéraux, en matière organique, ainsi que sont contenu en eau varient en effet dans l’espace en particulier à cause des variations microtopographiques. On pourrait alors supposer que l’on trouve plus de vers dans les taches de sol qui leur sont plus favorables. Des études ont donc étudié la corrélation entre la densité locale en vers et les caractéristiques édaphiques locales. Elles ont bien montré qu’il existait une corrélation significative mais elles expliquent généralement un faible pourcentage de la variabilité spatiale de la densité de vers (Poier and Richter 1992 , Rossi et al. 1997). De ce fait, il faut rechercher d’autres mécanismes expliquant la distribution spatiale des vers en taches de plus forte densité. L’idée du modèle est alors aussi venue de nombreuses études théoriques sur l’autoorganisation et la dynamique spatiale des systèmes proie-prédateur (de Roos et al. 1991, de Roos et al. 1998, Cuddington and Yodzis 2002 ) et des système hôte-parasite (Hassel and Comins 1991, Hassel et al. 1994, Hassell and Wilson 1997 ). L’idée théorique de base est que des règles d’interaction simples entre une ressource et un consommateur aboutissent à des dynamiques spatiales complexes sitôt que les interactions sont locales –un consommateur n’a accès qu’à la ressource présente dans son environnement local- et que les organismes ont une mobilité suffisamment faible pour éviter une homogénéisation rapide et constante des densités en organismes. Dans ces conditions apparaissent des zones de basses et de hautes densités en organismes alors que le milieu physique préexistant est lui-même homogène. Ces zones se déplacent dans le temps si bien que ce type de dynamique a été appelé ‘‘chaos spatial’’ (Comins et al. 1992). L’idée était donc que les vers de terre en appauvrissant localement le sol 68

en une ressource et en se déplaçant lentement pour trouver des zones où la ressource est plus abondante peuvent créer ce type de dynamique propre par auto-organisation, sans forçage par une contrainte extérieure. De nouveaux travaux ayant été effectués sur la faune du sol de la savane de Lamto, et en particulier sur le vers de terre Millsonia anomala, d’abord par Patrick Lavelle (1971a, 1971b, 1975, 1978 ) puis par ses étudiants (Blanchart et al. 1989, Martin and Lavelle 1992 , Martin et al. 1992, Blanchart et al. 1993, Blanchart et al. 1997). Il était donc logique que j’utilise ces données expérimentales très abondantes, peu de vers étant aussi bien connus que M. anomala. La première ressource consommée par les vers de terre est la matière organique des sols. Dans le cas de M. anomala, les petits agrégats de sol sont aussi une ressource potentiellement limitante : cette espéce ne peut ingérer que ces petits agrégats (diamètre inférieur à 5 mm), mais rejettent le sol sous forme de gros agrégats (diamètre supérieur à 5 mm, Blanchart et al. 1997). Donc, si la densité en M. anomala augmente localement le sol se retrouve compacté, i.e. transformé en un amas de gros agrégats. Les vers ne peuvent donc plus se nourrir et voit leur mortalité augmenter, ce qui est observé en élevage. Un modèle de simulation a donc été construit pour tenir compte de ces mécanismes. L’espace se compose d’une grille régulière composée de cases d’un mètre carré. La quantité de petits agrégats et la densité locale en vers sont suivies dans chaque case. Un paramètre décrit la quantité de petits agrégats consommés chaque année par ver, un autre la quantité de petits agrégats régénérés indépendamment de M. anomala par désagrégation de leurs turricules (au moins trois types de mécanismes sont impliqués, les racines, la succession d’humidification et de dessèchement, les vers Eudrilidea qui consomment les gros agrégats de sol). Deux paramètres décrivent la démographie du vers en conditions idéales (pas de limitation par la disponibilité des petits agrégats) : la mortalité minimum et la fécondité maximum. Un paramètre décrit la mobilité des vers de terre. Un dernier paramètre correspond à la sensibilité de la mortalité (ou de la fécondité ou de la mobilité) au manque de petits agrégats. Tous les paramètres, à part les deux derniers, ont pu être estimés à partir des données bibliographiques citées ci-dessus. De nombreuses simulations (cf. Figure 13) ont donc été réalisées pour explorer l’effet de toutes les combinaisons possibles de ces deux paramètres sur la densité moyenne de vers, sa variabilité (écart type) et sur la structuration spatiale de cette variable dans l’espace (en utilisant les technique de géostatistique, typiquement en décrivant l’évolution de la variance de la densité quand on considére des paires de points de plus en plus éloignées). Cela a permis de montrer que de l’auto-corrélation spatiale apparaît quand les vers ont une mobilité suffisamment faible (mais pas nulle) et quand leur fécondité ou leur mortalité 69

sont très sensibles à la disponibilité en petits agrégats. Dans ces cas, la densité moyenne en vers est compatible avec les données de terrain. Cela montre que le mécanisme proposé, l’auto-organisation, peut suffire à expliquer la répartition des vers en grandes taches de fortes densités, entourées de zones de plus faible densité. Evidemment cela ne prouve pas que cela soit le cas. Un grand pas serait fait dans cette démonstration si on pouvait mesurer la mobilité des vers ainsi que la sensibilité de leur fécondité et de leur mortalité à la disponibilité de leur ressource. On pourrait alors vérifier que les simulations conduisent à de l’auto-organisation pour des valeurs réalistes de ces paramètres.

Figure 13 : Exemple de sortie du programme de simulation. A gauche, l’état d’une parcelle. La couleur de chaque case donne la densité en vers de chaque mètre carré. A droite, suivi temporel de la parcelle (le temps correspond à l’axe des abysses). En bleu clair, la densité moyenne en vers de terre. On voit qu’au bout d’une vingtaine de pas de temps (années) cette densité moyenne se stabilise alors que les taches de densités différentes visibles à gauche continuent à se déplacer. Les résultats retenus correspondent tous à des situations où la densité moyenne s’est stabilisée. Très peu d’estimations de la mobilité des vers existent. Des données existent sur la vitesse d’invasion de zones dépourvues de vers sont disponibles (Marinissen and van den Bosch 1992), mais la mobilité ‘‘normale’’ au sein d’une communauté de vers à l’équilibre n’a

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jamais été estimée parce qu’il n’existe pour le moment pas de moyen de marquer les vers comme on bague un oiseau. On a envisagé au LEST de tatouer les vers (J. Measey) mais cela ne fonctionne pas très bien. J. Mathieu envisage maintenant de faire des expériences dans des tuyaux de longueur variable, contenant du sol de différentes qualités et des vers. Cela permettra d’avoir une idée de leur mobilité et de tester si elle dépend de la qualité du sol. Estimer l’effet de la qualité du sol sur les vers et sur leurs paramètres démographiques peut être assez lourd mais n’est pas difficile techniquement. Il suffit d’élever des vers en conditions contrôlées, en croisant trois facteurs : la qualité du sol, la densité initiale de vers, et la fréquence de renouvellement du sol. Indépendamment de ces paramètres qu’il reste à estimer, le modèle prédit que quand la population de vers est structurée spatialement par auto-organisation les taches de faibles et fortes densités se déplacent assez rapidement au fil du temps. Pour le moment très peu de données existent sur la dynamique temporelle de la distribution spatiale des vers (Rossi 2003b). Il serait utile de retourner à Lamto pour cartographier de nouveau les parcelles de J.P. Rossi ou de démarrer un programme de cartographie répétée dans le temps sur de nouvelles parcelles. On voit donc que le modèle va nous pousser (comme tous les modèles) à retourner sur le terrain et au laboratoire pour récolter de nouvelles données. A l’inverse, le modèle dans sa version actuelle pourrait être rendu plus réaliste de bien des façons : en rajoutant une hétérogénéité spatiale préexistante, en modélisant la dynamique des vers Eudrilidea qui décompactent le sol, en explicitant le fait que les vers ont plusieurs stades (au moins juvéniles et adultes). Le modèle a aussi une valeur théorique propre. C’est la première fois qu’une telle dynamique spatiale est simulée avec un système ressourceconsommateur où la ressource a une dynamique complètement passive (au contraire des proies des systèmes proie-prédateur et des hôtes des systèmes hôte-parasite). Cela a aussi suggéré l’idée de partir de ce modèle pour développer un modèle générique de dynamique spatiale des ingénieurs des écosystèmes (Jones et al. 1997). Un tel modèle est en cours de développement au sein d’un groupe (J. Mathieu, X. Raynaud, J. Gignoux, S. Barot) coordonné par C. Jones. Une nouvelle fois, on voit que la construction d’un modèle appelle souvent à poursuivre l’effort de modélisation (flèche bleue de Prédiction vers Modélisation de la Figure 8).

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6.2 Décomposition de la matière organique et priming effect (Fontaine et Barot, Ecol.Lett. 2005)-Article complet Annexe 4 Comme expliqué section 5.2 le recyclage de la matière organique est un processus fondamental du fonctionnement des écosystèmes. Il libère sous forme de CO2 le carbone originellement fixé par les producteurs primaires que sont les plantes. Il libère aussi dans le sol, sous forme d’ions, les nutriments minéraux que ces plantes avaient absorbés pour construire leur matière organique et en particulier l’azote qui est indispensable pour former les protéines. La décomposition de la matière organique des sols est donc fondamentale pour la nutrition minérale des plantes, et la vitesse de décomposition détermine le turnover de cette matière organique et donc la quantité de matière organique et de carbone piégée dans les sols. L’ensemble des sols contiennent 615Gt de carbone pour la couche 0-20 cm (horizon O, voir Fig. 14), et 2344 Gt de carbone pour les horizons inférieurs. Les sols contiennent ainsi plus de carbone que la biomasse et l’atmosphère planétaire réunies (Jobbágy and Jackson 2000). La compréhension des mécanismes contrôlant la décomposition et leur utilisation dans les systèmes anthropisés (en particulier les systèmes de culture) sont donc primordiales pour maintenir la fertilité des sols et fixer une partie du CO2 libéré par la consommation anthropique du carbone fossile (Lal 2004).

Figure 14 : Exemple de profile de sol. L’horizon O est très riche en débris végétaux partiellement décomposés. L’horizon A est riche en matière organique, mais celle-ci est humifiée et finement incorporée à la matière minérale. L’horizon B est un horizon d’accumulation d’éléments lessivés (argile, fer, aluminium) en provenance des horizons supérieurs. Il reste très pauvre en matière organique. L’horizon C est constitué de roche mère plus ou moins altérée par des processus physico-chimiques. Cet horizon ne contient pas de matière organique.

La matière organique fraîche arrive sous forme de feuilles et de racines mortes et entre par le haut des profiles de sol, d’où la couleur plus foncée de l’horizon O (Fig. 14). Cette

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matière fraîche se décompose rapidement et a un âge moyen faible (Ø). During simulations percentages of the soil mass in these two size classes, sp1 (fine aggregates) and sp2 (coarse aggregates, compacted soil) are tracked in each cell. M. anomala is considered to be the only compacting factor: it feeds on fine aggregates and produces coarse aggregates that it cannot reingest, probably because of the morphology of their mouth (Blanchart et al., 1997). Decompacting factors are multiple: other species of earthworms such as species of the Eudrilidae family, other soil macroorganisms such as termites and roots, and finally climate (Blanchart et al., 1997). These factors transform coarse aggregates into fine aggregates and are independent from M. anomala population. The following coefficients were used to compute the percentages of the mass of soil that switch aggregate class: compacting factors, C (% individual-1 yr-1); decompacting factors, D (% yr-1). D must be evaluated for average soil conditions. Fine aggregates are not truly M. anomala resource. The limiting factor is the organic matter contained in these aggregates, but since M. anomala cannot access to the organic matter contained in big aggregates, small aggregates can be considered as a proxy for resource availability. C is assumed to correspond to the optimal quantity of soil ingested annually by a M anomala and is therefore used to compute environment-dependant mortality, dispersal, and fecundity (see below for the formula). When the quantity of available fine aggregates is

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limiting (see below), C is no longer multiplied by the local number of earthworms to compute the quantity of fine aggregates transformed into coarse ones: all fine aggregates are considered to be consumed. No between years environmental variation is considered so that parameters are deemed constant. A key assumption of the model is that the renewal rate of the resource (fine aggregates) is constant and neither depends on the local availability of the resource nor on the local consumer (earthworms) density. As stated in the introduction this contrasts with traditional predator-prey and host-parasitoid models (de Roos et al., 1991; Hassel and Comins, 1991). M. anomala life-cycle is modelled using a reproduction rate (β, number of newborn offspring produced each year by each earthworm) and a minimum mortality rate (δmin) corresponding to the survival rate of individuals in optimal environmental conditions, i.e. appropriate humidity, low percentage of compacted soil, high content of soil organic matter. Fine aggregates are assumed to be the limiting resource. The number of worms that can feed optimally, i.e. without suffering extra mortality, on available fine aggregates is calculated. When there are actually fewer worms than this number the minimum mortality rate is applied (δmin). Otherwise, nT being the number of worms in the considered cell (and sp1 being the percentage of soil in the finer aggregate class, see above), the theoretical percentage of “starving” worms is calculated nT − sp1 / C nT

and is used to calculate the environment-dependant (rateenvt) mortality rate. Taken together we have:

δ envt

1   e   nT − sp1 / C δ   = max   , δ min  .  nT   

1 / eδ is the exponent determining how likely ‘‘starving’’ worms are to die, i.e. the sensitivity

of mortality to the percentage of fine aggregates. (i) If 1/ eδ = 1 all ‘‘starving’’ worms die. (ii) If 1/ eδ > 1 less worms die. (iii) if 0 ≤ 1/ eδ < 1 more worms die. C corresponds to the amount of fine aggregates an earthworm must ingest for its mortality to be minimum. Thus, if worms share the soil resource ( 0 < eδ < 1 ), worms that ingest sub-optimal amounts of soil tend not to die (case ii). Conversely, if some individuals monopolize the greatest share of the resource (1 < eδ ), other worms tend to die (case iii). When eδ increases the strength of the influence of

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the availability of fine aggregates on mortality increases. Therefore, eδ is hereafter referred to as the sensitivity of mortality to soil aggregation. Worms can emigrate from their one-meter wide cells and their dispersal distances along the x and y axes of the grid were considered to follow a centred Gaussian law with variance σ 2 which corresponds to the hypothesis of a random walk: the mean dispersal distance is always 0 but the more mobile earthworms are, the more likely they are to end up far from their initial position after their random walk and the larger σ should be. New positions of worms were calculated assuming that worms are located originally in the middle of their cells. At each time step the processes described above are applied in the following order: reproduction, mortality, dispersion, compaction of the soil, decompaction of the soil. In some simulations, dispersal was applied before mortality. In some cases, the availability of fine aggregates was also considered to influence either dispersal or the production of juveniles. This was implemented as for mortality, calculating environment-dependent dispersal ability (σenvt) and fecundity (βenvt) as follows: eσ

σ envt

 n − sp1 / C  = σ 1 + T  , and nT  

β envt

1   eβ   − n sp / C 1 = min  2β  1 −  T    nT    

  ,β  .      

eσ and eβ are respectively the sensitivity of mobility and fecundity to the percentage of fine aggregates. If eσ > 0 , the mobility of earthworms increases when the number of starving individuals increases, i.e. when environment quality decreases. This would occur if earthworms have evolved a strategy to avoid low quality patches of soil. Conversely, if eσ < 0 , the mobility of earthworms decreases when the percentage of coarse aggregates increases, i.e. when environmental quality decreases. This could be the case if it is more difficult for M. anomala to move in a compacted soil, coarse aggregates playing the role of obstacles. When the number of ‘‘starving individuals’’ increases, above a threshold, fecundity decreases and the higher eβ is the quicker this decrease is (necessarily 0 ≤ eβ ). When all worms are starving fecundity is null. SoFaDy is not truly individual-based since only the density of worms in each cell is tracked and since all worms are considered identical. However, the integer number of surviving earthworms among the nT worms of a cell was determined stochastically: for each

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individual a random number is drawn between 0 and 1, and if this number is lower than δenvt, the individual dies. Similarly, the dispersal distance of each individual was determined stochastically according to a bivariate Gaussian law N(0, σ 2 )(see above). Finally, the total number of newborn earthworms in a cell was determined multiplying nT by the fecundity of the cell, β. Developing a truly individual-based model was not an option due to the high number of worms to be monitored (more than 60000 for a mean density of 25 individuals m-2) and the necessity to run many simulations (1020 for Fig. 2). However, monitoring integer numbers of individuals in each cell and conditioning their fate (survival, dispersal distance) to probability laws is realistic and allows for demographic stochasticity. Parameters were estimated, when possible, using empirical data gathered in Lamto shrub savannas. To estimate the parameters of soil compaction/decompaction we used Blanchart et al.’s experiment (Blanchart et al., 1997) but their results were rescaled to fit in our one square meter-one year time step frame work. The compaction parameter (C) was recalculated on a basis of one earthworm by square meter, so that this parameter was multiplied by the density of worms during simulations to determine the quantity of fine aggregates theoretically ingested for no earthworm to be starving (C=0.301). It must be kept in mind that we can only estimate an average parameter of decompaction (D) based on average soil conditions, and an average density of Eudrilidae (we corrected our parameters to take into account the high Eudrilidae densities used in Blanchart et al.’s experiment, D=5.658). Life cycles parameters were estimated using Lavelle’s PhD thesis (Lavelle, 1971). Fecundity and survival were estimated using field sampling, breeding in laboratory and breeding in the field. An annual mortality rate of 0.8 was found in the field and 0.2 in the laboratory. The laboratory conditions were optimal regarding aggregate availability, which is what we need, but optimal climatic conditions were probably leading to an overestimation of survival. In the field, aggregate availability was not optimal. Consequently δmin value was chosen to be 0.6. An annual production of 2 to 4 newborn worms per adult appears to be a good estimation. Lavelle found that sexual maturity was reached roughly at the age of one year which justifies the one year time step used in our model, although there are yearly two periods of reproduction. Boundaries of the grid were wrapped-around to avoid boundary effects, i.e. to avoid that boundary cells have less neighbouring cells than the others. For each simulation the model was run for 100 time steps (years) starting from a situation where the density of

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earthworms and the percentage of fine aggregates are randomly chosen respectively in the intervals [0, 25] and [20, 40]. Preliminary simulations showed that after 100 time steps (1) the total number of earthworms, over the whole simulated plot, always reaches equilibrium or makes very small oscillations around a plateau, (2) initial conditions have virtually no influence on the outcome of the model as soon as initial earthworm densities are not too low for the population not to go extinct due to demographic stochasticity. We analyzed the effect of the two parameters which were not assessed using empirical data (see Fig. 1 and Fig. 2): the sensitivity of mortality to the percentage of fine aggregates ( eδ ) and mobility (σ). 17X15 combinations of these two parameters ( eδ ∈ [0.4, 50] and σ ∈ [0.2, 3.0] ) were tested for each set of simulation conditions. In certain cases, the sensitivity of fecundity ( eβ ∈ [0.4, 50] ) or mobility ( eσ ∈ [-3, 3] ) to soil aggregation was varied instead of the sensitivity of mortality. In all cases 5 repetitions were achieved for each parameter combination and the means of the studied variables over these 5 repetitions are displayed (Fig. 1 and Fig. 2).

2.2. Comparison of model outputs to empirical data The mean and the variance of M. anomala density have already been assessed in Lamto shrub savannas using a suitable data set (Lavelle, 1978): densities were assessed along the year through an exhaustive search in many independent 1 square meter wide blocks. Due to the size of the sampling unit the assessed densities can be directly compared to our simulation results. The mean density calculated monthly over 12 blocks ranged between 12 and 30 individuals m-2 (mean over 19 months º20 individuals m-2), while the standard deviation ranged between 5 and 16 individuals m-2 (mean over 19 months º8 individuals m2

). Spatial distributions of M. anomala have been studied in Lamto in 50 X 50 m plots,

earthworm densities being measured in one 0.25 X 0.25 m wide blocks every five meters (Rossi, 2003). Due to this sampling and especially to the small size of sampling units, which is likely to modify drastically the estimations of the variance of the density (Levin, 1992; Rossi and Nuutinen, 2004), it is difficult to compare directly these data set to our simulation results. Yet, the empirical data sets were analyzed using geostatistics and variograms (Rossi, 2003). Spherical models were fitted to the semivariance estimations (Goovaerts, 1997) according to the following equation:  3 h 1  h 3  −    , if h ≥ a γ ( h ) = C0 + Cs . if h < a γ ( h ) = C0 + Cs   2 a 2  a  

144

The model is characterized by three parameters (cf. Fig. 3, C and D): C0, the nugget variance; Cs the spatial variance; a, the range. The semivariance is assessed on all pairs of sampled points lying within a certain distance class from each other. The semivariance increases from C0 at the origin (distance=0) to a plateau (the semivariance is then C0+Cs) which is reached when distance=a. For our purpose, the range is of particular interest because it is the distance at which the semivariance reaches its maximum values (the sill) and remains constant. In the case of an aggregative distribution, it is thus an indication of the scale at which autocorrelation is expressed as shown by empirical studies for M. anomala. In the field, patches of soil with high M. anomala densities can be more than 10 - 20 m wide, and lead to high range values as estimated through spherical models (Rossi, 2003). Our simulation results where analyzed using the same method and range values higher than 10 m were considered as a good qualitative fit between the model and empirical data.

3. Results 3.1. General behavior of the model The mean density of earthworms increases when sensitivity of mortality to soil aggregation ( eδ ) decreases (Fig. 1 A). This is obviously due to a decrease in the mean mortality rate when this sensitivity decreases. The mean density does not depend on mobility (s). The standard deviation of earthworm density is low (about 5) when sensitivity of mortality to soil aggregation is lower than 2 (Fig. 1 B). In this case mortality compensates reproduction and migrations in each cell as confirmed by soil aggregation being also constant (see below). In other words, earthworm population is regulated in each cell. The variability is due to demographic stochasticity. The standard deviation of the density increases non-linearly when the sensitivity of mortality increases. Thus, the standard deviation and the mean are negatively correlated. This must be caused by an increase in both the mean and the standard deviation of mortality when mortality becomes very sensitive to soil aggregation. The mean mortality rate increases because, as soon as the local earthworm density exceeds the local carrying capacity (defined by the availability of fine aggregates), most earthworms tend to die (and not only starving individuals). Fecundity is constant and can no longer compensate locally for mortality. Thus, as soon as earthworm density exceeds a certain threshold, mortality becomes very high and the following year density becomes much lower so that mortality decreases drastically, i.e. the variability in mortality increases.

145

Figure 1: Basic simulation results. For each 3D graph, the x and y axis correspond respectively to the sensitivity of mortality (ed) to the availability of fine aggregates (sp1), and to the mobility (σ). Each graph displays on the z axis a different variable that has been calculated for the 50X50 cells of a simulation run: the mean and the standard deviation of M. anomala density and the percentage of fine aggregates in each one square meter cell. β=4, dispersal is applied before mortality, only mortality depends on soil aggregation. Since M. anomala consumes fine aggregates, the mean percentage of fine aggregates (sp1) increases when the density of M. anomala decreases (Fig. 1 C), i.e. for high sensitivities of mortality to soil aggregation. The variability in the percentage of fine aggregates (the resource) logically also increases (Fig 1 D) when the variability in earthworm (the consumer) density increases (Fig. 1 B), i.e. again for high sensitivities of mortality to soil aggregation. The key point is that for high values of the sensitivity of mortality to soil aggregation the mean and the standard deviation of the percentage of fine aggregates increase steeply (and much more neatly than the standard deviation of the earthworm density) for low mobility values (σ 500), the violation of the assumption of equal growth rates or equal survival probabilities is inconsequential: the bias in the estimated reaction norms is negligible. Significant biases arise only when samples are small. Absolute errors in the midpoints, in the inter-quartile range and in the slope increase when sample size decreases from 500 to 100 (in most cases they roughly double). Errors, especially in the reaction norm slope, are slightly higher when the hypothesis of equality between mature and immature growth rates is violated, than when the hypothesis of equality between mature and immature mortality rates is violated (Table 2, comparison between rows A-B and C-D). The violation of these two assumptions at the same time does not lead to higher estimations errors: biases are not cumulative (Table 1, comparison between rows A-B-C-D and E). Higher mortality after maturation results in overestimating the midpoints and to positive reaction norm slopes, while it is the reverse for lower mortality after maturation. Higher or lower growth rate after maturation does not lead to a consistent over- or underestimation of the reaction norm midpoint and slope across sample sizes (comparison of the Table 2 cells for n = 100 and n = 500). The violation of the two hypotheses (either considered separately or not) leads to an overestimation of the inter-quartile range (just one exception). The robustness tests do not indicate any significant systematic bias in the shape of the estimated reaction norm. Yet six artificial data sets out of 80 led to a statistically significantly convex reaction norm. Furthermore, when curvature is not significant, the estimated reaction norms tend to be slightly convex when judged visually (Fig. 2, n = 100). This issue is due again more to problems of sample size than to the estimation method

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Barot et al.

Table 2. Robustness of the estimation method to the violation of the simplifying biological assumptions

Average midpoint Sample size Actual reaction norm

Mean

Error

50.0

Estimated reaction norm A. Higher mortality after maturation B. Lower mortality after maturation C. Higher growth rate after maturation D. Lower growth rate after maturation E. Combination of factors

500 100 500 100 500 100 500 100 500 100

51.7 54.6 49.8 49.3 49.1 51.8 52.1 52.4 49.8 50.2

Average inter-quartile range Mean

Error

10.0 3.1 6.4 1.6 4.2 2.0 4.0 2.9 5.7 2.3 3.5

11.2 13.0 9.8 12.0 10.8 10.0 12.6 11.4 11.2 11.0

Slope Mean

Error

0 2.4 5.0 2.0 5.4 3.0 4.0 3.4 4.4 3.0 3.4

0.2 2.6 −0.1 −1.7 1.0 −2.1 −1.6 −4.8 0.3 1.5

0.7 3.0 0.6 2.1 1.0 2.6 2.4 5.6 1.3 1.6

Note: The results are displayed as in Table 1 (the same three properties are used to describe the estimated reaction norms, mean and absolute mean error are given). For each robustness test, artificial data sets are used using a sample size at age of 500 and 100 individuals (respectively the first and second figure in each cell). Higher mortality after maturation (A) is realized assuming survival probabilities σM/σI = 0.75, while lower mortality after maturation (B) is realized assuming σM/σI = 1/0.75. Higher growth rate after maturation (C) is implemented multiplying the original growth rate by 1.25, while lower growth rate (D) is obtained multiplying the growth rate by 0.75. The cumulative effect (E) of the violations of the two hypotheses used to compute the probabilities of maturing is tested assuming at the same time that growth and survival rates decrease after maturation.

itself: estimated reaction norms are sometimes slightly convex because estimation problems arise at low sample size and at ages where few individuals mature. Thus, the reaction norm midpoints tend to be underestimated at age 1 and age 5 and the reaction norms are slightly convex. APPLICATION TO THE GEORGES BANK COD As an illustrative example, we use our new method to estimate the reaction norm for age and size at maturation for the Georges Bank stock of Atlantic cod (Gadus morhua); a full analysis is presented elsewhere (Barot et al., in press). The data are obtained from the spring bottom trawl survey conducted by the Northeast Fisheries Science Center along the northeast coast of the USA (Azarovitz, 1981; O’Brien, 1999). Sampling of fish in the catch is stratified by length, such that age, sex and maturity status are determined from a fixed number of fish from each length class. An average of 299 fish (ages 1–5 years) are sampled each year in this way. We estimate maturity ogives and growth rates and compute probabilities of maturing at age and size using the methods described above. We do not take length stratification of the sampling into account, as preliminary analyses showed that it had only a minor influence on the estimations (cf. Morgan and Hoenig, 1997). To increase

Reaction norms for age and size at maturation

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sample sizes, males and females are pooled, as differences in maturation between the sexes were small in this stock. Computing the probability of maturing proved generally to be unsuccessful when there were less than 10 mature individuals, or less than 10 immature individuals sampled at age for a given cohort. For this reason computing the probability of maturing for ages 1 and 5 when few individuals are maturing is not possible. Moreover, estimating maturity ogives using a logistic regression also requires that sampled mature and immature individuals have sufficiently contrasting sizes at the considered ages. We conclude that to safely compute the reaction norms the estimation has to meet the following conditions: (1) the logistic regression for the ogive is statistically valid (convergence of the estimation process, and low standard errors for the estimated parameters); (2) the probabilities of maturing, computed using the estimated maturity ogives, are increasing with size; (3) the observed size range allows computing the midpoint of the reaction norm by interpolation, or by extrapolation using another logistic regression if the midpoint is not too far from the observed range. As a consequence of these requirements, it is possible to compute the probability of maturing at age and size for ages 2, 3 and 4 and only in a few cohorts. Figure 3 displays the estimated probability of maturing at age 3 years for two cohorts (1969 and 1983) and the fitted logistic regression curve. It describes the way these curves are used to compute the reaction norm midpoints – that is, the link between the probability of maturing at a given age as a function of size and the reaction norm for age and size at maturation. As an example, Fig. 4 displays the midpoints of the reaction norm for age 3 years and the cohorts 1969, 1975, 1980, 1983 and 1996, as well as the corresponding inter-quartile ranges. Small sample sizes preclude computation of midpoints for the other cohorts. Bootstrapped 95% confidence intervals are also displayed for the reaction norm midpoints. Midpoints vary between 38.9 and 48.9 cm. The confidence intervals for these midpoints are all between 5 and 7 cm wide. Inter-quartile ranges ranged between 8 and

Fig. 3. Application of the estimation method for Georges Bank cod stock. Probability of maturing at age 3 computed as a function of size for cohorts 1969 and 1983. 䊊, raw estimations of the probabilities of maturing computed in the observed size range; — , fitted logistic regression curves. Thin solid lines (dotted) indicate how the reaction norm midpoints (quartiles) can be graphically determined.

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Barot et al.

Fig. 4. Application of the estimation method for Georges Bank cod stock. Reaction norm midpoints together with a bootstrapped 95% confidence interval and quartiles (dots) computed at age 3 for cohorts 1969, 1975, 1980, 1983 and 1996. For the other documented cohorts it is not possible to estimate the reaction norm midpoints due to low sample sizes (see text for a detailed explanation).

14 cm. That means that an increase of about 10 cm in size-at-age would increase the probability of maturing from 0.25 to 0.75. DISCUSSION Our results show that the reaction norm for age and size at maturation can be robustly estimated from age- and size-specific maturity ogives and age-specific annual growth increments. Thus, reaction norm estimation only requires representative yearly samples of individuals for which maturity status, age and length are determined. The method provides, therefore, an estimation of the reaction norm for age and size at maturation when newly matured individuals cannot be distinguished from those that have matured during earlier seasons – an obstacle that prevents direct estimation with simple logistic regression (Heino et al., 2002b). The method presented here thus complements the method of Heino et al. (2002a), which permits the estimation of maturation reaction norms when immature individuals have not been observed. Numerical robustness tests have proved the general validity of the method in the sense that there are no systematic errors. The method is relatively robust to the violation of the main simplifying assumptions: identical growth and mortality rates for mature and immature individuals at a certain age. Moreover, if data are available to estimate the difference in mature and immature survival rates, this difference can be taken into account in the reaction norm estimation (see equation A1 in the Appendix). One drawback of the method is that it does not allow for standard statistical inference; since the estimation method is based on a non-linear equation combining results from two statistical models, it is not possible to directly derive confidence intervals for the reaction norm parameters. However, a bootstrap method is available to derive confidence intervals for the reaction norm midpoints. The validity of the estimations, as always, depends on the quality of the data. The robustness of our method decreases significantly when sample sizes are low. Results become

Reaction norms for age and size at maturation

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unreliable when less than about 100 individuals are sampled at age. Sampling error in small samples may seriously influence estimation of the maturity ogives and, consequently, it may not be possible to obtain feasible estimates of the probability of maturing. A sample size of 100 individuals at age is the bare minimum that applies when the ratio of immature to mature individuals in the sample is not very extreme. Larger samples are needed when size at age is not variable, and for ages where very few individuals are maturing. The latter case inevitably arises at ages corresponding to very early or late maturation relative to population average, constraining the characterization of the maturation reaction norm over the whole range of maturation ages. Sample sizes required by the reaction norm estimation method presented in this paper are so large that they are likely to restrict the use of the method in its simplest form. For example, for the Georges Bank cod the reaction norm can only be estimated for a few solitary cohorts. The problem of insufficient sample size can, to a certain extent, be surmounted by combining data. The first option is to combine data ‘laterally’, from samples collected at the same time: combining males and females, different ages, or samples from different locations. The other option is to combine samples collected in consecutive seasons. Data can be powerfully combined by estimating the maturity ogives and growth increments with statistical models that use all the available data, but in which some of the interactions between the explanatory variables (e.g. age, size, cohort and sex) have been omitted. This allows a more robust estimation of maturation reaction norms with small samples, which comes at the cost of having to make some simplifying assumptions about the dependence of reaction norms on various explanatory variables. This extension to the basic method introduced in this paper has turned out to be effective, and has been pursued in a number of fish stocks: Georges Bank, the Gulf of Maine and northern (eastern Newfoundland) stocks of Atlantic cod (Barot et al., in press; Olsen et al., 2004), plaice Pleuronectes platessa (Grift et al., 2003) and American plaice Hippoglossoides platessoides (S. Barot et al., unpublished). Simplifying assumptions of our method call for careful evaluation. In particular, the assumption that growth and survival rates are not influenced by maturation may appear far-fetched. Life-history theory predicts that reproduction results in a decrease in growth and/or survival rates because energy allocation to reproduction starts to compete with allocation to growth and maintenance (Roff, 1992; Stearns, 1992). Yet it is difficult to demonstrate such a pattern with field data. This might be due either to practical problems or to interacting processes generally not taken into account in life-history evolution models, such as behaviour. For Georges Bank cod, there is no evidence for a somatic cost of reproduction (Trippel et al., 1995): it seems that fast growing immature individuals maintain fast growth after maturation. Similarly, demonstrating that adults have higher mortality than juveniles is difficult due to the lack of sufficiently accurate survival data. In fish, mortality change at maturation could be due to spawning migrations or other behavioural changes. Georges Bank cod, however, do not show marked spawning migration, although mortality could change due to the spawning behaviour. Nevertheless, the estimation method is relatively robust even to large differences between mature and immature fish survival (Table 2). For these reasons, we do not expect the estimated reaction norms (Fig. 3) to be strongly biased. We have interpreted the estimated probabilities of maturing at age and size in Georges Bank cod as maturation reaction norms. This interpretation is strictly valid only if variations in size-at-age are mostly caused by differences in the environment experienced

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Barot et al.

by individual fish, rather than genetic differences among them. However, variation in growth may also be partially genetic (Conover and Schultz, 1995; Wootton, 1998; Imsland and Jónsdóttir, 2002), although the relative importance of genetic factors in explaining population-level variation in natural populations is seldom known. The presence of strong genetic effects in growth does not jeopardize estimations of maturation probabilities, although it complicates their interpretation. In any case, the value of estimations of maturation probabilities is not contingent only on the reaction norm interpretation. An attractive property of probabilistic maturation reaction norms is the separation of the maturation process from those of growth and mortality: because the probability of maturation is expressed as being conditional on age and size and on being alive, the process of maturation is separated from the processes of growth and survival that determine the probability of reaching that age and size (Heino et al., 2002b). Stearns and Crandall (1984) and Stearns and Koella (1986) have suggested that reaction norms for age and size at maturation can be used to separate genetic and phenotypically plastic effects on maturation. Variations in growth conditions are likely to be responsible for the bulk of phenotypically plastic within- and among-population differences in maturation in the wild. As mentioned above, the maturation reaction norm is not influenced directly by growth variations. Because reaction norms are genetically determined properties of individuals, the estimation of maturation reaction norms allows the disentanglement of genetic and plastic components of maturation. The separation of genetic and plastic components of maturation is particularly relevant for understanding changes in maturation widely observed in commercially exploited fish stocks. Most commonly, maturation occurs earlier and earlier (Rijnsdorp, 1989; Jørgensen, 1990; Morgan et al., 1994; Godø and Haug, 1999; O’Brien, 1999). Three main hypotheses are advocated to explain the decrease in age at maturation (Law, 2000). First, faster body growth could trigger earlier maturation when density-dependent effects on growth are relaxed with decreasing population size. Second, some long-term climatic trends (e.g. a more favourable temperature regime) could have triggered a change in the maturation. These two hypotheses thus involve only phenotypic plasticity. Third, maturation traits could have evolved in response to selection pressures caused by fishing mortality. This explanation, therefore, implies genetic changes in maturation. Knowing whether changes in the maturation dynamic are easily reversible (plasticity) or not (genetic changes) is indispensable for the long-term management of fish stocks. Estimations of age- and size-dependent maturation probabilities have applications other than the disentanglement of genetic and plastic components of maturation mentioned above. In general, the maturation reaction norm allows characterization of the maturation process in a manner that is not confounded by the processes of growth and survival (Heino et al., 2002b). Estimations of maturation reaction norms can therefore greatly advance our understanding of the environmental influences on the maturation process. Note that the commonly used probability of being mature (i.e. the maturity ogive) does not describe the maturation process itself; rather, it describes the state of a population. Furthermore, the need to extend the classical age-structured population models to account for size structure is gaining currency in the literature (Claessen et al., 2000; De Leo and Gatto, 2001; Frøysa et al., 2002). In the context of fisheries stock assessments, age- and size-structured models can be used to predict a stock’s reproductive potential under different scenarios of future growth and mortality regimes: What is the proportion of reproducing individuals? What is their age- and size-distribution? The latter point is considered increasingly important

Reaction norms for age and size at maturation

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(Murawski et al., 2001), as it is becoming recognized that the realized fecundity may depend, in addition to the size of reproducing individuals, on their age distribution: at the same size, older females would produce more or better quality eggs than younger females (Trippel, 1998, 1999). In this context, the proper description of the age- and size-dependence of the maturation process is indispensable. The estimation method can be applied to any type of population as soon as the population is sampled at least two times and individuals can be aged. Ageing is often possible by studying growth patterns in hard structures (e.g. growth rings in woody plants and in animals with calcified structures). Sample size requirements may seem more restrictive, although these can partially be augmented by combining data across several cohorts. When designing a new study, power analyses could be used to determine an optimal sampling effort. Among existing data, sample size requirements are probably most often met in the fisheries context where regular surveys often provide ample data. Nevertheless, the method offers potential for gaining new insight in many other studies that compare age and size at first reproduction in different populations and/or in a single population at different times and that use traditional ways to describe maturation and disentangle phenotypic and genetic differences. The maturation reaction norms could then be estimated, for example, to analyse spatial and temporal variations in maturation of red deer (Langvatn et al., 1996), life-history variations in two lizard populations (Rohr, 1997), sexual dimorphism in tortoise (Lagarde et al., 2001), or metamorphosis and maturation in amphibians (Scott, 1990; Miaud et al., 1999). However, the method presented here is probably not the most efficient one when individual recognition and non-destructive determination of maturity status are possible, for example when tagged individuals are followed, or in mark–recapture studies. With such data, maturing individuals can be identified, allowing for more straightforward estimation methods. Taken together, the statistical method we have developed is likely to be useful to address the following types of questions: Can age and size at maturation evolve in a few generations? Are the differences in maturation between two populations purely phenotypic? What are the demographic consequences of the decrease in age and size at maturation in a given population? ACKNOWLEDGEMENTS We thank P. Taylor and an anonymous reviewer for useful comments on the manuscript. This research has been supported by the European Research Training Network ModLife (Modern Life-History Theory and its Application to the Management of Natural Resources), funded through the Human Potential Programme of the European Commission (Contract HPRN-CT-2000-00051). The work of M.H. has also been supported by the Academy of Finland (grant 45928).

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APPENDIX 1: DETAILED CALCULATIONS OF THE PROBABILITY OF MATURING A mathematical link between o(a,s) (the probability of being mature at age a and size s) and m(a,s) (the probability of maturing at age and size) has to be derived. To do so, the survival rates of immature and mature individuals (σI, σM), as well as their growth rates (∆sI, ∆sM), must be taken into account. Since individuals that are mature at age a are either newly mature individuals or individuals that matured earlier and have survived until age a, o(a,s) =

individual already mature at age (a − 1) + newly mature individuals individual already mature at age (a − 1) + newly mature individuals + immatures at age a

Developing this expression and noting NI and NM, the respective numbers of mature and immature individuals, and sM = s − ∆sM, sI = s − ∆sI, the size of mature and immature individuals at age a − 1, we get: o(a,s) = [σM(a − 1,sM)NM(a − 1,sM) + σM(a − 1,sM)NI(a − 1,sM)m(a,sM)] ÷ [σM(a − 1,sM)NM(a − 1,sM) + σM(a − 1,sM)NI(a − 1,sM)m(a,sM) + σI(a − 1,sI)NI(a − 1,sI) (1 − m(a,sI))] Note that this formula is derived under the hypothesis that individuals that mature in the focal year and individuals that matured earlier have the same growth and survival rates, which justifies the expression for the number of newly mature individuals (second terms of the numerator and denominator). Noting NT(a,s), the total number of individuals at age a and size s, we have NM(a,s) = NT(a,s)o(a,s) and NI(a,s) = NT(a,s)(1 − o(a,s)). Dividing the denominator and the numerator of the fraction by NT(a − 1,sM) leads to:

678

Barot et al. o(a,s) = [σM(a − 1,sM)o(a − 1,sM) + σM(a − 1,sM)(1 − o(a − 1,sM))m(a,sM)] ÷ [σM(a − 1,sM)o(a − 1,sM) + σM(a − 1,sM)(1 − o(a − 1,sM))m(a,sM) + σI(a − 1,sI) (1 − o(a − 1,sI))

NT(a − 1,sI) (1 − m(a,sI))] NT(a − 1,sM)

To find an expression of m(a,s) as a function of o(a,s), another assumption must be made unless two unknown terms remain on the right-hand side of the equation, i.e. m(a,sI) and m(a,sM). Assuming that immature and mature individuals have the same growth rates at a given size, which results in sI and sM being equal to a common value s* (then, we also have ∆sM = ∆sI = ∆s*), we obtain: o(a,s) = [σM(a − 1,s*)o(a − 1,s*) + σM(a − 1,s*) (1 − o(a − 1,s*))m(a,s*)] ÷ [σM(a − 1,s*)o(a − 1,s*) + σM(a − 1,s*) (1 − o(a − 1,s*))m(a,s*) + σI(a − 1,s*) (1 − o(a − 1,s*))(1 − m(a,s*))] After some algebra and r denoting the ratio, σM(a − 1,s*)/σI(a − 1,s*), we obtain: m(a,s) =

o(a,s) + o(a − 1,s*) (o(a,s)(r − 1) − r) 1 + o(a − 1,s*) (o(a,s)(r − 1) − r)

(A1)

Making a last assumption – that is, that immature and mature individuals of a given size have the same survival rates (r = 1) – leads to: m(a,s) =

o(a,s) − o(a − 1,s − ∆s*) 1 − o(a − 1,s − ∆s*)

Annexe 6 Barot, S., M. Heino, L. O'Brien, and U. Dieckmann. 2004. Reaction norms for age and size at maturation: study of the long term trend (1970-1998) for Georges Bank and Gulf of Maine cod stocks. Ecol. Appl. 14:1257-1271.

195

Ecological Applications, 14(4), 2004, pp. 1257–1271 q 2004 by the Ecological Society of America

LONG-TERM TREND IN THE MATURATION REACTION NORM OF TWO COD STOCKS S. BAROT,1,4,5 M. HEINO,2,4 L. O’BRIEN,3

AND

U. DIECKMANN4

1IRD-LEST, 32 Avenue H. Varagnat, 93143 Bondy cedex, France Institute of Marine Research, P.O. Box 1870 Nordnes, N-5817 Bergen, Norway 3National Marine Fisheries Service, Northeast Fisheries Science Center, Woods Hole, Massachusetts 02543 USA 4Adaptive Dynamics Network, International Institute for Applied Systems Analysis, A-2361 Laxenburg, Austria 2

Abstract. Average age and size at maturation have decreased in many commercially exploited fish stocks during the last decades. This phenomenon could be either a direct phenotypic response to some environmental variation or the evolutionary consequence of some selective pressure. Traditionally used maturation indices, e.g., the age and size at which 50% of individuals are mature, are not appropriate to assess the causes of changes in maturation because they are influenced, in addition to maturation per se, by growth and survival. To make up for this shortcoming, we use a reaction-norm-based approach to disentangle evolutionary changes and phenotypic plasticity. A method is presented to estimate the reaction norm for age and size at maturation from data commonly gathered for the management of fisheries. This method is applied to data on Georges Bank and Gulf of Maine stocks of Atlantic cod (Gadus morhua). The results show that maturation reaction norms in these stocks have shifted significantly downward, resulting in a tendency to mature earlier at smaller size. These findings support the hypothesis that an evolutionary trend, probably caused by high fishing mortalities, is partially responsible for the observed decrease in age and size at maturation in these cod stocks. Two independent reasons justify this interpretation. First, there is no corresponding trend in growth that would suggest that improved feeding conditions could have facilitated maturation. Second, the results are based on maturation reaction norms, from which the known confounding effects of the growth and mortality variation are removed. Consequences of fisheries-induced evolution for the sustainability of the fishery are discussed. Key words: cod; fisheries; fish stocks, management strategies; Gadus morhua; Georges Bank cod stock; Gulf of Maine cod stock; life-history evolution; logistic regression; maturation reaction norm; maturity ogive; phenotypic plasticity; sustainability of cod fisheries.

INTRODUCTION Life-history parameters of a given species, such as age and size at first reproduction, survival rate, or the number of offspring, vary in space and time (Roff 1992, Stearns 1992). They are partially genetically determined and evolve according to selective pressures. They also depend on environmental variations through phenotypic plasticity, which often has an adaptive value of its own (Stearns 1989, Scheiner 1993). Life-history parameters are directly linked to the fitness of individuals and to the dynamics of their population. Consequently, it is important to understand the relative influence of the direct and indirect environmental effects on life-history traits, i.e., the respective influence of phenotypic plasticity and evolution. Short-term experiments have often been accomplished to assess the respective influence of phenotypic plasticity and genetic differences on the variability of some life-history traits (Sorci et al. 1996, Sultan 1996, Pigliucci et al. Manuscript received 3 March 2003; revised 19 September 2003; accepted 13 November 2003; final version received 12 December 2003. Corresponding Editor: J. E. McDowell. 5 E-mail: [email protected]

1997, Rohr 1997, Purchase and Brown 2001). However, few studies have analyzed a long-term trend in a lifehistory trait, and even fewer tried to infer the causes of such a trend, mostly because suitable data are seldom available. We contribute to filling this gap by taking advantage of long-term data collected to support the management of commercially exploited fish stocks (Hilborn and Walters 1992). We chose to study age and size at maturation because these parameters are important for fitness (Roff 1992, Stearns 1992). For individuals, age and size at maturation influence the number of reproductive events and age-specific fertility. At the population level, they determine the size and age distributions of reproducing individuals, and influence population reproductive potential because fecundity is usually size dependent (Roff 1992, Stearns 1992), but also often age dependent in fishes (Trippel 1998, 1999). As a consequence, age and size at maturation strongly influence population dynamics and potential yields in stocks that are commercially fished. Reversing an evolutionary trend requires the selective pressure to be reversed for a long period, while a phenotypic trend is reversed rapidly if environmental

1257

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S. BAROT ET AL.

conditions come back to their initial state. Thus, distinguishing phenotypic plasticity and evolutionary changes in age and size at maturation is important because evolutionary changes, when undesirable, are much more difficult to reverse than plastic changes. Taken together, we aim at answering a single question that has both theoretical and practical implications: Can age and size at maturation of a fish population evolve significantly over a period of few decades? This question is interesting per se to improve our understanding on life-history evolution. It is also important to answer this question to manage fish stocks and particularly to assess the sustainability of current management strategies. In fisheries science, maturation is usually described by two indices: the age at which 50% of individuals are mature (A50), and the length at which 50% of individuals are mature (L50) (Jørgensen 1990, Chen and Paloheimo 1994, Morgan and Colbourne 1999, O’Brien 1999). In many fish stocks these indices suggest that maturation schedules have changed during the last 30 years: fish reproduce younger and younger, and at smaller and smaller sizes (Jørgensen 1990, Rijnsdorp 1993a, b, Morgan et al. 1999, O’Brien 1999). These shifts in maturation could be due to purely phenotypic changes resulting from long-term trends in temperature, population density, or any other relevant aspect of the ambient environment. Population density, which influences many relevant parameters such as food availability, is actually a good candidate because it has often decreased due to high fishing pressures. This is likely to partially relax density-dependent effects that decrease growth rates and delay maturation. The second explanation for the trend in A50 and L50 is that high fishing rates could also cause genetic decreases in age and size at maturation, because fishing always alters the pattern of size- and age-dependent mortality (Rijnsdorp 1993a, Law 2000, Stokes and Law 2000, Ratner and Lande 2001). These two explanations are not mutually exclusive. The A50 and L50 indices are usually estimated using a logistic regression to predict the probability of being mature as a function of age or size. The curves describing this probability as a function of age or size are called ‘‘maturity ogives.’’ We will therefore refer to the approach using these indices to characterize maturation changes as the ‘‘ogive approach.’’ A50 and L50 describe the maturation process only indirectly. First, theoretical models show that maturation should depend both on age and size (Roff 1992, Stearns 1992). Empirical data support these findings (Stearns 1992, Rijnsdorp 1993b, Heino et al. 2002b). Consequently, it would be useful to combine the information given by A50 and L50 in a single object. Second, these indices describe the probability of being mature, which depends not only on maturation processes, but also on survival and growth before and after maturation. For example, a decrease in the survival rate of mature in-

Ecological Applications Vol. 14, No. 4

dividuals would decrease the probability of being mature at age or size, even if the maturation process does not change (Heino et al. 2002b). Characterizing the maturation process with the probability of maturing addresses the problems highlighted above. When calculated as a function of both age and size, the probability is conditioned on age and size and, therefore, allows the characterization of the maturation process independently from the processes of growth and survival. This probability corresponds to the probabilistic extension (Heino et al. 2002b) of the classical reaction norm for age and size at maturation (Stearns 1992). We will refer to this approach, based on maturation probabilities, as the ‘‘reaction norm approach.’’ A complete reaction norm for age and size at maturation—for short, maturation reaction norm—is constituted by the set of curves describing the probability of maturing as a function of age and size; to illustrate maturation reaction norms, it is often convenient to display only the size at which the probability of maturing is 50% against age, the so-called ‘‘reaction-norm midpoints.’’ Unlike traditional reaction norms, which describe the changes in a phenotypic trait as a function of environmental variables, maturation reaction norms do not explicitly involve any environmental variable (Stearns and Koella 1986, Stearns 1989). This reactionnorm interpretation assumes that environmental variability influencing maturation always results in some growth variations, and conversely, that these variations are mostly due to environmental variability. Under these assumptions, each point of the size–age space corresponds to a point of a growth trajectory characterized by a mean growth rate, which is determined by the past environmental conditions. This justifies the name of reaction norm. It is further assumed that individuals mature in a probabilistic way when their growth trajectories pass through the maturation reaction norm (Heino et al. 2002b). As for reaction norms in general, we can assume that two populations are genetically different if they have different maturation reaction norms. Estimating reaction norms for age and size at maturation is thus useful for disentangling the direct reversible effect of environmental variations (phenotypic plasticity) and possible genetic changes. We have, in another paper (Barot et al. 2004), developed a novel method to estimate reaction norms for age and size at maturation when data on both mature and immature individuals are collected annually. The method has been validated and shown to be robust against violations to underlying simplifying assumptions by applying it to artificial data sets. Unfortunately, the method requires very large samples for the estimations to be robust, thus greatly restricting its applicability. Our goal in this paper is twofold. First, we describe an improvement in the estimation method of Barot et al. (2004) that allows for the use of smaller sample sizes, and thereby opens the way for many concrete

TREND IN MATURATION REACTION NORM OF COD

August 2004

1259

FIG. 1. Geographic ranges of the two Northeast Atlantic cod stocks: Georges Bank and Gulf of Maine. The vertical and horizontal scales indicate latitude (8N) and longitude (8W).

applications. This is made possible by combining data across several cohorts and by assuming some similarity in the shape of the reaction norm across the cohorts. Second, we demonstrate the utility of our improved estimation method by applying it to two cod (Gadus morhua) stocks in the Northwest Atlantic, from the Gulf of Maine and from Georges Bank. Estimation of reaction norms for age and size at maturation allows us to get better understanding of the nature of maturation changes that have been documented in these cod stocks (O’Brien 1999). We use artificial data both to test the robustness of the method and to facilitate the interpretation of the results. Last, we discuss the biological interpretation and the fishery implications of these results. MATERIAL

AND

METHODS

Biological and environmental data The method used here to estimate maturation reaction norms requires that a representative sample of mature and immature individuals is collected annually, and that their age, size, and maturity status are determined (Barot et al. 2004). We examine data on two cod stocks, Georges Bank and Gulf of Maine (hereafter GB and GM), of the Northwest Atlantic (Fig. 1). The exploitation rate on both stocks has increased over the

last four decades, first due to distant-water fleets (1960–1970), and subsequently due to U.S. fisheries (Serchuk et al. 1994). The data set is obtained from bottom-trawl surveys conducted each spring since 1968 by the Northeast Fisheries Science Center (Azarovitz 1981, O’Brien and Munroe 2000). About 13 000 fish have been collected, corresponding to an average of 299 and 140 fish sampled each year on Georges Bank and in the Gulf of Maine, respectively. In the age range of 1–5 years, annual sample sizes at age are about 60 and 30 individuals, respectively, from Georges Bank and the Gulf of Maine. Sampling is random but stratified by length so that comparable numbers of fish are sampled in each 1-cm length class; this ensures that a wide length range can be covered without sampling very large numbers of fish. The most important requirement of the estimation method is that proportions of mature fish within each age and length class should be unbiased. The estimation is therefore insensitive to variations in sampling intensity or size selectivity of sampling gear that only affect numbers of observations in each age and length class but leave maturity proportions unchanged. Gear selectivity on maturity within a length class would potentially introduce a serious bias, but such an effect is not known for the cod stocks studied here. We therefore

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1260

conclude that the sampling has been adequate for the purposes of this paper. We examine two environmental variables that could influence maturation either directly or indirectly. The first variable, the spring bottom-temperature anomaly, describes variations in the water temperature, which is an important factor of the physical environment of cod. This anomaly is computed as the difference between the observed temperature and a long-term average (Holzwarth and Mountain 1990) and is estimated from temperature data measured during the spring bottomtrawl survey (O’Brien 1999). The second variable, the spring stratified mean mass per tow, is an index of the stock biomass. It allows assessing density-dependent effects on maturation, which could, for example, be due to a decline in food availability when the stock is abundant (O’Brien 1999, O’Brien and Munroe 2000).

The probability of maturing at age a and size s, m(a, s), can be calculated from estimations of the probabilities of being mature at age and size, o(a, s), and from estimations of the mean annual growth at age, Dsize (Barot et al. 2004):

o (a, s) 2 o (a 2 1, s 2 Ds) . 1 2 o (a 2 1, s 2 Ds)

at an age where few individuals mature (either because most of them are already mature, or conversely, because they tend to mature later) is to be estimated, even larger samples are required. To improve the performance of estimation when samples are small, we utilize information simultaneously on all available cohorts by describing the maturity ogive with a single logistic model.

Estimation of age and size-based maturity ogive The probability of being mature at age a, and size s, for an individual of cohort c can be estimated using the following logistic regression model (Collett 1991): logit[o (a, s, c)] 5 a 0 1 a1,i ci 1 a 2,j a j 1 a 3,i,j (ci 3 a j ) 1 a 4 s 1 a 5,i (ci 3 s) 1 a 5,j (a j 3 s) 1 a 6,i,j (ci 3 a j 3 s)

General description of the estimation method

m (a, s) 5

Ecological Applications Vol. 14, No. 4

(1)

This equation is strictly valid only under the assumption that immature and mature individuals have, within an age class, the same survival and growth rates. However, we have shown that the estimation is robust to violations of these assumptions (Barot et al. 2004). The full estimation method involves four steps: (1) o(a, s) is estimated through a logistic regression. (2) Ds is estimated as the difference between the mean size at age for two consecutive ages. (3) m(a, s) is computed using Eq. 1. (4) An optional step is to summarize the array of probabilities m(a, s) by a few parameters, e.g., the reaction-norm midpoints (the sizes at which the probability of maturing is 50%); this last step is particularly useful for getting parameters that can be easily used to compare the reaction norms of different stocks or different cohorts. The first possibility is to fit a logistic regression model, and to describe the reaction norm by the model-predicted reaction-norm midpoints. The second possibility is to estimate the reaction-norm midpoints by interpolation between the sizes that lead to the probabilities of maturing immediately superior and inferior to 50%. Our preliminary analyses showed that the interpolation method is more robust because the logistic curve may not always fit well the estimated probability of maturing. The estimation procedure outlined above has previously been applied independently to individual cohorts (Barot et al. 2004). To be able to robustly estimate reaction-norm midpoints, a minimum of 100 individuals must be sampled for each considered age and cohort (Barot et al. 2004). If the probability of maturing

(2)

where logit(o) 5 ln[o/(1 2 o)] is the logit link function. In this model cohort and age are considered as factors (discrete variables) and size as a variate (continuous variable). This statistical model is a full model: all possible interactions among the three independent variables, age, size, and cohort, are considered. This full model corresponds to the unconstrained estimation of maturity ogives for each cohort and age (a0, a1,i, a2,j . . . are the parameters to be estimated; i and j are, respectively, the indices for the cohort and the age). Estimation of a full model should lead to the leastbiased results, but it is not robust when sample sizes are low (Barot et al. 2004): when too many parameters are estimated relative to the sample size, standard errors of the estimated parameters increase and parameter estimates may become unstable. To reduce the required sample size, one must make assumptions on the common shape of the reaction norms of the different cohorts and on the effect of size across ages and cohorts. Technically, there are two solutions: reducing the number of estimated parameters (i.e., assuming that some of the constants of Eq. 2 are equal to zero), or considering age or cohort as variates.

Estimation of annual growth Estimates of growth rates are obtained by computing the mean size at age for each cohort, and then subtracting the mean sizes of consecutive years. These values can be ‘‘smoothed,’’ for example, using a linear model omitting the interaction between age and cohort. Our preliminary analyses showed that this was not necessary, and, moreover, that reaction-norm estimations are not sensitive to this choice.

Calculation of confidence intervals and randomization tests The estimation method is based on several successive statistical analyses involving an intermediate calculation step (Eq. 1) that combines the results of the

August 2004

TREND IN MATURATION REACTION NORM OF COD

previous statistical steps. Hence direct derivation of confidence intervals or statistical tests is not possible. To surmount this problem we use bootstrap and randomization approaches (Manly 1991). Confidence intervals are computed by bootstrapping. In a given cohort, when na individuals have been sampled at age a, na individuals are chosen at random with replacement. This resampling is repeated for each cohort. The resulting resampled data set is used to derive the reaction norms of the different cohorts and their midpoints (Barot et al. 2004). The process is repeated to obtain 1000 replicates and the resulting distribution of the estimated midpoints is used to derive 95% confidence intervals (Manly 1991). We use randomization to test statistical hypotheses on reaction norms. For example, to test whether males and females have different reaction norms for age and size at maturation, observed sex values were permutated randomly among individuals for each cohort and each age. Repeating this step for all ages and cohorts leads to a new data set for which any difference between the maturation behavior of females and males would only arise by chance. Such a data set is used to compute the probability of maturing independently for males and females. The last step (see above, step 4 in the General description of the estimation method ) is to model the probabilities of maturing, independently for each age, through a logistic regression model incorporating a sex effect and a cohort effect, both variables being considered as factors (discrete variables, k is the index for the sex), and size being always considered as a variate: logit[m(s)] 5 a0 1 a1,i ci 1 a2,ksexk 1 a3s. This randomization procedure is repeated 1000 times and statistic values, here the likelihood ratio x2 testing the sex effect, are collected. The same calculations are applied to the original data, without randomization. A given effect is then considered to be significant for a given age if less than 5% of randomizations leads to higher values of the test statistics than the one computed for the original data. The same randomization procedure was used to test for a stock effect and a cohort effect using the following models as a last step: logit[m (s)] 5 a 0 1 a1,i ci 1 a 2,l stockl 1 a 3 s

and

logit[m (s)] 5 a 0 1 a1 s 1 a 2 c. In the first model both cohort and stock are considered as factors (discrete variables, l is the index for the stock). In the second model, cohort is used as a variate to test for the existence of a linear temporal trend, not merely for the existence of significant differences between cohorts. Finally, to test for the shape of the reaction norm (age effect), a randomization test based on a logistic model, taking into account age as a factor and cohort as a variate was used:

1261

logit[m (s)] 5 a 0 1 a1,j a j 1 a 2 s 1 a 3,j (a j 3 c) 1 a 4 c 3 s.

RESULTS

Growth Growth varies from year to year but there is no longterm temporal trend (Fig. 2). This was checked for all combinations of sex and stock using a linear model including the effect of cohort (considered as a variate; F test, P . 0.05) and the effect of age. ANOVA models for both Georges Bank (GB) and Gulf of Maine (GM) stocks including the effects of age and sex did not reveal any significant difference between the size increment of males and females (F test, P . 0.05). Similarly, ANOVA models, for males and females, including the effects of stock and age, were used to test for any difference between stocks. For both sexes, yearly size increments are larger in GB than in GM (F test, P , 0.05).

Maturity ogives Before estimating the reaction norms, a statistical model has to be chosen for the maturity ogive. Preliminary results and the study of the robustness of the estimation method (see Robustness of the Results, below) showed that for the GB and GM data sets the sample size at age is too low to apply the full statistical model (Eq. 2). Consequently the full statistical model has to be simplified. Which features of this full model must be conserved? It is a priori important to take into account the interaction between age and cohort to be able to measure the likely effects of cohort and age on the probability of being mature, but also the yearly effect of environmental variations. Preliminary analyses also showed that including cohort as a factor is necessary to be able to detect changes in the shape of the reaction norm for age and size at maturation. On the basis of these considerations, we chose to use age as a variate (continuous variable) and to include only the interaction between age and cohort: logit[o (a, s, c)] 5 a 0 1 a1,i ci 1 a 2,i (ci 3 a) 1 a 3 s. The consequences of this simplified model on estimations of probabilities of maturing are not straightforward. However, it is clear that it is not possible to detect changes in the interquartile range (defined as the width of the size interval between which the probability of maturing increases from 25 to 75%) with age or cohort, because interactions between size and age and between size and cohort were not included. However, interquartile ranges are not expected to be very variable as indicated by an earlier analysis using a full model for the ogive (Barot et al. 2004).

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FIG. 2. Annual growth increments for cod stocks on Georges Bank (GB) and in the Gulf of Maine (GM) estimated for each age and cohort. Missing points correspond to very low growth rates that were estimated to be negative. For clarity, curves for ages 2 and 4 are not displayed, but they present the same kind of oscillations as ages 1, 3, and 5.

Maturation reaction norms As an example, Fig. 3 displays the reaction norm for age and size at maturation assessed for the 1980 cohort of female GB cod. The interquartile range is always between 10 and 20 cm. Confidence intervals for the

FIG. 3. Single reaction norms (heavy line) estimated for the females of the Georges Bank 1980 cohort and displayed with the interquartile range (thin lines) and bootstrapped confidence intervals for the midpoints (see Material and Methods: Calculation of confidence intervals . . . ). The mean size at age is also displayed (dotted line).

midpoints are narrower for ages at which most individuals mature, i.e., close to the intersection between the reaction norm and the mean growth curve. This simply results from the fact that more maturation data are available for these ages. Fig. 4 displays the reaction norms estimated separately, for males and females and for the two stocks, and averaged over five-year periods. There is a temporal trend towards maturation at smaller size. This pattern is stronger for GB than for GM cod. The existence of this trend is confirmed by the results of randomization (Table 1). The trends are also visible in the midpoints for all cohorts without pooling (Fig. 5), despite the large short-term variations. Reaction norms are horizontal in shape, or tend to be bent downwards for older ages. This pattern is significant for males and females of GB cod: old individuals have higher probabilities of maturing than young ones of the same size (randomization tests for an age effect, P , 0.05, in these two cases predicted midpoints decrease from age 1 to 5 years). There is a trend, more evident for GB cod, towards an increase of the reaction norm slope (Figs. 4 and 5): the influence of age on probability of maturing has been increasing. Significant differences between sexes and stocks are revealed by randomization tests (Table 1). First, the

TREND IN MATURATION REACTION NORM OF COD

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1263

FIG. 4. Reaction norms for size and age at maturation averaged over five-year cohort periods. Reaction norms have been estimated separately for males and females and the two stocks, Georges Bank (GB) and Gulf of Maine (GM).

TABLE 1. trend).

Results of randomization tests for the effects of stock, sex, and cohort (temporal

Effect, by stock and/or sex

Cohort Age 1

Sex GB GM

NS NS

Stock Males Females

NS NS

Temporal trend (cohort) GB males NS GB females NS 1* GM males NS GM females

Age 2 M , F*

Age 3

Age 4

Age 5

NS

NS NS

NS

M , F**

NS NS

GB . GM** GB . GM**

NS NS

GM . GB**

GM . GB**

1** 1** 1** 1**

1** 1** 1** 1**

1** 1** 1* 1*

1* 1** 1* 1*

NS

NS

Notes: In the randomization approach, to test for the effect of the variable X, values of this variable are shuffled randomly among individuals that retain for the other variables their own values (see Material and Methods: Calculation of confidence intervals . . . for details). To test for an effect of cohort on maturation, cohort is used as the variate (continuous variable) so that we test for a linear temporal trend in maturation. Randomization tests are applied separately for each age. Key to abbreviations: GB 5 Georges Bank, GM 5 Gulf of Maine; F 5 female, M 5 male; 1 denotes that a variate has a positive effect on the probability of maturing, M , F denotes that males have a lower probability of maturing at age and size than females. * P , 0.05; ** P , 0.01; NS 5 nonsignificant at P $ 0.05.

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1264

FIG. 5. Temporal trend in the reaction norm for size and age at maturation midpoints. Each curve corresponds to a different age. Reaction norms have been estimated separately for males and females and the two stocks, Georges Bank (GB) and Gulf of Maine (GM). Curves are not continuous because it was not possible to estimate some of the midpoints due to the sample size.

probability of maturing at age and size tends to be higher for females than for males (only two significant tests out of ten, Table 1). This means, given that the reaction norms are nearly horizontal or are slightly negatively inclined, that females tend to mature at smaller sizes and at slightly younger ages than males. Second, for age 2 the probabilities of maturing at age and size tend for both sexes to be higher for GB than for GM (Table 1), while it is the reverse for ages 4 and 5 (test significant only for females).

Environmental variations There is a long-term trend in the biomass of the two stocks (Fig. 6, linear regression: GB, P , 0.001, slope 5 20.39 kg/tow/yr; GM, P , 0.001, slope 5 20.21 kg/tow/yr). The temperature anomaly is oscillating without a long-term trend (linear regression: P . 0.05 for both stocks). ROBUSTNESS

OF THE

RESULTS

The estimation method has earlier been shown to be robust against violations of the simplifying assumption made to calculate the probability of maturing, that is, that growth and survival rates are similar for juvenile and mature individuals at a given size (Barot et al.

2004). Here we have made another simplifying assumption: we have estimated the reaction norms of all available cohorts at the same time, using a single, simplified model for the maturity ogive. This permits estimation of reaction norms with smaller samples. However, model simplifications might result in biases. Here we perform robustness analyses to study how simplifications of the maturity ogive manifest themselves in the estimated maturation reaction norms. We also focus on the consequences that annual variations in environment conditions and errors in determining the maturity status may have on the estimations. To do so we build artificial data sets (Heino et al. 2002a, Barot et al. 2004) encompassing information on more than one cohort using a priori theoretical probabilistic reaction norms. These data sets are used to estimate the reaction norm using the described method and estimated and theoretical reaction norms are then compared.

Implementation To create artificial data sets, we used the procedure described in detail by Barot et al. (2004). Data were generated allowing individuals to mature according to a given probabilistic reaction norm for age and size at maturation, to survive with a probability that may differ

August 2004

TREND IN MATURATION REACTION NORM OF COD

FIG. 6. Temporal variation in two environmental indices: the mean mass of the catch per tow (dashed line; right-hand axes) and the spring bottom-water temperature anomaly (solid line; left-hand axes). The first variable describes stock biomass variations, while the second describes variations in the climate.

between juveniles and adults, and to grow deterministically. For each cohort the reaction norm is defined by the intercept of the reaction norm at the origin, its slope, and interquartile range (interquartile range of 10-cm width was always chosen, which means that an individual must grow 10 cm to increase its probability of maturing from 0.25 to 0.75). The final output is composed, for each cohort and each age, of N randomly sampled individuals, of which some are mature and some immature. Size, age, and maturity status of each individual is known. Ten replicate data sets were created for each robustness test. The artificial data created with the procedure described above are too simplistic in one important way: the short-term environmental variability that might cause annual, cross-cohort anomalies in the tendency to mature is ignored. To implement such variability, the value of a random normal variable is added each year to the reaction-norm midpoints of all cohorts. This random variable has a 0 mean, and its standard deviation (YSD) denotes the strength of the dependence of maturation on short-term environmental variability. It can be predicted that the higher YSD , the higher the bias in the estimated reaction norms. Testing for the strength of this effect is important because the estimation method assumes that the probability of maturing depends

1265

only on age and cohort, discarding across-cohort yearly effects. Finally, we checked for the robustness of the estimation method to the problem of misclassifications in maturity status. Because it can be difficult to distinguish an immature individual from a mature one for which gonads are in a resting stage, some mature individuals are probably misclassified as immature, and vice versa (O’Brien and Munroe 2000). The misclassification is likely to be ‘‘conservative’’: small resting fish are likely to be classified as immature, while large immature fish tend to be interpreted as resting mature fish. This probably does not significantly affect the size at which 50% of individuals are mature, but leads to an ogive with a steeper slope around that size. This was implemented using the same general procedure as for the other robustness tests and multiplying the logit of the originally estimated ogive by a factor higher than 1. Due to the simplified statistical model used here for the ogives, the estimation method is not likely to estimate precisely the shape and the position of the reaction norms of individual cohorts. Yet, the method should estimate correctly temporal trends in the reaction-norm midpoints, and simple changes in the reaction-norm shape, i.e., temporal trends in the reactionnorm slope. Consequently two features were used to compare theoretical reaction norms to the estimated reaction norms: the temporal trend in the reaction-norm midpoints, computed for each age by a linear regression, and the slope of the reaction norm, estimated by another linear regression. For each variable the mean and the absolute mean error were computed when possible (see below) using 10 data sets. We chose to use artificial data sets that are similar in size to the available data sets for GM cod stock: 30 cohorts, and 30 individuals sampled at age in each cohort. The following YSD values were used: 2, 4, 6, 8, and 10. Two different types of artificial data sets were created, the reaction norms being always linear. First, all reaction norms are horizontal and shift vertically for the successive cohorts (for the first cohort the midpoint values are 55 cm for all ages, while for the 30th cohort the midpoint values are all 40 cm). Second, the reaction norm of the first cohort is horizontal, but the reaction norm slope decreases gradually until it reaches a slope of 23 cm/yr in the last cohort (for the first cohort the midpoint values are 55 cm for all ages, while for the 30th cohort the midpoint at age 1 is still 55 cm, while the midpoint at age 5 is at 40 cm).

Results of the robustness tests The first case is a vertical temporal shift of the reaction norm. This trend is recovered by the estimation method (Table 2). Even when the year effect (YSD ) increases, the mean estimated temporal trend is not biased systematically although the mean error increases. Only at age 1 yr, at which only few individuals mature, increasing the year effect introduces a small bias. Mean

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TABLE 2. Robustness assessment in the case of a vertical temporal shift of horizontal reaction norms (see Robustness of the Results: Implementation for details). Temporal trend Age 2

Age 1

YSD

Mean

Error

Mean

Actual reaction norm 20.50

20.50

Estimated reaction 2 20.51 20.42 4 20.39 6 20.45 8 20.28 10

20.55 20.48 20.48 20.66 20.39

norm 0.13 0.11 0.15 0.29 0.35

Error

Age 3 Mean 20.50

0.07 0.10 0.14 0.27 0.29

20.53 20.53 20.53 20.62 20.42

Age 4

Error

Mean

Error

20.50

0.08 0.06 0.12 0.20 0.19

20.60 20.52 20.46 20.60 20.36

Age 5 Mean

Error

20.50

0.14 0.06 0.09 0.18 0.23

20.61 20.53 20.43 20.56 20.50

Slope Mean

Error

0.00 0.20 0.11 0.19 0.18 0.35

20.25 20.30 20.32 20.77 0.25

0.85 0.83 1.38 1.60 1.39

Notes: Five cases, corresponding to an increase in the year effect (YSD) on maturation, are studied. For each age the mean temporal trend (slope of the relation between midpoints and the cohort number averaged across 10 replicate data sets) is displayed as well as the mean absolute error in this trend. The mean (across all cohorts and replicate data sets) reactionnorm slope (slope of the relation between midpoints and age) and the corresponding mean absolute errors are also displayed.

errors in the estimated midpoints are homogeneous across the five ages. Estimations of the slope of the reaction norm (relationship between midpoint and age) are slightly biased towards negative values (Fig. 7) for all but for the higher intensity of the year effect (YSD 5 10) for which the bias is positive. Errors in slope increase with this year effect. In the second case, we assume the reaction norms of the successive cohorts to be more and more tilted clockwise. The temporal trend of the reaction-norm midpoints is correctly detected (Table 3) when the year effect is not too high (YSD , 6). When the year effect increases, the temporal trend in the reaction-norm midpoints at age is qualitatively well estimated (a decrease in the reaction midpoints is detected in all cases but one; see also Fig. 7) but errors in the reaction-norm slope (relation between midpoints and age) increase: the shape of the reaction norm is less and less well estimated. Estimations of both the temporal trend in the reaction-norm midpoints and the slope of the reaction norm were found to be very robust to errors in the determination of the maturity status (Table 4). In fact, the mean estimation errors even decrease slightly when the ogive bias and the percentage of misclassification increase. Taken together, the estimation method is robust to the violation of the assumption that there is no year effect across cohorts. The method is also robust to the misclassification of individuals into the mature and immature groups, which is the main problem likely to decrease the quality of data. In particular, our robustness tests show that the sample sizes and number of cohorts available for GB and GM cod stocks are high enough for our results to be reliable, even if the year effect on maturation is strong. DISCUSSION Our first main result is methodological: we can conclude that, with data on both immature and mature

individuals, presence of long-term trends in maturation reaction norms can be assessed even when annual samples are relatively small. Consequently, the methodology is now in place for utilizing the maturation reaction-norm approach for many fishery data sets. This allows analyzing the long-term trend in a life-history trait, which has seldom been achieved before. The second main result is that our analyses reveal a shift of the maturation reaction norm towards lower ages and sizes at maturation in the case of Gulf of Maine (GM) and Georges Bank (GB) cod stocks. We discuss below the interpretation of such a trend, and emphasize that maturation reaction norms can help to better understand changes in maturation that were previously suggested by the maturity-ogive approach.

Maturity ogives vs. maturation reaction norms It must first be emphasized that the reaction norm and the maturity-ogive approaches bring forward qualitatively different information. A maturation reaction norm describes the tendency to mature and is thereby only focused on the maturation process itself. A maturity ogive describes the maturity status of a stock but a maturity ogive is influenced not by one but by three processes, maturation, growth, and survival. Consequently, it is easier to interpret variations in maturation reaction norms than in maturity ogives. Variations in maturation of GB and GM cod have earlier been studied using estimations of the probability of being mature, i.e., the maturity ogives (O’Brien 1999). We have examined the same issue using the reaction-norm approach, elaborating the earlier findings in some respects. First, our results reveal that the long-term trend towards lower ages and sizes of reproducing individuals also reflects a change in the maturation process per se. Second, they show that the tendency for GB cod to mature earlier than GM cod is largely caused by differences in the environment, but that there are also some differences in the maturation process. Third, in line with the earlier observation of

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1267

FIG. 7. Graphic example of robustness tests. (Top panels) For the first test (no age effect), theoretical reaction norms are horizontal and shift vertically. (Bottom panels) For the second test (age effect), reaction norms of the successive cohort are more and more tilted clockwise. Five cases, corresponding to an increase in the year effect (YSD ) on the reaction-norm midpoints have been considered, and two cases are displayed here. Because the reaction norms of 30 cohorts cannot be displayed on the same figure, the reaction norms of six evenly spaced cohorts are displayed. Thin dotted lines are theoretical reaction norms.

slightly higher proportion of mature individuals at age for female than for male cod, our results indicate a somewhat higher tendency for females to mature at a given age and size than males.

Interpretation of maturation reaction norms How should the maturation difference between males and females be interpreted? Because males and females

TABLE 3. Robustness assessment in the case of reaction norms of successive cohorts that are more and more tilted clockwise (see Robustness of the Results: Implementation for details). Temporal trend Age 1

YSD

Mean

Error

Age 2 Mean

Actual reaction norm 20.10

20.20

Estimated 2 4 6 8 10

20.14 20.17 20.15 20.19 20.18

reaction norm 20.05 0.15 20.02 0.20 20.07 0.21 20.12 0.18 0.01 0.23

Age 3

Error

Mean

Age 4

Error

20.30

0.12 0.12 0.11 0.19 0.25

20.33 20.31 20.36 20.44 20.27

Mean

Age 5

Error

20.40

0.11 0.10 0.13 0.19 0.24

20.36 20.38 20.34 20.61 20.43

Mean

Error

Slope error

0.21 0.28 0.32 0.35 0.31

1.17 1.52 1.34 1.73 2.13

20.50

0.11 0.13 0.20 0.33 0.30

20.67 20.52 20.67 20.47 20.55

Notes: Five cases, corresponding to an increase in the year effect (YSD) on maturation, are studied. The same statistics as in Table 2 are given, but here no mean value is displayed for the slope of the reaction norm (slope of the relation between midpoints and age) because there is a different slope for each cohort.

TABLE 4.

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Robustness of the estimation method to the misclassification of individuals into the immature and mature groups. Temporal trend Age 1

F

Mean

Error

Age 2 Mean

Actual reaction norm 20.50

20.50

Estimated reaction 1 20.41 20.42 1.25 20.42 1.5 20.42 1.75

20.47 20.51 20.49 20.49

norm 0.08 0.11 0.11 0.11

Error

Age 3 Mean 20.50

0.12 0.10 0.09 0.09

20.53 20.51 20.50 20.51

Age 4

Error

Mean

Error

20.50

0.07 0.06 0.05 0.04

20.51 20.53 20.52 20.53

Age 5 Mean

Error

20.50

0.08 0.10 0.06 0.06

20.53 20.56 20.53 20.53

Slope Mean

Error

0.00 0.15 0.20 0.10 0.10

20.58 20.45 20.50 20.52

1.18 0.83 0.84 0.84

Notes: As for Table 2, reaction norms are horizontal and shift vertically. The results are presented for a given intensity of the yearly effect on maturation (YSD 5 4; see Table 2). Four cases, corresponding to an increasing bias in the maturity ogive estimation, are studied. This bias is implemented by multiplying the ogive logit by an increasing factor F, which increases the ogive steepness: multiplying the logit by a factor equal to 1.25, 1.5, or 1.75 decreases a probability of being mature of 25% to 20%, 16%, and 13%, respectively. In each case, 10 replicate data sets have been constructed. The same statistics as in Table 2 are displayed.

of a given stock experience the same environment, the differences in probability of maturing must be due to intrinsic, genetic differences between males and females. Sex-specific maturation schedules could have evolved due to a difference in the reproductive energy expenditure of males and females, or in the dependence of fecundity and survival on size (Roff 1992, Stearns 1992). Our results might look surprising because it is acknowledged that males have often evolved smaller sizes and ages at maturation than females, presumably because female reproduction requires more energy than male reproduction (Stearns 1992). Nevertheless, the observed difference between sexes is very small and only significant in two cases (Figs. 4 and 5). It would be informative to apply the reaction-norm approach to other cod stocks to check if the differences in the maturity ogives between sexes (Beacham 1983, Trippel et al. 1997, Ajiad et al. 1999) correspond to maturation differences, and not to survival or growth differences. Interpreting the temporal trend in maturation reaction norms and the differences between the two stocks is more complicated than interpreting the sex difference in maturation because environmental conditions vary in both time (Fig. 6) and space (O’Brien 1999): males and females of a given cohort experience the same environment, while different cohorts and different stocks experience potentially very different biotic and abiotic conditions. How should the temporal trend in maturation reaction norms be interpreted? Two nonexclusive hypotheses can explain this trend. A first hypothesis is that a selective pressure has caused evolution towards low age and small size at maturation. A second hypothesis is that the temporal trend in maturation is due to phenotypic plasticity. The maturation trend would then be explained by a parallel long-term trend in the environment. Stock biomass and water temperature are a priori candidate environmental variables.

Water temperature as an environmental variable explaining the maturation trend can be ruled out because it does not show any long-term trend (Fig. 6). On the contrary, stock biomass displays a decreasing trend (Fig. 6). Moreover, stock biomass is a relevant variable because it may influence cod life history through density-dependent processes. For example, food availability may increase when biomass is low. However, the trend in the stock biomass is unlikely to be the cause here of the trend in maturation. Growth is sensitive to the same environmental variables that influence maturation (Wootton 1998). Consequently, if the temporal trend in maturation was due to phenotypic plasticity, we should also observe a temporal trend in the growth rate, but no such trend could be demonstrated here. Nor are we aware of any evidence pointing to the existence of any other environmental variable presenting a long-term trend. For these reasons, the long-term trend in maturation reaction norms and the corresponding decline in age and size at maturation probably has a significant genetic component. How should the maturation differences between the two stocks be interpreted? The ogive approach shows clearly that cod mature earlier and at smaller sizes in GB than in GM (O’Brien 1999). However, the reactionnorm approach indicates a significant difference only in four tests out of ten (Table 1). This means that the difference in maturation propensity between the two stocks is actually less important than indicated earlier, and that this difference might actually be the reverse for older ages. Thus, earlier maturation in GB than in GM cod must be caused largely by differences in the environment. GM and GB cod stocks experience different environmental conditions despite the geographic proximity (O’Brien 1999): GB constitutes a highly productive shoal averaging 50 m in depth, while GM is a deeper area with an average depth of 150 m. Moreover, the autumn water temperature is higher for GB than

August 2004

TREND IN MATURATION REACTION NORM OF COD

for GM. These differences correspond to relevant aspects of the physical environment of a cod because they result in higher growth rates in GB than in GM (Fig. 2). It is thus possible that these environmental differences lead to plastic changes in age and size at maturation. Yet, common-environment experiments suggest the existence of genetically determined differences in some growth-linked parameters between GB and GM cod stocks (Purchase and Brown 2001). Moreover, molecular studies have proved that geographically very close cod stocks can be genetically different (Ruzzante et al. 1995). The detected differences in the reaction norms, albeit small, are in accordance with these results as they indicate the presence of a small genetic difference between the stocks. The life-history trait we are studying, the maturation reaction norm, is not selectively neutral. Thus, although the two stocks are probably not genetically isolated because of movements of adult cod (Hunt et al. 1998), selection on maturation reaction norms in the two stocks could easily maintain some genetic differences between them. We must add that the present study is one of the first ones utilizing new ideas on how maturation reaction norms should be estimated (Heino et al. 2002b), and applying these ideas to commercially fished stocks (Grift et al. 2003). The weaknesses of this approach are not yet properly understood. It is clear that not all environmental effects can be captured when expressing maturation tendency as a function of age and length (other explanatory variables, if measured, could easily be included). Nevertheless, the method removes the known effects of variations in growth and mortality from the description of maturation process. Even though residual environmental effects remain, trends in maturation reaction norms provide much stronger support for genetic changes in maturation than trends in maturity ogives that are strongly influenced by growth and mortality variations. In this sense our method makes better use of the data. We consider that our approach is an important step forward in understanding maturation dynamics and detecting evolutionary changes in commercially fished stocks. We would like to encourage experiments with and applications to new populations (also other than fish) in order to gain further confidence that a trend in maturation reaction norms points at a genetic trend.

Can fishing pressure lead to rapid evolution? Our analyses support the hypothesis that age and size at maturation in GB and GM cod stocks have changed genetically in response to fishing. The possibility of fisheries-induced evolution has been widely recognized since Borisov’s (1978) and Ricker’s (1981) pioneering work that evolution of a life-history trait could be due to the selective pressure exerted by fishing (Law and Grey 1989, Ylikarjula et al. 1999, Hutchings 2000b, Law 2000, Stokes and Law 2000, Ratner and Lande 2001). However, these ideas have mostly been devel-

1269

oped using verbal arguments and theoretical models, with no serious attempts of empirical verification. This is the first time that some data lead so close to the demonstration that fishing-induced selection has caused an evolutionary change in a life-history trait in only three decades. More generally, it is one of the few times that the evolution of a life-history parameter at the scale of several decades is shown with field data. Earlier demonstrations of rapid evolution have mostly relied on an experimental approach (Reznick et al. 1990, 1997, Thompson 1998). Because fishing increases mortality and fishing gear is always size selective, it is generally accepted that fishing represents a selective pressure for life histories (Law 2000, Stokes and Law 2000, Conover and Munch 2002, Heino and Godø 2002). It is more difficult to predict the outcome of such a selective pressure. What should the direction of evolution for a given exploitation regime be? How quick could the consecutive evolution be? Both verbal arguments and formal modeling predict that harvesting of both immature and mature fish (which is the case for Georges Bank and Gulf of Maine cod stocks) selects for low ages and small sizes at maturation (Borisov 1978, Law and Grey 1989, Ylikarjula et al. 1999, Law 2000). However, our understanding of the expected rates of changes is poor. The observed changes in the reaction-norm midpoints, about 20 cm for all ages (Figs. 4 and 5), might appear too large to be due to 30 years of selective pressure on a species for which the average age at maturation is ;3 yr. Yet, fishing mortality has been very high for Gulf of Maine and Georges Bank cod stocks (O’Brien 1999, O’Brien and Munroe 2000), resulting in selection differentials that have probably been large. High evolutionary rates do not only require large selection differentials, they also require high heritabilities for the studied life-history traits. Because lifehistory traits are directly linked to fitness, their heritabilities are often assumed to be lower than the heritabilities of morphological traits (Mousseau and Roff 1987). However, relatively high heritabilities (mean of eight fish-breeding experiments: h2 5 0.31) have been found for age at maturation (Law 2000), and such values should not preclude quick response to selection. Tank experiments on size-selective harvesting of daphnids and fish have also demonstrated rapid evolutionary responses (Edley and Law 1988, Conover and Munch 2002). It must nevertheless be noted that assessing the heritability of maturation parameters in the wild is the prerequisite for estimating safely how quickly evolution can proceed under fishing pressure. Modeling will then be the necessary tool to check whether the observed decline in age and size at maturation are compatible with assessed heritabilities and fishing selectivity (Ratner and Lande 2001).

Consequences for the sustainability of fisheries Changes in maturation propensity are fundamental for understanding the long-term dynamics of commer-

1270

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S. BAROT ET AL.

cially fished species. Many fish stocks have collapsed, probably due to the conjunction of multiple factors that generally involve overfishing (Myers and Cadigan 1995, Myers et al. 1996). This has resulted in many attempts to estimate more precisely the parameters determining stock dynamics, including their variability. These collapses have also resulted in more cautionary harvesting regimes that aim at rebuilding the stocks. In this context, the reason why some stocks, in particular the Northwest Atlantic cod stocks, are not rebuilding is unclear (Hutchings 2000a). One explanation involves the maturation of individuals at smaller and smaller sizes, and at younger and younger ages (Hutchings 1999, Trippel 1999, Murawski et al. 2001). Such a trend is likely to reduce indirectly the reproductive potential of stocks, leading to low recruitment rates. This can be due to two mechanisms. First, old individuals spawn for a longer period than young ones, which increases the chances of larval emergence during a peak of zooplankton abundance (Hutchings and Myers 1993). Second, smaller sizes lead to lower fecundity, and younger ages at maturation seem to lead to lower egg quality (Trippel 1998, 1999). This scenario, linking low reproductive potentials and low age and size at maturation, constitutes another reason to assess whether age and size at maturation have changed either through phenotypic plasticity or because of a change in the genetic composition of the stock. The latter option would mean that age and size at maturation are unlikely to notably increase within a short period of time because evolution towards delayed maturation at larger size can only take place very slowly (Law and Grey 1989, Heino 1998, Law 2000). Strong selection for increased age and size at maturation would require the use of new fishing strategies designed to reverse the original selective pressure. These are probably difficult to undertake in practice. Recruitment would thus be unlikely to increase quickly after the fishery closure, and fish stocks have low chances to rebuild. Our results support this pessimistic scenario. A decrease in age and size at maturation has been detected in many fish stocks using the maturity-ogive approach, e.g., American plaice (Morgan and Colbourne 1999), North Sea plaice (Rijnsdorp 1989, 1993a), and cod (Jørgensen 1990, Trippel et al. 1997). Together with our findings, these results suggest that designing sustainable fishing strategies also requires taking into account the evolutionary consequences of fishing pressure that constitute long-term feedback loops. Hence, we advise the use of management strategies that take into account the evolutionary effect of fishing, i.e., Darwinian fishing strategies (Law and Grey 1989, Heino 1998, Conover 2000, Law 2000, Stokes and Law 2000). ACKNOWLEDGMENTS We thank S. A. Murawski and anonymous reviewers for comments on earlier versions of our paper. This research has been supported by the European Research Training Network

ModLife (Modern Life-History Theory and its Application to the Management of Natural Resources), funded through the Human Potential Programme of the European Commission (Contract HPRN-CT-2000-00051). M. Heino’s work has been also funded by the Academy of Finland (grant 45928). LITERATURE CITED Ajiad, A., T. Jakobsen, and O. Nakken. 1999. Sexual differences in maturation of Northeast Arctic Cod. Journal of Northwest Atlantic Fishery Science 25:1–15. Azarovitz, T. R. 1981. A brief historical review of the Woods Hole Laboratory trawl survey time series. Canadian Special Publication in Fisheries and Aquatic Sciences 58:62–67. Barot, S., M. Heino, L. O’Brien, and U. Dieckmann. 2004. Estimation of reaction norm for age and size at maturity with missing first-time spawner data. Evolutionary Ecology Research, in press. Beacham, T. D. 1983. Variability in median size and age at sexual maturity of Atlantic cod, Gadus morhua, on the Scotian shelf in the Northwest Atlantic Ocean. Fishery Bulletin 81:303–321. Borisov, V. M. 1978. The selective effect of fishing on the population structure of species with long life cycle. Journal of Ichthyology 18:896–904. Chen, Y., and J. E. Paloheimo. 1994. Estimating fish length and age at 50% maturity using a logistic-type model. Aquatic Science 56:206–219. Collett, D. 1991. Modelling binary data. Chapman and Hall, London, UK. Conover, D. O. 2000. Darwinian fishery science. Marine Ecology Progress Series 208:299–313. Conover, D. O., and S. B. Munch. 2002. Sustaining fisheries yields over evolutionary time scales. Science 297:94–96. Edley, M. T., and R. Law. 1988. Evolution of life histories and yields in experimental population of Daphnia magna. Biological Journal of the Linnean Society 34:309–326. Grift, R. E., A. D. Rijnsdorp, S. Barot, M. Heino, and U. Dieckmann. 2003. Trends in reaction norms for maturation in North Sea plaice. Marine Ecology Progress Series 257: 247–257. Heino, M. 1998. Management of evolving fish stocks. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 58:1971– 1982. Heino, M., U. Dieckmann, and O. R. Godø. 2002a. Estimation of reaction norms for age and size at maturation with reconstructed immature size distributions: a new technique illustrated by application to Northeast Arctic cod. ICES Journal of Marine Science 59:562–575. Heino, M., U. Dieckmann, and O. R. Godø. 2002b. Measuring probabilistic reaction norms for age and size at maturity. Evolution 56:669–678. Heino, M., and O. R. Godø. 2002. Fisheries-induced selection pressures in the context of sustainable fisheries. Bulletin of Marine Science 70:639–656. Hilborn, R., and C. J. Walters. 1992. Quantitative fisheries stock assessment. Chapman and Hall, New York, New York, USA. Holzwarth, T., and D. Mountain. 1990. Surface and bottom temperature distributions from the Northeast Fisheries Center spring and fall bottom trawl survey program, 1963– 1987. Laboratory Reference Document number 92-08. Northeast Fisheries Science Center, Woods Hole, Massachusetts, USA. Hunt, J. J., W. T. Stobo, and F. Almeida. 1998. Movement of Atlantic cod, Gadus morhua, tagged in the Gulf of Maine area. Fishery Bulletin 97:842–860. Hutchings, J. A. 1999. Influence of growth and survival costs of reproduction on Atlantic cod, Gadus morhua, population growth rate. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 56:1612–1623.

August 2004

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1271

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Annexe 7 Barot, S., M. Heino, M. J. Morgan, and U. Dieckmann. 2005. Maturation of the Newfoundland American plaice (Hippoglosoides platessoides) : a long-term trend in maturation reaction norm with low fishing mortality? ICES journal of Marine Science 62:56-64.

211

ICES Journal of Marine Science, 62: 56e64 (2005) doi:10.1016/j.icesjms.2004.10.004

Maturation of Newfoundland American plaice (Hippoglossoides platessoides): long-term trends in maturation reaction norms despite low fishing mortality? S. Barot, M. Heino, M. J. Morgan, and U. Dieckmann Barot, S., Heino, M., Morgan, M. J., and Dieckmann, U. 2005. Maturation of Newfoundland American plaice (Hippoglossoides platessoides): long-term trends in maturation reaction norms despite low fishing mortality? e ICES Journal of Marine Science, 62: 56e64. To interpret long-term trends in age and size at maturation, new statistical methods have recently been devised for estimating probabilistic maturation reaction norms based on data collected for the management of fisheries. Here we apply these methods to three Newfoundland stocks of American plaice (NAFO Divisions 2J3K, 3LNO, 3Ps) and report a clear long-term shift in the maturation reaction norms of these stocks towards maturation at younger age and smaller size. Theory predicts that such trends could result from fishing acting as a selective force, inducing evolutionary changes in the life histories of exploited populations. Matching long-term trends in maturation reactions norms have already been documented for several stocks that have experienced high fishing pressures (Gulf of Maine and Georges Bank cod, Northeast Arctic cod, North Sea plaice). Our results add a new dimension to these earlier findings: since fishing pressures for two stocks of Newfoundland plaice (2J3K and 3Ps) have been relatively low, our results imply that fishing is likely to result in the evolution of life histories even when fishing mortality is low, or that natural mortality has played an important role in determining selective pressures in these populations. Both options suggest that conditions for rapid life-history evolution in exploited stocks are less restrictive than previously appreciated. Ó 2004 International Council for the Exploration of the Sea. Published by Elsevier Ltd. All rights reserved.

Keywords: American plaice, logistic regression, maturation dynamics, maturity ogive, probability of maturing, reaction norm. S. Barot, M. Heino, and U. Dieckmann: Adaptive Dynamics Network, International Institute for Applied Systems Analysis, A-2361 Laxenburg, Austria. S. Barot: Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux, 32 Avenue H. Varagnat, F-93143 Bondy, France. M. Heino: Institute of Marine Research, PO Box 1870 Nordnes, N-5817 Bergen, Norway. M. J. Morgan: Northwest Atlantic Fisheries Centre, Department of Fisheries and Oceans, PO Box 5667, St. John’s, Newfoundland, Canada A1C 5X1. Correspondence to S. Barot: (current address) Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux, 32 Avenue H. Varagnat, F-93143 Bondy, France. Tel.:+33 01 48 025501; fax: +33 01 41 025970; e-mail: Sebastien. [email protected].

Introduction In several commercially exploited fish stocks, age and size at maturation have systematically decreased during recent decades. Alternative explanations have been put forward. First, these trends could amount to a purely phenotypic response to environmental variability, with such phenotypic plasticity having its own adaptive value (Stearns, 1989). In particular, fishery-induced reductions in stocks biomass may indirectly trigger phenotypically plastic responses. Second, maturation dynamics could have evolved, with fishing mortality being increasingly recognized as a potent evolutionary force (Law and Grey, 1989; Heino, 1998). Distinguishing between these options by disentangling 1054-3139/$30.00

phenotypic plasticity and evolution is a priori difficult in the absence of experimental controls. In all cases where decreases in age and size at maturation have been documented, a long-term decrease in stock biomass parallels the long-term maturation trend. A decrease in stock biomass is likely to weaken density-dependent negative effects, for example, through an increase in per capita food availability. This could then result in a phenotypic increase in growth rate, which could in turn lead to a decreased age at maturation. The estimation of probabilistic maturation reaction norms (Heino et al., 2002b) is a new statistical tool particularly suitable for disentangling phenotypic plasticity and evolutionary change, and is readily applicable to the

Ó 2004 International Council for the Exploration of the Sea. Published by Elsevier Ltd. All rights reserved.

Maturation of Newfoundland American plaice

57

long-term time-series often available for commercially fished stocks. This approach derives from the realization that the probability of being mature as a function of age and/or size (the so-called maturity ogive), and the probability of maturing as a function of age and size (the maturation reaction norm) do not have the same biological meaning. A disadvantage of maturity ogives in this type of analysis is that they are influenced not only by the maturation process itself but also by variations in growth and survival rates. A novel method for estimating maturation reaction norms in the common case where data are available on the size and age structure of immature and mature individuals has recently been designed and tested (Barot et al., 2004a, b). Here we apply this method to three populations of Newfoundland American plaice. These populations have all experienced large declines in abundance, but have been subject to different levels of fishing mortality (Bowering et al., 1996; Morgan et al., 2002a, b). The estimation of maturation reaction norms for these stocks offers a unique scientific opportunity to examine possible evolutionary change in the maturation processes of populations of the same species that have experienced different levels of exploitation.

1996). All three populations have been under moratoria on directed fishing since the mid-1990s. Although bycatch mortality has continued, catch levels on all three stocks were very small from the beginning of the moratoria until the late 1990s (Morgan et al., 2002a, c; Dwyer et al., 2003).

Material and methods

oðage; sizeÞ
oðage
1; size
DsizeÞ : mðage; sizeÞZ 1
oðage
1; size
DsizeÞ

Natural history and fishing history American plaice (Hippoglossoides platessoides) is a longlived flatfish species with individual fish reaching ages in excess of 20 years. It is found throughout the northwest Atlantic (Bowering et al., 1996). There are three populations of American plaice living (i) off the east and south coasts of Newfoundland, Labrador, and Northeast Newfoundland (Northwest Atlantic Fisheries Organization, NAFO, Divisions 2J3K), (ii) on the Grand Bank (NAFO Divisions 3LNO), and (iii) on St Pierre Bank (NAFO Division 3Ps). Although there are seasonal movements of plaice in the study area (Morgan and Brodie, 1991), tagging indicates that the fish do not undertake long-distance movements (Morgan, 1996). In particular, the three populations investigated here are thought to be distinct, with little or no movement between them (Bowering et al., 1996; Bowering et al., 1998). Fisheries on all three populations began in the 1960s, but the relative level of exploitation has varied considerably among the populations. For the 2J3K stock, there has been little directed fishing, and it seems that fishing mortality was too low to have caused the decline in the population (Morgan et al., 2002b). For the 3LNO stock, a substantial fishery has operated throughout recent history. For the 3Ps stock, a directed fishery existed, but at a much lower level than for 3LNO: fishing on the 3Ps stock was probably not at high enough a level to cause the initial decline in the stock, but increased fishing pressure in the early 1990s may have contributed to the further stock decline (Bowering et al.,

Data collection Data on the three stocks, 2J3K, 3LNO, and 3Ps, were collected during annual surveys by research vessels towing a bottom otter trawl. Data are available, respectively, for each stock, for most years during the following periods: 1973e1999, 1969e2000, and 1972e1999. Sampling of fish during these surveys was based on a length-stratified design. For each sampled fish, the maturity status was determined by macroscopic examination of the gonad, age was assessed using otoliths, and length was measured directly.

Estimation of maturation reaction norms Let m be the probability of maturing, o the probability of being mature (i.e. the maturity ogive), and Dsize the agespecific annual growth increment. These quantities are related as follows (Barot et al., 2004a): ð1Þ

We estimated the probabilities of being mature, o, as a function of both age and size using logistic regression models. After preliminary analyses, the following model was used for males, using age and size as variates (i.e., as continuous explanatory variables), cohort as a factor (i.e., as a discrete explanatory variable), and including only the interaction between age and cohort: logit oZc0 Cc1;cohort Cc2;cohort ageCc3 size: For females, no significant direct effect of cohort was found; we therefore used a simplified model: logit oZc0 Cc1;cohort ageCc2 size: For each cohort, age-specific growth increments were estimated as the difference between the mean sizes at age in 2 successive years. Robustness tests showed that by using Equation (1), which is exact only under some simplifying assumptions (Barot et al., 2004a), and by neglecting other interaction terms in the logistic regression models (Barot et al., 2004b), no strong bias is introduced in reaction norm estimates. In particular, the detection of long-term trends in the maturation reaction norms is unimpeded. Maturation reactions norms can effectively be illustrated by contour lines connecting combinations of ages and sizes with equal probabilities of maturing. The most interesting contour line connects the so-called reaction

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S. Barot et al.

2J3K Growth (cm y-1)

Male 8

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2

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0

3LNO Growth (cm y-1)

Female

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2

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Cohort Age 4

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Cohort Age 6

Age 8

Figure 1. Annual growth increments estimated for each age and cohort. Missing points correspond to very low growth rates that were estimated to be negative. For greater clarity, curves for ages 5, 7, and 9 are not displayed; they present similar oscillations as ages 4, 6, and 8.

norm midpoints, that is, those age-specific sizes at which the probability of maturing equals 50%. The inter-quartile range, given by the length interval over which the probability of maturing increases from 25% to 75%, illustrates the strength of the size effect on maturation at a certain age. Midpoints and inter-quartile ranges were estimated using a logistic regression expressing, for each cohort and each age, the probability of maturing as a function of size (Barot et al., 2004a, b). Notice that the estimated midpoints and inter-quartiles at a certain age can lie well outside the range of sizes observed at that age. This

does not imply badly estimated reaction norms, but occurs naturally at early and late ages at maturation, when no fish is large or small enough, respectively, to experience the middle range of the reaction norm.

Confidence intervals and randomization tests To compute confidence intervals, we bootstrapped the original data set (Barot et al., 2004a) by resampling individuals with replacement, separately for each cohort. Statistical tests were built using a randomization approach

Maturation of Newfoundland American plaice 60

Length (cm)

50 40 30 20 10 0 4

5

6

7

8

9

10

Age (years) Figure 2. Reaction norm for age and size at maturation estimated for the males of the cohort 1982. The thick continuous line shows the reaction norm midpoints (with bootstrap confidence intervals for the midpoints) at which the probability of maturing reaches 50%, while the thin continuous line shows the inter-quartile range over which the probability of maturing rises from 25% to 75%. The dotted line shows the mean size at age.

(Barot et al., 2004a). The sex effect was tested using the following logistic regression model, where size was considered as a variate (continuous variable) and cohort and sex as factors (discrete variables): logit mZc0 Cc1;cohort Cc2;sex Cc3 size: The difference between the maturation reaction norms of the different stocks was tested using the following model on data sets for which the stock identity of each observation was randomized: logit mZc0 Cc1;cohort Cc2;stock Cc3 size: The existence of a long-term linear trend in maturation was tested using a model incorporating a cohort effect by treating cohort as a variate (continuous variable) on data sets for which cohort had been randomized: logit mZc0 Cc1 sizeCc2 cohort: A randomization test was also used to test for the shape of the reaction norm. We tested whether age has a significant effect on the probability of maturing using the following model on data sets for which age had been randomized:

59

regression of growth increments on cohort was always nonsignificant (p O 0.05 for all combinations of stock, sex, and age). There was no significant difference in growth increments between the sexes (based on linear models treating sex and age as factors, and including their interaction: p O 0.05). Growth rates among the three stocks were not different for females (based on linear models treating stock and age as factors, and including their interaction: p O 0.05). However, for males, growth rates were significantly different among the three stocks (p ! 0.05), with growth being slightly higher in 3Ps than in the two other stocks. As shown by the maturation reaction norm estimated for males of cohort 1982 in Division 3LNO (Figure 2), and by the corresponding maturation reaction norms averaged over five successive cohorts (Figure 3), reaction norms tended to have a negative slope: for any given size, old immature individuals were more likely to mature than younger ones. The effect of age on maturation, tested by randomization tests, was significant (p ! 0.01) for each combination of stock and sex. Confidence intervals for the reaction norm midpoints were narrow (less than 5 cm) at all ages at which individuals were likely to mature (i.e., in the vicinity of the intersection between the mean size at age curve and the reaction norm: for males at ages 5 and 6 and for females at ages 7 and 8). These confidence intervals are wider at younger and older ages (e.g., about 10 cm at age 9) because data were scarcer at these ages (see also Figure 2). The inter-quartile range, measuring the effect of size on maturation, was always about 15 cm wide. Males consistently matured at smaller size than females: the probability of maturing was always higher for males than for females at a given size (Figures 3 and 4). This was confirmed by randomization tests showing significant differences for all combinations of sex and age (Table 1). Differences between stocks were less clear, but at a given size the probability of maturing tended to be higher in the 2J3K stock than in the two other stocks (Figures 3 and 4). Seven randomization tests out of 12 supported the existence of a significant difference between stocks, the probability of maturing being the highest in the 2J3K stock (Table 1). A temporal trend was evident in all stocks and for both sexes: probabilities of maturing at a given size increased from the first observed cohorts to the most recent ones (Figures 3 and 4). Randomization tests showed that this trend was significant (20 significant tests out of 24, Table 1).

logit mZc0 Cc1;age Cc3;cohort Cc4;cohort size:

Discussion Results Temporal variations in growth of American plaice were very high (Figure 1), but there was no long-term trend: the

Sex-specific maturation The differences observed in this study between the maturation reaction norms of males and females are consistent with earlier findings based on maturity ogives

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Female

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8

9

0

60

60

50

50

40

40

30

30

20

20

10

10

0

3Ps Length (cm)

4

4

5

6

7

8

9

0

60

60

50

50

40

40

30

30

20

20

10

10

0

4

5

6

7

8

9

0

Age (years)

Cohorts 1970-75 1976-80 4

5

6

7

8

9

1981-85 1986-90 1991-95

4

5

6

7

8

9

4

5

6

7

8

9

Age (years)

Figure 3. Reaction norms for age and size at maturation averaged over 5-year periods. Reaction norms were estimated separately for males and females and for the three stocks. There are some missing midpoints, especially for the period 1970e1975, because of missing data or small sample sizes that rendered the estimation impossible.

(Morgan and Colbourne, 1999). The reaction norm analysis presented here shows that the observed differences are due to the maturation process itself and not only to differences between male and female survival or growth rates. Males thus seem genetically geared to reproduce at younger ages and smaller sizes than females. This difference is as expected, since males generally experience a lower reproduction cost than females (Stearns, 1992) so that they can start to invest energy into reproduction at younger ages and smaller sizes. However, it is not clear why some stocks clearly exhibit this difference while others do not. For example, sex differences in maturation have been demonstrated to be minor in Gulf of Maine and Georges Bank Atlantic cod stocks (Barot et al., 2004b). This may result from the difference between male and female reproduction costs being smaller for the cod stocks than for the plaice stocks. Future research will have to determine whether such an explanation is indeed sufficient.

Age-specific maturation Maturation reaction norms of the Newfoundland American plaice have negative slope. This means that, at any given size, older individuals are more likely to mature than younger ones. This implies that increased growth rates would result in decreased age at maturation and potentially also in increased size at maturation. The same pattern has already been found for other species, including North Sea plaice and Atlantic cod (Grift et al., 2003; Barot et al., 2004b). The opposite pattern e a maturation reaction norm with positive slope e has been found for Northeast Arctic cod (Heino et al., 2002a). Models show that the shape of evolutionarily stable maturation reaction norms is expected to be very sensitive to changes in the trade-offs between growth, fecundity, and survival (Stearns and Koella, 1986; Ernande et al., 2004). Yet, to our knowledge there is no theory available yet to predict which fish stocks should have negatively sloped or positively sloped maturation reaction norms.

Maturation of Newfoundland American plaice

2J3K Length (cm)

Male 60

50

50

40

40

30

30

20

20

10

10

3LNO Length (cm)

1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000

0

60

60

50

50

40

40

30

30

20

20

10

10

0

3Ps Length (cm)

Female

60

0

1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000

0

60

60

50

50

40

40

30

30

20

20

10

10

0

1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000

61

0

Age 4 5 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000

6 7

8 9 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000

1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000

Cohort Cohort Figure 4. Temporal trend in the age-specific midpoints of reaction norms for age and size at maturation. Reaction norms were estimated separately for males and females and for the three stocks. Curves are not continuous because of missing data or small sample sizes that rendered the estimation impossible.

Cohort-specific maturation: long-term maturation trends The temporal trend in maturation reaction norms supports the hypothesis that the observed long-term decrease in the age and size at maturation of Newfoundland American plaice is not simply due to phenotypic plasticity but instead results from evolutionary change (Stearns and Koella, 1986). Two issues have to be discussed to appreciate the relevance of these findings. First, selection is not expected to affect only the maturation process. In particular, size at age is partially determined by environmental variations and partially determined genetically. Also growth variability among and within stocks will usually be partially genetic and may thus enable selection on growth rates (Conover and Schultz, 1995; Conover and Munch, 2002). Evolutionary changes in maturation reaction norms and growth rates are thus expected to occur concurrently. While the selection

differentials on the two traits can be estimated separately, the resulting selection responses might be coupled, to some extent, because of genetic correlations between the traits. The tighter the coupling, i.e., the more growth rates are genetically linked to maturation reaction norms through some common genes acting on both, the more selection pressures on either trait will affect evolution of the other. The long-term trends in maturation reaction norms documented in this study could thus partially reflect selection on growth rates. Determining the extent to which this is the case remains an open empirical problem, but to our knowledge nothing suggests that this extent would be anything but small. Second, environmental variations might influence maturation probabilities directly. For instance, the probability of maturing could theoretically increase in a good year (involving high temperatures or ample food supplies), without resulting in an increase in the growth rates of fish

62

S. Barot et al.

Table 1. Results of randomisation tests. Effect

Stock and sex

Age 4

Age 5

Age 6

Age 7

Age 8

Sex

Age 9

2J3K (1) 3LNO (2) 3Ps (3)

M O F** M O F** M O F**

M O F** M O F** M O F**

M O F** M O F** M O F**

M O F** M O F** M O F**

M O F** M O F** M O F**

M O F** M O F** M O F**

Stock

Males (M) Females (F)

2 O 1 O 3* n.s.

2 O 3 O 1** n.s.

2 O 1 O 3* 2 O 1 O 3*

2 O 1 O 3* 2 O 3 O 1*

n.s. 2 O 3 O 1*

n.s. n.s.

Cohort (temporal trend)

2J3K Males 2J3K Females 3LNO Males 3LNO Females 3Ps Males 3Ps Females

n.s. C** C** C** C** C**

C* C** C** C** C* C**

n.s. C** C** C** C** C**

C* C** C** C** C** C**

C** C** C** C** n.s. C**

C** C** C** C** n.s. C**

Differences in maturation between the three stocks, between males and females, and between cohorts were tested using a randomization approach (see text for details). To test for the effect of a variable, values of this variable are reattributed randomly to individuals that retain their values for all other variables. Randomization tests are applied separately for each age. Each cell of the table indicates whether the test is significant, and what the detected effect is. M O F indicates that males have a higher probability of maturing at age and size than females; 2 O 1 O 3 indicates that the probability of maturing at age and size is largest in stock 3LNO and smallest in stock 3Ps; a C sign indicates that later cohorts have an increased probability of maturing at age and size. Significance levels: n.s. Z not significant, * Z p ! 0.05, and ** Z p ! 0.01.

that would be noticeable at the time of the year when fish are sampled. This could cause some variability in reaction norm midpoints, which would then not reflect any genetic change. If there were a long-term trend in any relevant environmental variable (spanning the period from 1970 to 2000), this trend might thus explain the long-term decrease in age and size at maturation as a result of phenotypic plasticity alone. An obvious possibility in this context is that the long-term decreases in stock biomass (Morgan et al., 2002a, c; Dwyer et al., 2003) have released stocks from some density-dependent negative effects. This could, in principle, directly cause the observed maturation trend. However, we consider this scenario very unlikely. It presumes that there are density-dependent effects that leave no trace on growth rates: since stock biomass did not influence growth rates at the scale of 30 years, it is unlikely to influence the probability of maturing at the same time scale. This conclusion is further supported by the fact that growth rates have been shown to be very sensitive to most environmental variables (Wootton, 1998; Imsland and Jo´nsdo´ttir, 2002). Other environmental variables that might have caused the observed maturation trends through plasticity would have to exhibit a long-term trend paralleling the decrease in age and size at maturation. Yet, no data supports this possibility. In particular, even though there have been large changes in water temperature, no long-term trend in water temperature exists over the 30year period spanned by the available maturity time-series (Colbourne et al., 1997).

Explaining the long-term maturation trends Long-term trends in maturation reaction norms have already been documented for four stocks: Georges Bank and Gulf of

Maine Atlantic cod (Barot et al., 2004b), North Sea plaice (Grift et al., 2003), and Northeast Arctic cod (Heino et al., 2002a, b). In each of these cases, there is a parallel declining trend in maturation and in stock biomass. In all cases, including that of American plaice studied here, the reaction norm approach supports the hypothesis of an evolutionary trend. What would be the selective pressure causing such a trend? It is recognized that fishing, as any source of mortality, is likely to exert selective pressure influencing the evolution of life history in commercially fished stocks (Law and Grey, 1989; Conover, 2000; Law, 2000). Thus, any change in fishing mortality should lead to an evolutionary change in age and size at maturation. Moreover, fishing is always size-selective, for example due to the mesh size of gear; it is also age-selective, at least because of the size selectivity and the relation between size and age. For example, fishing both immature and mature fish should favour a shift of maturation reaction norms towards younger ages and smaller sizes because reducing the length of the juvenile period increases the probability of individuals to reproduce before they die. Despite these clear-cut qualitative predictions, there is an urgent need to understand better the quantitative evolutionary changes in maturation reaction norms expected for a stock with a given life history and fishing history. It is therefore intriguing that the three stocks analysed here present similar long-term trends in maturation reaction norms e there is no obvious difference in the slopes of these trends e although their fishing histories have been very different. Three hypotheses can be advanced to explain this unexpected pattern. (i) The long-term maturation trends are only phenotypic and, as mentioned earlier, could be explained by a long-term trend in some relevant but

Maturation of Newfoundland American plaice currently unidentified environmental factor. Although we consider this hypothesis unlikely, it can never be ruled out without experimental controls or direct genetic measurements. (ii) A second option is that the differences among the stocks have been underestimated in our analyses and the trends in maturation are due to an evolutionary process in which fishing mortality is the main selective pressure. This cannot be excluded since it has been shown that our estimation method permits one to detect long-term trends in maturation (Barot et al., 2004b), but it is not known how efficient the method is in comparing different trends. (iii) Finally, there is the possibility that the observed trends in maturation reaction norms reflect an evolutionary process that is partly driven by factors other than fishing mortalities. In particular, it is evident that changes in natural mortality result in selective pressures on maturation reaction norms, just as changes in fishing mortality do (Hutchings, 1994): the selective effects of high fishing mortalities and high natural mortalities are therefore expected to act together. Hence, it is interesting that an increase in natural mortality has indeed been stipulated for these stocks (Bowering et al., 1996; Morgan and Brodie, 2001; Morgan et al., 2002b), independently of the present study, although the cause is not known. Results of models based on adaptive dynamics theory (Dieckmann, 1997) support the conclusion that changes in fishing mortality can result in surprisingly rapid evolution of age and size at maturation, even when fishing mortality is low (Ernande et al., 2004). Even a small underestimation of fishing mortality may be important for a species that, given its very late age at maturation only a few decades ago (Pitt, 1966), may have experienced relatively low natural mortality. Also the fact that decreases in age and size at maturation seem to be common in many commercial fisheries lends weight to the notion that fishing mortality is the main selective pressure. It must, however, be emphasised that both natural and fishing mortality rates are difficult to assess quantitatively, so that differentiating between hypotheses (ii) and (iii) is difficult. Evolutionary modelling of the life history of American plaice under various scenarios would help to distinguish between the alternative hypotheses.

Acknowledgements This research has been supported by the European Research Training Network ModLife (Modern Life-History Theory and its Application to the Management of Natural Resources), funded through the Human Potential Programme of the European Commission (Contract HPRNCT-2000-00051). MH’s work has been also funded by the Academy of Finland (Grant No. 45928). UD gratefully acknowledges financial support by the Austrian Science Fund and the Austrian Federal Ministry of Education, Science, and Cultural Affairs. We thank the many technical

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staff and ship crews involved in collecting the data analysed in this study.

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S. Barot et al.

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Annexe 8 Barot, S., M. Grimaldi, G. Mejia, D. Mitja, and I. Miranda. 2005. Reproductive plasticity in an invading palm tree of Amazon. Evolutionary Ecology Research 7:1051-1065.

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Evolutionary Ecology Research, 2005, 7: 1051–1065

Reproductive plasticity in an Amazonian palm S. Barot,1* D. Mitja,2 I. Miranda,3 G.D. Meija4 and M. Grimaldi1 1

LEST-UMR 137, IRD, 32 Avenue H. Varagnat, 93143 Bondy Cedex, France, 2 EMBRAPA – CPAC, CP 08223, 73301-970 Planaltina-DF, Brazil, 3 Departamento Ciências Florestais, UFRA, Terra Firma, CP 917, 66077-530 Belém, Brazil and 4Laboratorio de Parasitologia Medica e Biologia de Vetores, Faculdade de Medicina, Universidad de Brasilia, CP 70910-900 Brasilia-DF, Brazil

ABSTRACT Question: How plastic is the reproductive strategy of palm trees? Hypothesis: The onset of reproduction and sex allocation depend on both the size and the type of environment that determines the availability of resources. Organisms: The palm tree Attalea speciosa Mart. ex Spreng. It grows in both primary forests and disturbed sites, in a wide range of edaphic and climatic conditions. Field site: The Brazilian state of Pará near the town of Marabá, on the commune of Benfica. The pioneer front, i.e. where primary or slightly degraded rain forest is turned into pastures by recently settled farmers. Methods: Deforestation was used as a large-scale experiment. The effect of size (number of leaves or total height) on the onset of reproduction and sex allocation was compared in three environments: a forest, a partially invaded pasture and a pure stand of palm tree (babassual). Conclusions: Reproduction starts at smaller sizes in the pasture and the babassual than in the forest, with height being a better predictor of reproduction than number of leaves in the forest. Male reproduction starts at smaller heights than female reproduction in the pasture and the babassual but not in the forest. Keywords: Amazon, palm tree, phenotypic plasticity, rain forest, reproduction, sex allocation.

INTRODUCTION The size of a plant aerial system is positively correlated with the amount of resource the plant has stocked, with the amount of photosynthetic tissues which produce these resources, and with the size of the root system which absorbs the water and the nutrients necessary for this production. Moreover, in certain cases large individuals are able to absorb a disproportionate share of a resource. This is typically the case for light: the taller plants of a stand shade smaller plants and thus absorb much more light than smaller ones (Weiner and Thomas, 1986; Weiner, 1990). In other words, if plants of a given height absorb a certain amount of light, plants twice as tall absorb more than two times this amount of light. This asym-

* Author to whom all correspondence should be addressed. e-mail: [email protected] Consult the copyright statement on the inside front cover for non-commercial copying policies. © 2005 S. Barot

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Barot et al.

metric competition is likely to increase initially small differences in size and to shape size hierarchies between individuals (Weiner, 1985). For these reasons, size should be a good predictor of fecundity and mortality. Finally, since the timing of the onset of reproduction should evolve according to the pattern of variations and co-variations in fecundity and mortality (Charlesworth and Leon, 1976; Stearns, 1992), plant size is often assumed to be a good predictor of the onset of reproduction (Lacey, 1986). Size is probably a better predictor of the onset of reproduction than age, especially for long-lived perennials, because plants are modular organisms (Watkinson and White, 1985), with very plastic growth, so that the correlation between age and size decreases with age. Size is also expected to be linked to the relative allocation of resources to male and female reproduction (Charnov, 1977; Klinkhamer et al., 1997), which can lead to continuous gender adjustment according to size, to phase choice (at each reproduction opportunity an individual ‘chooses to be male or female’) (Lloyd and Bawa, 1984) or, eventually, to dioecy with no sex reversal, with one sex being taller than the other (Lloyd and Webb, 1977). Plants are predicted to have evolved such strategies for two reasons: because size can shape male and female fitness-gain curves in different ways (Charnov, 1977; Klinkhamer et al., 1997) and because the production of pollen and production of fruits are likely to have different costs (Lloyd and Webb, 1977; Freeman et al., 1980; Bierzychudek and Eckhart, 1988). The latter case should arise in perennial species for which allocating resources to a costly, most likely female, reproduction might increase mortality and compromise subsequent reproduction (Charlesworth and Morgan, 1991; Charnov and Dawson, 1995). Changes in fitness-gain curves with individual size might occur because size modifies the efficiency of seed and pollen dispersal as well as the intensity of competition between seedlings (De Jong, 1994; Klinkhamer et al., 1997). Hence, in a wind-pollinated species, tall individuals might disperse pollen over greater distances than smaller ones (Burd and Allen, 1988). In the same vein, large plants that produce more fruits than smaller plants might attract more fruit-dispersing animals (Thomson and Brunet, 1990). Thus, size is expected to be strongly correlated both with the onset of reproduction (Lacey, 1986) and the proportion of resource allocated to male and female reproduction (Klinkhamer et al., 1997). Using height and the number of leaves as a measure of size, we tested these predictions, with an Amazonian palm tree species, the so-called babassu, Attalea speciosa Mart. ex Spreng. This species occurs in the Amazonian primary forest (Uhl and Dransfield, 1987) at low densities (Peters et al., 1989). However, when forest is cut down and replaced by pastures or secondary forests, the babassu tends to portray a unique behaviour. Unlike forest tree species, it is resistant to fire, which is used for the management of pastures, and unless concerted efforts are made to suppress young individuals, pastures often turn into monospecific stands of babassus within a few decades. Thus, the babassu seems to be adapted to two different types of ecosystems – primary forests and much more open formations, which can be considered as artificial savannas. This suggests that the species is very plastic and is able to adjust its resource allocation to the available resources. Competition within the plant community, at least for light, should be higher in the forest than in the pastures. More resources should be available in open environments, which is likely to modify the babassu growth pattern. The palm tree is likely to have evolved particular strategies of resource allocation to reproduction, of sex allocation and possibly of size-dependent sex allocation (Klinkhamer and de Jong, 1993; Klinkhamer et al., 1997). We tested four hypotheses: (1) the onset of reproduction depends on size; (2) the link between size and onset of reproduction varies according to the type of vegetation; (3) sex allocation depends on size; (4) the link between size and sex allocation varies according to the

Reproductive plasticity in an Amazonian palm

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type of vegetation. The comparison of the reproduction pattern of the babassu in different environments gave clues as to the proximate causes of potential size-dependent reproduction and helped determine whether this pattern is adaptive or not. METHODS The study was conducted in June 2003, in the Brazilian state of Pará. We worked near the town of Marabá, on the commune of Benfica on the pioneer front (i.e. where primary or slightly degraded rain forest has been turned into pastures by recently settled farmers). The climate is characterized by a mean annual temperature of 26⬚C and about 1800 mm of rain annually, with a marked dry season between July and October. Because the four genuses Attalea, Maximiliana, Orbignya and Sheelea have been merged, the study species, formerly called Orbignya phalerata Mart., is now called Attalea speciosa Mart. ex Spreng (Henderson, 1995). It grows in the Amazon in both primary forests and disturbed sites, in a wide range of edaphic and climatic conditions (Anderson, 1983). However, it seems to prefer well-drained zones and is replaced by the palm Euterpe oleracea in the swampy parts of the study area (personal observation). It is a large, single-stemmed palm. Female and male flowers grow on the same hermaphrodite individuals but on separate inflorescences. In the study site, fruits weigh about 200 g each (maximum of 350 g) and contain between one and six seeds; most fruits contain three seeds (personal observations). Germination is remote-tubular and hypogeal (Uhl and Dransfield, 1987). Thus, the terminal meristem is below ground during the first stages of the palm life cycle. On the one hand, the invasion of pastures by the babassu is detrimental to cattle ranching because grass production decreases when palm density increases (above a threshold). On the other hand, the palm tree is very useful to local populations: stipe and leaves are used for construction, seeds can be used to make cooking oil and to make cosmetics, either for personal use or at an industrial scale in the state of Maranhão (Anderson and May, 1985; Peters et al., 1989). Three plots were chosen as being representative of three types of vegetation (VT): forest, pasture and monospecific dense stands of babassus – that is, a babassual. The first two plots are roughly 400 × 100 m, while the third plot (B) is 100 × 50 m. In the babassual and pasture plots, the forest was cut down about 20 and 8 years ago respectively. Five stages were distinguished: entire-leafed seedling (ELS), slit-leafed seedling (SLS), juvenile with fully developed leaves but with the terminal meristem underground (Juv1), juvenile with fully developed leaves and with the terminal meristem above the surface (Juv2), and reproducing individuals [i.e. adults (Adt)]. SLS encompasses all individuals that have at least one leaf that is only partially slit, whereas the leaves of adults and juveniles are fully slit. To limit a time-consuming process, adults were censused over the entire plots, while in the forest and pasture plots young stages (ELS, SLS, Juv1, Juv2) were only censused across a 20 m wide band. This was not necessary for the monospecific stand of babassus, since this plot is smaller than the other two. For each individual, the number of leaves (NbL) was counted and the total height (H), from the ground to the top of the last leave, was measured. Heights up to 3 m were measured using 3 m long poles. Heights in excess of this were assessed without an instrument using the 3 m poles as reference marks. Using 25 palm trees measured with a clinometer, we checked that the estimation of height would not bias our results, although the height of the tallest palm trees, especially in the forest, was underestimated: estimated and measured heights were well correlated (R2 = 0.75).

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Barot et al.

Because reproduction was only documented through binary variables (i.e. presence/ absence of female or male inflorescence), most statistical models analysed were logistic regressions (Collett, 1991). To determine whether interactions involving the sex of inflorescences were significant, observations on individual palm trees were split so that each observation corresponded finally to the presence/absence of one type of inflorescence, one variable documenting the sex of the considered inflorescence. For a given adult, the production of female inflorescences is not independent of the production of male inflorescences. Therefore, the validity of standard tests is disputed for the logistic model testing for a difference between the effect of size and vegetation type on male and female reproduction. Consequently, we applied randomization tests (Manly, 1991). First, the logistic regression model was applied to the original data set. Second, the sexes were randomly permuted between observations to create randomized data sets in which any relation between the sex of the inflorescence and other variables (NbL, H, VT) would only be due to chance. For each of the 1000 randomized data sets, the logistic regression model was applied and the chi-square value distributions obtained (one for each tested effect) were compared with the original chi-square values: a test was considered significant if less than 5% of the values obtained for the randomized data sets were higher than the values computed for the original data set. RESULTS Stage distributions of palm trees (Fig. 1) differ significantly in the three vegetation types (log-likelihood χ2 test, d.f. = 8, G = 856.5, P < 0.001). Seedling density is higher in the forest than in the other two vegetation types, about 3000 ELS and 500 SLS per hectare, while there are at most 200 ELS and SLS per hectare in the other two types of vegetation. In the babassual, densities of palms in the different stages are roughly equal, in the forest there are more individuals in the first stages, while in the pasture there are more individuals in the intermediate stages (SLS and Juv1). Densities of Juv1 and Juv2 are higher in the pasture (about 500 and 50 individuals per hectare respectively) than in the forest (about 100 and 10 individuals per hectare respectively). In both the babassual and the forest, there are more adults than tall juveniles (Juv2). In the three vegetation types, height increases with the number of leaves (Fig. 2). The relation is roughly linear for the first stages and displays a horizontal plateau (at a height of 10 m) for adults in the pasture and the babassual. In the forest, there are many taller adults, up to 28 m high, and the relationship between the number of leaves and height is no longer linear: height appears to increase more quickly with the number of leaves for adults than for the non-reproductive stages. Palms appear to start reproducing at smaller heights in the pasture and the babassual than in the forest (Fig. 2). We analysed more precisely the differences between reproducing and non-reproducing individuals. Both the height and the number of leaves have a positive significant effect on the probability of being mature (Table 1): larger palms are more likely to reproduce (producing male or female flowers) than smaller ones (see also Fig. 2). This effect is significantly different in the three vegetation types (interaction between size and vegetation type). Estimated parameters show that the effect of the number of leaves on the probability of being mature is relatively homogeneous across the vegetation types, while the effect of height increases with the density of palms (i.e. palms mature smaller from the forest to the babassual) (see also Fig. 2). To test specifically that palms mature at smaller sizes in the babassual and the pasture than in the forest, we applied the same logistic models pooling

Reproductive plasticity in an Amazonian palm

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Fig. 1. Densities of palm trees by stage and plot. The scale is logarithmic. ELS, entire-leafed seedling; SLS, slit-leafed seedling; Juv1, juvenile with terminal mersitem underground; Juv2, juvenile with terminal meristem above ground; Adt, reproducing adults.

together observations of the babassual and the pasture. The interaction between size and type of vegetation was not significant for the number of leaves but was significant for height. Three other models were used to assess the relative influence of height and the number of leaves: we tested simultaneously for an effect of height and the number of leaves, independently for the three vegetation types. In the babassual and the pasture, only the number of leaves had a significant effect (χ2 test, P < 0.001), whereas the reverse was true for the forest. That is, in the forest height is a better predictor of the probability of reproduction than the number of leaves. The opposite holds for the babassual and the pasture. It should be noted that the underestimation of the height of forest palms cannot account for the difference observed in the heights of reproducing and non-reproducing palms: this bias in

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Barot et al.

Fig. 2. Number of leaves plotted against total height. A different symbol is used for each stage. Entire-leafed seedlings are not plotted because they are too numerous and all occupy roughly the same position in the number of leaves–height plane. Sometimes, all leaves of a palm tree have been cut or damaged, which results in individuals with a height and no leaf.

Reproductive plasticity in an Amazonian palm

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measurement can only diminish differences between forest and pasture/babassual and lead to more conservative tests. Looking only at reproducing individuals (Fig. 3), we distinguished adults producing both male and female flowers (MF), only female flowers (F) or only male flowers (M). In the pasture and the babassual, the percentages of adults with only female flowers are much lower than the percentages of adults with only male flowers. In the pasture, the percentage of adults with only male flowers is so high (about 60%) that the percentage of adults with both male and female flowers is about 30%, while in the babassual and the forest most Table 1. The probability of being mature, denoted either by the production of male or female flowers d.f.

χ2

Babassual

Pasture

Forest

Model NbL NbL × VT

3 1 2

97.0** 89.4** 10.1*

0.570

0.473

0.541

Model H H × VT

3 1 2

99.67** 82.6** 18.9**

0.811

0.692

0.608

Note: The probability is first modelled through a logistic regression (logit link function) testing for the effect size and the interaction between the type of vegetation (VT) and the size of the palm trees (either the number of leaves, NbL, or height, H). Only adults and taller juveniles are taken into account. The first columns provide the results of likelihood ratio χ2 tests (Allison, 1999) both for the global assessment of the model and for the effects included in the model. The last three columns give the estimated parameter for the effect of size in each type of vegetation. ** P < 0.0001; * P < 0.05.

Fig. 3. Percentages of reproducing palm trees that have both male and female flowers (MF), only male flowers (M), or only female flowers (F). Percentages are given separately for each type of vegetation.

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Barot et al. Table 2. Logistic regression (logit link function) of the probability of producing flowers as a function of size (either height or number of leaves) d.f.

χ2

Babassual

Pasture

Forest

Model NbL NbL × S NbL × VT NbL × VT × S

6 1 1 2 2

155.8** 109.2** 12.0*## 29.4** 8.3*#

M > F*

M > F**

..

Model H H×S H × VT H × VT × S

6 1 1 2 2

183.5* 124.8** 9.8*## 52.4** 9.4*#

..

M > F*

..

Note: All interactions between size, type of vegetation (VT) and sex (the fact the flowers are male or female) are tested but not the direct effect of the type of vegetation or sex (S). Only adults and taller juveniles (Adt and Juv2) are taken into account. The first columns provide the results of likelihood ratio χ2 tests both for the global assessment of the model and for the effects included in the model. The probability of producing flowers was also analysed, separately for each type of vegetation, using a logistic regression that included only the effect of size and the interaction with sex. The significance of this interaction is given in the last three columns together with an indication of the relative importance of the size effect for male (M) and female (F) inflorescences (the parameter for the interaction between size and sex is higher for male than female inflorescences or the reverse). The effect of sex, whether size has the same effect on female and male inflorescences, was also tested using a randomization test. The results of the tests based on 4000 permutations are given for the interaction between sex and size and the triple interaction (see text for details). ** P < 0.0001; * P < 0.05; ## randomization test highly significant: P < 0.0001; # randomization test significant: P < 0.05.

adults have both male and female flowers (about 70%). The distributions of adults according to presence/absence of male and female flowers differ significantly in the three vegetation types (log-likelihood χ2 test, d.f. = 4, G = 29.47, P < 0.001). Using logistic regressions, we tested for differences in the relation between reproduction and size, between male and female reproduction. The model included all interactions between size (either height or number of leaves), vegetation type and sex. All these interactions are significant for the height and the number of leaves model (Table 2). This shows that male and female inflorescences start to be produced on palms of different sizes (size × S), and that this difference in the relation between size and the production of male and female inflorescences varies with the type of vegetation (size × VT × S). We ran, separately for each type of vegetation, a logistic model testing only for the effect of size (either height or number of leaves) and the interaction with sex. The interaction was never significant for the forest, was significant both for height and the number of leaves in the pasture and only for the numbers of leaves in the babassual (Table 2, three last columns). In all significant cases, the estimated parameters were higher for male flowers than for female inflorescences – that is, male flowers start to be produced on palms that are smaller and which have less leaves than female flowers. We checked that the interactions (size × S, size × VT × S) involving the nature of inflorescences (male or female) are really significant using randomization tests as described above.

Reproductive plasticity in an Amazonian palm

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DISCUSSION Invasion of pastures The stage distribution in the forest plot is typical of perennial plant populations at equilibrium: the frequency of individuals decreases from the first seedling stage to the adult stage and this decrease is steeper for the first stages. This should be due to high mortality rates in the first stages and to low recruitment rates at more advanced stages (Crawley, 1996). In contrast, the density of adult palms is slightly lower in the pasture than in the forest, while densities of intermediate stages are much higher in the pasture. This suggests that most adults have been cut during the process of deforestation so that the invasion of pasture starts with the younger stages. This is confirmed by our observations on recently deforested areas and is further confirmed by the fact that the height structure is truncated in both the pasture and the forest (Fig. 2): deforestation has occurred too recently for newly recruited adult palms to have grown as tall as the tallest palms in the forest. The higher densities of adults than of Juv2 in both the babassual and the forest suggest the existence of a demographic bottleneck, at least in the forest where the population is likely to be at equilibrium. Few juveniles manage to grow enough to have an above-ground terminal meristem and to reach the Juv2 stage, most likely because of the competition for light with other trees (or babassus in the babassual). Yet, these juveniles probably have high survival and growth rates so that they are quickly recruited in the adult stage and hence represent a small percentage of the population. Reproducing palms should also have high survival rates and accumulate in the adult stage. In this sense, this feature of the population structure would be due to different times of residence in the different stages and not to temporal variations in the recruitment rates. Such patterns arise commonly in palms (Savage and Ashton, 1983; Enright, 1985; Barot and Gignoux, 1999; Silva Matos et al., 1999). The low densities of entire-leafed seedlings in the pasture and the babassual might be because the corresponding palm populations have not yet reached equilibrium. These densities might also be caused by higher mortality rates and lower fecundities in the pasture and the babassual than in the forest. This could be due to environmental changes linked to deforestation. Exposure of fruits to the sun, which only occurs in pastures, seems to decrease the germination rate (Mitja and Ferraz, 2001). Fire is used to manage the pastures and might be a source of extra-mortality for seedlings as well as competition with the introduced grasses. Trampling and grazing by cattle might also be a source of mortality. Besides, effective fecundity might be reduced by human exploitation of fruits in the babassual and the pasture: the babassual is very close to a village and fruits are easier to collect in the babassual and in the pasture than in the forest. Onset of reproduction Our statistical analyses support the four hypotheses presented in the Introduction about the allocation of resource to reproduction. Hence, reproduction is size dependent but is seen in smaller palms in the babassual and the pasture than in the forest. Size dependence of reproduction is a general result of plant reproductive biology, and is due to the fact that size is well correlated with the amount of resource available for a plant individual (Lacey, 1986). The key point is that total height is a better predictor of reproduction than the number of leaves in the forest, while it is the reverse in the other two vegetation types. This suggests that light

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Barot et al.

is the main limiting factor: in the forest, the taller a babassu is, the more likely it is to reach the canopy and to get the necessary light to store enough energy to trigger reproduction, while in the pasture all babassus have full access to light since they do not have any competitor tree species. In this case, the number of leaves, well correlated a priori with the photosynthetic surface, is also correlated with the amount of light absorbed. The babassual and the pasture follow the same pattern, which is surprising since the high densities of adults and tall juveniles in the babassual provide a dense cover which should limit the available light underneath. A possible explanation is that the babassual palm population is not yet at equilibrium. A size hierarchy has not yet been established, and all palms which now reproduce began to reproduce during the same few years in a period when the plot was a pasture with no trees and no tall palms. Individual height might become a good predictor of reproductive maturity in mature babassuals. The effect of the availability of light on the timing of reproduction has been studied in a few species. In contrast to our study, Callahan and Pigliucci (2002) found that shaded plants started to reproduce at smaller sizes. This was probably due to the species studied, which was an annual. In such species, delaying maturity until individual size permits access to more light is not an option and reproducing at a small size cannot jeopardize subsequent reproduction events. Sex allocation In the babassu, the production of male flowers is seen on smaller palms than the production of female flowers (and fruits) in the pasture and the babassual, but not in the forest. Three types of interpretation are possible. The first (A) is based on the assumption often verified (Freeman et al., 1980) that female reproduction is more costly than male reproduction. This should be the case in the babassu, which produces big fruits, and big seeds with high lipid content (Anderson and May, 1985). Babassus in pastures have unrestricted access to light at small height and thus start to reproduce smaller than in the forest, but female reproduction is so costly that starting to produce fruits at the height at which male inflorescences start to be produced would reduce the probability of survival in the following years because less resource would then be available for maintenance and growth. This could happen because small reproducing babassus have access to light but have not stored as much resource in their stem as taller ones (Tomlinson and Jeffrey, 1990). Alternatively, small reproducing babassus have probably a smaller root system than taller ones. The importance of the horizontal extension of the root system is supported by the development of a particular root foraging strategy in a savanna palm (Mordelet et al., 1996). A second interpretation (B) is based on the theory of fitness-gain curves – that is, curves describing how male and female fitness (here defined as the number of offspring dispersed) vary with the proportion of resource allocated to male or female function (Klinkhamer et al., 1997). Since we do not find a radical switch from maleness to femaleness, a direct effect of size – that is, for equal absolute investments the fitness return is higher for larger individuals (Klinkhamer et al., 1997) – is unlikely. Non-linear gain curves and a budget effect of plant size are then to be invoked: the absolute amount of resource invested would determine the fitness return irrespective of plant size, but larger plants can invest more resource into reproduction which can lead to differences in fitness return. Here a possible mechanism would be that large palms have a larger crop of fruits which would attract more fruit-dispersing

Reproductive plasticity in an Amazonian palm

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frugivores (Bawa, 1980; Thomson and Brunet, 1990). No data are available to test this hypothesis but the epicarp and starchy mesocarp are eaten by rodents (personal observation), which might disperse fruit efficiently. In this context, it would be primordial to measure precisely the relation between male and female fecundity with the size of babassus in the different vegetation types, while we have only documented here the presence/absence of male and female reproduction. A third interpretation (C) of the environment-dependent relation between sex allocation and size cannot be excluded. As explained above, babassus are able to invest more resource in reproduction at smaller heights in the pasture than in the forest because of easier access to light. The optimal strategy would then be to start reproduction at a smaller height, equal for male and female functions, in the pasture than in the forest, but optimal strategies do not always evolve (Gould and Lewontin, 1979). Hence, plasticity is probably a cost and is constrained by the development paths (Coleman et al., 1994; DeWitt et al., 1998) and might be more constrained for female than male reproduction, for example because of the larger amount of resource involved in femaleness. Monoecy facilitates the independent allocation of resource to male and female functions. This has fostered the study of sex allocation in many monoecious plants (see review by Fox, 1993). Of nine studies, only two reported a significant change in sex allocation with size, and in both cases maleness increased with height. Fox explained this pattern by the shape of fitness-gain curves and a possible increase in the efficiency of pollen dispersal with size for wind-pollinated species. In conifers, an increase in femaleness with height is often found (Smith, 1981), which is due either to an increase in seed dispersal efficiency with height or to allometric constraints (Fox, 1993). A review of monocarpic plants found that femaleness increases with size in 28 of 34 species, which was explained by a model based on the levelling of the male fitness-gain curve with increasing size (De Jong and Klinkhamer, 1989). An alternative hypothesis is possible: small plants do not gather enough resources for female reproduction which is more costly, or unfavourable environments lead to small individual sizes and restrain seed development. Taken together, all types of sex allocation predicted by fitness-gain curves have been documented but testing for underlying mechanisms is much more difficult. Many studies highlight the dependence of sex allocation on environmental variation. In most cases, environmental stresses (for example, dry soils, low light intensity) induce maleness (Freeman et al., 1980). In the same vein, patchy environments have been shown in many cases to lead to spatial segregation of the sexes in dioecious species, with males being generally more common in less favourable patches (Bierzychudek and Eckhart, 1988). Such patterns arise because female functions are more costly than male functions. Our first interpretation (A above) of sex allocation in the babassu is based on the same hypothesis and leads to a counterintuitive pattern: the best environment (i.e. pasture) appears to be more favourable to males than to females, since male reproduction starts at smaller heights in the pasture than in the forest. This is only an apparent paradox because our study deals at the same time with the effect of environment and size on sex allocation, because different resources might be involved and because different measures of size might influence the accessibility of different resources. Few studies have tested for changes in sex allocation with both size and environment. This was possible in the present study because of deforestation, which can be considered a large-scale experiment. The sex allocation of a monocarpic perennial Cynoglossum officinale has been thoroughly studied. It was found that the threshold size for reproduction

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Barot et al.

depends on environmental quality (Wesselingh et al., 1997; De Jong et al., 1998) and that femaleness increases with size (Klinkhamer and de Jong, 1993). However, size had the same effect on sex allocation irrespective of the environment, as measured by different levels of watering, and although water was limiting for seed production (Klinkhamer and de Jong, 1993). General predictions are difficult to make based on our findings, but any difference in the processes shaping fitness-gain curves and the relative cost of female and male functions could lead to this result. Ultimate causes We have shown that both size at maturity and sex allocation are plastic in the babassu. The next step is to determine whether this plasticity is adaptive. Although it is difficult to prove that a given example of plasticity is adaptive, maturation at smaller heights in pasture than in the babassual fits Stearns’ definition of adaptive plasticity (Stearns, 1989): ‘The criterion for identifying an adaptation is a change in phenotype that occurs in response to a specific environmental signal and that has a clear functional relationship to that signal. The relationship must result in an improvement in growth, survival, or reproduction’. The change in sex allocation from a close to an open vegetation type might be adaptive (hypotheses A and B above) or non-adaptive (hypothesis C). Deciding between these possibilities implies testing for the underlying mechanisms: assessment of the cost of male and female function, assessment of sex-allocation changes with size (after the first reproduction) and its consequences on pollination efficiency, seed dispersal and germination. To allow a better interpretation of our results requires the description of the life cycle (survival and growth rates) of the babassu in the forest, the pasture and the babassual. Sexual maturity is reached at smaller heights in the pasture than in the forest, but the switch from one environment to the other is also likely to change growth rate and age at maturation. Growth rates should increase with the availability of light, so that palms would also mature at an earlier age (about 8 years according to the age of the pasture, to which must be added the age of the older juveniles or seedlings surviving to deforestation) in the pasture than in the forest. Methods have been developed to describe such environmental variations in the relation between maturation, age and size – that is, reaction norms for age and size at maturation (Stearns, 1992). New estimation methods of maturation reaction norm could be applied to the babassu (Heino et al., 2002; Barot et al., 2004). They require an estimation of age, which could be achieved using counts of leaf scares and studying leaf dynamics (Tomlinson, 1963) or using a matrix model (Cochran and Ellner, 1992; Barot et al., 2000), which would at least be a good way to describe the babassu life cycle in the different vegetation types (Caswell, 1989). One might ask why a palm tree growing in primary forests has developed a strategy enabling the invasion of open vegetation. A key point of this invasion is the fact that the terminal meristem of the babassu, due to its germination type (common in palm trees), is below ground during its establishment phase (Tomlinson and Jeffrey, 1990). This confers a high resistance to fire, used to manage the pastures and which impedes the regrowth of tree species, and to trampling by cattle. Furthermore, as for many other palm species (Tomlinson and Jeffrey, 1990), the stem of adult babassus is also resistant to fire. The babassu also changes its maturation schedule when more light is available, which suggests that the species has evolved in an environment where light is sometimes available at low heights. Three nonexclusive interpretations can be made: (1) This could be the result of natural clearings of

Reproductive plasticity in an Amazonian palm

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various sizes due to the heterogeneity of tree cover and the fall of branches and whole trees. This is supported by studies highlighting the importance of heterogeneity in light availability for tropical forest palms (Chazdon, 1986; Svenning, 1999). It would then be useful to study maturation and sex allocation in such clearings to determine whether they provide enough light to induce the plasticity detected in a pasture. (2) It could be that there is a long history of cohabitation between men and the palm tree. Men have used palm trees for a long time in South America (Kahn, 1986; Balée, 1988; Morcote-Rios and Bernal, 2001) and the babassu might have become adapted to artificial clearings used for villages and cultivation. (3) Amazonian vegetation changed during the Quaternary period and the babassu might have encountered natural, more open formations such as savannas, and the adaptation to such conditions would still be built into the babassu phenotypic plasticity. Although the hypothesis that large parts of Amazonian lowlands were covered by savannas during glaciations now seems to have been rejected (Colinvaux et al., 2000), the limit between rain forest and savanna has changed (Desjardin et al., 1996; Behling and Hooghiemstra, 2000; de Freitas et al., 2001). ACKNOWLEDGEMENTS The fieldwork was conducted during a field training course organized for master students. We thank the Federal University of Pará which financed the project. We are grateful to the students without whom the data would not have been gathered. The CNRS program ‘zones ateliers’ has enabled us to found a small field station with the necessary facilities for fieldwork. Our work in Brazil depends on a joint project, between the French IRD and the Brazilian CNPQ, directed by Paulo Martins (‘projeto conjunto de pesquisa CNPq/IRD’, 91056/00-0, Biodiversity and soil functioning in Amazonian family farming).

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Annexe 9 Barot, S., and J. Gignoux. 2004. Mechanisms promoting plant coexistence: can all the proposed processes be reconciled? Oikos 106:158-192.

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FORUM is intended for new ideas or new ways of interpreting existing information. It provides a chance for suggesting hypotheses and for challenging current thinking on ecological issues. A lighter prose, designed to attract readers, will be permitted. Formal research reports, albeit short, will not be accepted, and all contributions should be concise with a relatively short list of references. A summary is not required.

Mechanisms promoting plant coexistence: can all the proposed processes be reconciled?




Se´bastien Barot, LEST / IRD, 32 Avenue H. Varagnat, FR-93143 Bondy Cedex, France ([email protected]). / Jacques Gignoux, UMR 7625, Fonctionnement et Evolution des Syste`mes Ecologiques, Ecole Normale Supe´rieure, 46 Rue d’Ulm, FR-75230 Paris cedex 05, France.




The coexistence of many species in plant communities is difficult to explain because plants use a priori the same resources. After several decades of theoretical and empirical work many mechanisms have been proved to foster plant coexistence. Using the bibliography we classify these mechanisms according to three criteria. (1) Mechanisms of coexistence are equalising, i.e. they diminish the fitness differences between species, or stabilising, i.e. they insure that a species driven to a very low density can again invade a plant community. Only stabilising mechanisms promote stable coexistence. (2) Stabilising mechanisms are always based on the partitioning of a resource, which ultimately reduce to space or time. (3) Both exogenous and endogenous processes are sources of heterogeneity and variability which enable coexistence through space and time partitioning. Processes involved in endogenous heterogeneity enable coexistence in many ways because niches and differentiation of niches between species are selfgenerated at the same time by plant communities. Although most mechanisms of plant coexistence have probably been discovered, four questions should be still addressed: Is there a link between mechanisms of coexistence and ecosystem functioning and community stability? Which mechanisms dominate real communities? How stable is coexistence in real communities? How do mechanisms of coexistence and evolution interact? One of the first ‘laws’ discovered in ecology, the principle of competitive exclusion, states that species having the same ecological niche cannot coexist (Hutchinson 1959). They compete for the same resources, and cannot escape this competition. Thus, the species that is the best competitor, i.e. the one which can persist at the lowest level of resource availability, is predicted to exclude all the other (Tilman 1982). To explain the coexistence of numerous animal species it is then easy to OIKOS 106:1 (2004)

invoke their use of different resources: each resource, for example a prey type for a carnivore, can be used as a new axis to define the ecological niche. The coexistence of numerous species in plant communities is a priori much more mysterious since all photosynthetic plants compete for the same few resources, i.e. water, light, CO2 and soil nutrients. This issue is particularly tricky for phytoplankton (Hutchinson 1961) and for tree communities in tropical forests (Janzen 1970, Connell 1971). In both cases a high number of species with seemingly identical niches and life form coexist. Since this issue has been raised numerous mechanisms of plant coexistence have been proposed and the relevance of these mechanisms has been demonstrated, originally using theoretical models. Although these mechanisms are numerous (Fig. 1), we show that they can be classified using a few fundamental principles (Fig. 2). This should in turn help understanding better plant coexistence and clarifying which avenues should be developed to go further.

Space and time are the ultimate resources To persist in a community, a species must find moments when, and places where it can send seeds that will be able to germinate and give birth to new individuals which in turn will find enough resources and space to survive and develop into new adults. This statement is tautological but leads to the conclusion that both space and time can be considered as resources (Tilman and Pacala 1993, Chesson 2000b) and that these two resources recapitulate all other resources. As for trophic resources, when a plant species uses a given fraction of the surface available, especially when this species is the best competitor, this space cannot be used by other species. Similarly, when a plant species occupies sites during a 185

given fraction of time these sites are not available to other species during this period (unless the species is competitively inferior and can be displaced). As for trophic resources, the resources represented by space and time are renewed. Here the renewal of these resources takes place when individuals of the considered species die and leave some available space at a given time. Consequently, space and time as resources meet Abram’s general definition of resources (Abrams 1988) and their renewal is directly linked to population dynamics. Of course, time and space should not be considered separately, the true resource is constituted by the combination of space and time. It is now widely recognised that many species can coexist partitioning space according to the heterogeneity of some traits of the physical environment (Chesson 2000a). Each species is the best competitor on a fraction of the available space (in other words, in some of local patches), which diminishes interspecific competition relatively to intraspecific competition and enables coexistence. It is similarly recognised that plant species can coexist partitioning time according to some variable traits of the environment (Chesson and Warner 1981). If each species is the best competitor during a portion of the time coexistence is again possible. Taken together, plant can coexist just by the exploitation of different portions of time and space, which can be considered as spatio-temporal recruitment windows. So far, we have not explained the origin of spatial heterogeneity and temporal variability in the physical environment. First, purely physical processes make an ecosystem spatially heterogeneous (for example, pedogenesis or topography creates some soil heterogeneity), and temporally variable (climatic variability). This can be called coexistence through exogenous heterogeneity or variability (Fig. 1A). Second, plant dynamics, on its own, generates environmental heterogeneity since plants are ecosystem engineers (Jones et al. 1997). Plants compete with each other, absorbing light, soil nutrients and water. What is absorbed is eventually no longer available for other individuals, but constitutes first a modification of the physical environment. Individuals of each plant species are likely to modify their environment locally, in their own way. Consequently, plant dynamics is likely to generate enough environmental heterogeneity to explain the coexistence of many species. This can be called coexistence through endogenous heterogeneity (Pacala and Levin 1997, Fig. 1A). The mechanisms of this type of coexistence are detailed in next section. The dynamics of plant communities can also generate some temporal variability. As soon as population densities are not constant their retroaction on the physical environment should foster some environmental variability. Although this idea of endogenous variability as a factor of plant coexistence (Fig. 1) has not been developed as much as the idea of endogenous heterogeneity it has 186

been shown that plant populations can cycle without cycles being forced by an external constraint (Bauer et al. 2002) or that cycles could be generated by interactions with herbivores as soon as time-lags and overcompensation mechanisms are present (Crawley 1996) as shown by classical predator
/prey models. In this context, coexistence based on plant species having different regeneration niches (Grubb 1977), is just a way to emphasise that whole life cycles have to be taken into account, and that seedlings are likely to have different ecological requirements from adults ones. This mechanism of coexistence is again based on time or space partitioning involving endogenous or exogenous temporal variability or spatial heterogeneity (Fig. 1A). Similarly, the idea of regional coexistence is based on space partitioning, this time at a larger scale (Mouquet and Loreau 2002): if the different local communities of a region occupy different environments, and if each species of the regional pool is the best competitor in one of these environments, n species can coexist in a metacommunties composed of n communities. Local diversity is then influenced by dispersal between communities.

Self-generated spatial heterogeneity as a source of many coexistence mechanisms Terrestrial plants are sessile organisms which modify their environment locally according, for example, to the size of their canopy or their root system. It has been shown that local depletion of soil through limited resource transport promotes coexistence (Huston and DeAngelis 1994, Fig. 1A). Besides, local interactions between plant individuals, due to local environmental modifications, lead to complex plant spatial structures. These structures are particularly difficult to understand and predict because of the existence of a feedback loop (Bolker and Pacala 1997, Law and Dieckmann 2000): (1) plant spatial patterns determine the numbers of plant neighbours of the different plant species; (2) neighbours locally modify the access of plants to physical resources on an individual basis; (3) this influences fecundity, growth and survival of individuals differentially, according to the characteristics of their neighbourhood; (4) this process determines finally the dynamics and the spatial pattern of the different plant populations. It must be pointed out that spatial patterns determine also the distances between conspecific and heterospecific neighbours and thus influence directly the intensity of intraand inter-specific competition. More generally, to enable coexistence through a mechanism based on endogenous heterogeneity, a process has to create ‘holes’ (Murell and Law 2003) in the population of the best competitor to enable the recruitment of new individuals of the poorer competitor. We call these processes coexistence through deterministic recruitment limitation (doted-line box, OIKOS 106:1 (2004)

Fig. 1. Classification of mechanisms of plant coexistence. (A) Stabilising mechanisms which lead to stable coexistence. (B) Equalising mechanisms which lead to unstable coexistence and only slow down competitive exclusion. (C) Ecological drift. The solid line box encompasses all the fundamental processes that are involved in the regeneration niche hypothesis. The doted line boxes correspond to processes that result in complicated spatial structures in plant populations and promote recruitment limitation. Some of these processes are stabilising (A), other are equalising (B). Traditionally stable and unstable coexistence are viewed as opposite types of coexistence but processes that promote these types of coexistence are difficult to disentangle. Ecological drift is an extreme type of unstable coexistence: equalising processes are no longer needed, and species exclusions are compensated by speciations.

Fig. 1A), because stabilising processes create sites where the better competitor cannot recruit new individuals. Three coexistence mechanisms are based on such processes. In the three cases we consider that there are two species, one of which is a better competitor and would exclude the other without the creation and maintenance of a spatial structure. We show that the three mechanisms correspond truly to coexistence through partition of space itself. A first mechanism, the earliest mentioned, is the Janzen-Connell hypothesis (Janzen 1970, Connell 1971): seeds and seedlings which are close to their mother-tree are likely to suffer a higher mortality than the ones which are further away. This would be due to the existence of species-specific predators acting more strongly near parent trees or when seed and seedling densities are high, or to the existence of intraspecific competition between seedlings and their mother-tree. This process would be very important to explain tree biodiversity in tropical forest. Although its true significance is still controversial (Clark and Clark 1984, Schupp 1992, Ris Lambers et al. 2002), we emphasise OIKOS 106:1 (2004)

that the invoked mechanism is based on ‘holes’ made in the surface occupied by the dominant species. A second mechanism, is based on the existence of a trade-off between colonisation and competitive ability (Levin and Peine 1974, Tilman 1994). Such a trade-off is predicted because of the expected numerous trade-offs influencing allocation of resources to reproduction (Tilman 1990): (1) plants have to produce either a low number of big seeds which should give birth to highly competitive seedlings or a high number of smaller seeds, (2) structures promoting long-distance seed dispersal are resource costly, (3) resources invested in reproduction cannot be invested into the growth or maintenance of the vegetative system. Our point here is that the more space pre-emptive species should have the lower colonising ability, so that it should not be able to disperse seeds to all possible local patches, and is hence locally recruitment limited. This leaves ‘holes’ where the species with the poorer competitive ability can recruit new individuals whereas, in all patches where some seeds of the better competing species have been dispersed, an individual of this species will be recruited. 187

A third mechanism, based on some endogenous heterogeneity and the use of space as a resource, has been recently proved to promote coexistence and has been called heteromyopia (Murell and Law 2003). If the average distance at which conspecific individuals compete with each other is longer than the distance at which heterospecific individuals compete, again ‘holes’ should be created around individuals of the more competitive species, available for colonisation by the less competitive species. This process should be more intense when the density of the better competitor increases and should always enable the recolonisation of the community by the poorer competitor starting at a low density. This confers stability to coexistence. The three mechanisms described above are based on the creation of sites in which the poorly competitive species can recruit new individuals. Similarly to coexistence through exogenous heterogeneity, coexistence through endogenous heterogeneity is based on a partition of space, the only difference is that patches available to the different species are not predetermined, but dynamically allocated. It should be possible, in the context of a coexistence model or a real plant community, to measure at each time step the surface corresponding to the sites where each species is more likely to recruit new individuals. These sites would be defined taking into account distances to the neighbours of the different species. It must be noticed that the word ‘recruitment’ is used here in a broad way: it concerns the transition between two stages which mostly limits the demography of a species (the growth rate of the population), it might be the recruitment of seedlings as well as the recruitment of adults.

Is it possible to disentangle stable and unstable coexistence? We have so far described processes that permit plant species to coexist in a stable way: i. e. species densities might show oscillations, but no long term trend is possible, and no species can go extinct: a species driven to a very low density is always able to increase its density again. This has to be checked using the invasibility criterion (Metz et al. 1992). These processes have been coined stabilising processes (Chesson 2000b). Other coexistence processes only allow for unstable coexistence (Fig. 1B). These processes have been called equalising because they decrease fitness differences between individuals of different species, which slows down the exclusion dynamics of poorer competitors (Chesson 2000b) but eventually does not impede exclusion. In that sense, if the species richness of a community is mostly due to equalising factors, the species present at a given time should depend mostly on chance and history (Chesson and Case 1986, Hurtt and Pacala 1995). We show below 188

that it is in fact difficult to disentangle stochastic and deterministic factors involved in coexistence mechanisms and that there is a continuum from perfectly stable coexistence to unstable coexistence. Coexistence through exogenous temporal variability or spatial heterogeneity is due to the fact that each species is the best competitor in given local environmental conditions which are available during given periods. The stability of coexistence is thus sensitive to the time series of the relevant environmental variables and to the way environmental heterogeneity is structured, i.e. to the spatio-temporal dynamics of favourable sites. If coexistence is very sensitive to these factors, coexistence might be unstable although stabilising processes are active. For example, coexistence might depend on time-partitioning and on a particular alternation of humid and dry years, a stabilising process, but coexistence might stop if a year is unusually dry. Conversely, disturbance-mediated coexistence is traditionally said to belong to unstable coexistence and non-equilibrium theories (Huston 1979, Silvertown and Law 1987). However, this type of coexistence can be viewed to be based on stabilising factors (Fig. 1A). To slow down the exclusion dynamics of the poorer competitors, disturbances have to provide locally and momentarily suitable conditions that allow the poorer competitor to recruit new individuals. This kind of coexistence can thus be related to coexistence through exogenous variability or heterogeneity since disturbances create heterogeneity in both space and time. Trade-offs and other factors which decrease fitness differences between species should only slow the rate of extinction in poorly competitive species (Chesson 2000b). However, when the fitnesses of two species approaches each other, then the weaker species needs to be stabilizing processes to insure their stable coexistence (Chesson 2000a,b, Murell and Law 2003). One might argue that the colonisation
/competition trade-off is classified as a stabilising process. In fact, this trade-off is first an equalising mechanism but since it influences the spatial structure of the population, it generates heterogeneity (local patches where the dominant/dominated species is very likely to recruit new individuals) and is thus also a stabilising mechanism. Intraspecific spatial aggregation (Fig. 1B) and interspecific spatial segregation, which are very common in plant communities, have first been thought as factors promoting stable coexistence with the rationale that spatial segregation decreases the intensity of interspecific competition and increases intraspecific competition (Pacala and Levin 1997, Stoll and Prati 2001, Murell et al. 2002). However, it is likely that spatial segregation and the formation of conspecific clusters only slows down the exclusion of poorer competitors. It decreases the contacts between heterospecific individuals and thus diminishes the chances of the better competitor to invade OIKOS 106:1 (2004)

Fig. 2. Synthetic classification of mechanisms of plant coexistence. To describe coexistence in a plant community it must be first determined which resources are involved in stabilising processes (space or time) and whether heterogeneity and variability is self-created by the plant community itself (endogenous) or generated by external factors (exogenous). It must then be assessed, for each resource involved, how much stabilising factors which lead to stable coexistence are intermingled with equalising processes which lead to unstable coexistence.

local patches occupied by the poorer competitor, yet, at the cluster boundaries the species with the better competitive ability should be able to invade the clusters of the poorer competitors (Chesson and Neuhauser 2002). Thus, clusters of the dominant species should slowly exclude clusters of the less competitive species. Taken together, interspecific segregation does not imply stable coexistence but some stabilising processes such as heteromyopia (Fig. 1A) lead to spatial segregation (Murell and Law 2003). One of the most popular theories to explain the coexistence of numerous tree species in tropical forests is based on recruitment limitation (Hurtt and Pacala 1995). Due to relatively short dispersal distances (whereas dispersal was always global in former models) and to imperfect dispersal (the seed rain is heterogeneous within the dispersal distance of a parent tree) the species with the best fitness of a community cannot send seeds to all available local patches so that species with low competitive ability should win sites by forfeit. As the species richness of a community increases, the proportion of winning-by-forfeit increases. We call these processes ‘recruitment limitation as a rule’ because no specific stabilising process is involved (doted-line box, Fig. 1B). Field data show that species are indeed often recruitment limited (Condit et al. 1992). On the one hand, using the same rationale as for spatial segregation, it is obvious that recruitment limitation can slow down exclusion of poorer competitors but do not allow for stable coexistence. The species with the most effective combination of vital rates will gain new sites and exclude OIKOS 106:1 (2004)

poorer competitors even though slowly. On the other hand, short dispersal distances and imperfect dispersal (Fig. 1B) are linked to stabilising processes (JanzenConnell hypothesis, colonization
/competition trade-off) and more generally to processes (local interactions, local dispersal) that result in complex intra- and interspecific spatial patterns. Even if stabilising processes create endogenous heterogeneity, when the number of species increase in a community and when population size decreases, stochasticity might override the system. Classical demographic stochasticity might result in the persistence/extinction of a species whatever its vital rates. Here, spatially-mediated demographic stochasticity should add some more stochasticity because there is a priori no guaranty that suitable spatial patterns for coexistence will develop. The persistence of a given species in the community might depend on the formation of a particular spatial structure containing a certain type of local patches (defined by the local distribution of neighbours of the different species) with a suitable frequency. This spatial structure might only appear with a low probability due to underlying stochastic processes. We have thus to conclude that real plant communities display a continuum of possibilities between two theoretical points of view: coexistence through local recruitment limitation that allows for the coexistence of some species through particular deterministic mechanisms, and recruitment limitation as a rule which affects all species and allows for their unstable coexistence (the two doted line boxes of Fig. 1). Hubbell’s theory of ecological drift is even more extreme (Hubbell 2001, Fig. 1C). According to him, there is no dominant species, all species have equivalent fitness because of equalising factors and diversity is determined by the rates of random extinction and speciation events. Hence, coexistence is just an appearance due to ecologists looking at a slow exclusion process within a too short time window relative to process speed; the difference with the previous section is that no equalising mechanism is invoked to slow down the exclusion: the exclusion is slow enough per se. Taken together, it is difficult to disentangle deterministic mechanisms of coexistence and stochastic processes that only slow down exclusion, and there is a continuum of possibilities of coexistence from purely deterministic to perfectly stochastic points of view. This justifies our simplified classification of mechanisms of coexistence (Fig. 2).

What remains to be done The goal of this paper is to find a consistency among the numerous coexistence mechanisms now known to be active in plant communities. If a consistent theory of coexistence is to be built, effort should be put on this 189

synthesis rather than on lengthening the list of coexistence mechanisms. We propose here a classification that, we hope, could help in such a task. Taking into account all potential mechanisms of coexistence, and all their possible combinations, our first conclusion is that the coexistence of many plant species on the same few resources is no longer a mystery. The classification of mechanisms of coexistence can be simplified as shown by Fig. 2. The classification is based on three axes, two for stabilising processes and one for equalising processes. The two first ones indicate which kinds of resource partitioning that push towards stable coexistence. The third one indicates how stable coexistence is. It must be noticed that several coexistence mechanisms are probably involved in each community, so that the importance of each resource has to be determined (endogenous/ exogenous variability, endogenous/exogenous heterogeneity) and that for each resource the importance of stochasticity has to be assessed. Our second conclusion is that endogenous variability and heterogeneity offer numerous possible ways promoting coexistence through self-organisation. The multiplicity of these possibilities of coexistence is due to the existence of a feedback loop (above). The whole process of self-organisation leads both to the creations of niches and to the differentiation of niches between species. We can thus answer ‘yes’ to the question ‘Do plants need a niche?’ (Chesson 1991), if we accept that plant niches depend on the spatial dynamics of whole plant communities and not only on pre-existing features of physical environment. In this context, although the apparent contradiction between plant biodiversity and the principle of competitive exclusion can be considered as elucidated, and although our understanding of plant communities has highly increased during the last decades, at least four issues are still pretty much open and warrant that researches on plant coexistence should still be fruitful.

Why bother with mechanisms of coexistence? Apart from a theoretical point of view, determining which mechanisms that explain coexistence of many plant species in real plant communities is likely to have practical implications. First, the mechanisms through which plants coexist determine in which way species of given communities are complementary, which in turn influences the functional role of biodiversity in these communities (Mouquet et al. 2002). For example, if many species of communities coexist through time partitioning, the insurance hypothesis (Yachi and Loreau 1999) is likely to apply: the diversity of plant reaction to environmental temporal variability diminishes the variability and increases the mean of ecosystem outputs such as primary production. Besides, 190

modifying processes, such as plant spatial pattern or seed dispersal distance, that are involved in coexistence through endogenous heterogeneity modifies the structure of plant communities (relative abundance of species) and consequently alter ecosystem functions (Pacala and Deutschman 1995, Pacala et al. 1996). Second, it is important to determine how stable coexistence is and whether plant communities (or which communities) are driven by stabilising or equalising processes. It can be predicted that the type of coexistence mechanism that dominates a community determines whether disturbances, such as the loss of a species due to human activities or climatic changes, will have a general negative impact on biodiversity (loss of many species), or a relatively benign impact. This hypothesis should be tested and could have important implications in plant conservation biology and ecosystem management. Of course, achieving this research program and applying its results to real cases is a long-term task since it requires the determination of the respective influence of coexistence mechanisms in real communities (below).

What about real communities? Our discussion is mostly based on the results of theoretical models and enables to classify conceptually the different processes that shape the biodiversity of plant communities. It is also important to determine which processes allow for coexistence in real communities. Many studies test for the existence of a particular mechanism of coexistence in a given communities: the Janzen-Connell hypothesis (Condit et al. 1992), recruitment limitation (Hubbell et al. 1999), spatial segregation (Stoll and Prati 2001). However, very few studies test thoroughly for all possible mechanisms, for their relative importance and the way they interact, which would be fundamental to stick to a pluralistic (and probably more realistic) view of ecology. The issue is then to assess the respective influence of each mechanism for different communities and at last to derive a classification of plant communities according to the main processes that shape their biodiversity. Achieving such a research program would also explain why the number of coexisting plant species is varying so much between plant communities and especially between tropical and temperate forests. Clearly, designing and achieving experiments to test all possible mechanisms of coexistence for even a single community is a huge amount of work. If coexistence is achieved through equalising processes that only slow down the extinction dynamics, human life is probably too short to achieve any relevant experiment. Coexistence through stabilising or equalising processes or through ecological drift might look exactly the same at a 5- or 10-year scale. A solution might be to build a simulation model that encompasses all possible OIKOS 106:1 (2004)

mechanisms of coexistence. If such a model is parameterised cautiously using field data and experimental results, the sensitivity analysis should then enable to assess the respective influence of each process and to conduct long-term computer-based experiments which are usually not feasible due to the lengths of human life and research projects (Pacala 1996).

Stochastic and deterministic processes involved in coexistence The formation of spatial patterns is intrinsically stochastic, and the likelihood of the appearance of a given complex spatial pattern linked to coexistence is poorly known (Murell et al. 2002), especially when many species are present. It is for example not known how sensitive plant spatial distributions are to the initial conditions of the community settlement, or whether spatial distributions are likely to reach an equilibrium or go through oscillations. This is a key-point to understand coexistence through endogenous heterogeneity based either on stabilising (Fig. 1A) or equalising (Fig. 1B) processes. If realised spatial patterns depend strongly on chance and history, coexistence through endogenous heterogeneity and the nature of co-occurring species itself would depend more on equalising factors and stochastic processes. In this context, the following hypothesis could be tested: community with low diversity are dominated by deterministic processes while highly diverse communities are dominated by stochastic processes. This should be the case because the dynamics of plant communities with high species richness should be strongly influenced by demographic stochasticity and spatially-mediated demographic stochasticity (Fig. 1B). Practically, methods should also be proposed to assess the ‘intensity’ or the stability of coexistence in real and modelled communities. This would be achieved by measuring the likelihood of species extinction at various time scales.

Coexistence and evolution Although Hubbell’s theory is disputable (Ricklefs 2003) it has the advantage to take speciations into account, and more generally the fact that species of plant communities have evolved and are still evolving and that the structure of these communities is both shaped by the historic assembling of species (extinction, immigration), the evolution of already co-occurring species and speciation. Hubbell’s theory is relevant only if dynamical processes are slow (slow competitive exclusion of species) and if evolutionary processes are rapid (Ricklefs 2003). However, considering evolutionary processes would probably be useful to understand better OIKOS 106:1 (2004)

species coexistence and predict which mechanisms of coexistence are likely to be the most important. Evolution and competition are tightly intermingled: species that form biodiversity are first created by evolution through speciation and conversely the structure of a plant community (and thus biodiversity) influences competition and thus evolutionary pressures. First, models of sympatric speciation would probably help to predict which mechanisms of coexistence are likely to evolve. In this case, stabilising coexistence mechanisms should be built in. Second, if we consider that species co-occurring in a community have evolved in an allopatric way, it is important to study the evolutionary consequences of interspecific competition which should promote the evolution of equalising and stabilising processes. On the whole, determining the coexistence mechanisms resulting from different types of speciation and evolutionary pressures remain a pretty open question. New modelling tools, which have been precisely designed to bridge evolutionary and demographic processes, should help to achieve these goals (Dieckmann 1997, Dieckmann and Doebeli 1999).

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OIKOS 106:1 (2004)

Annexe 10 Barot, S., M. Blouin, S. Fontaine, P. Jouquet, J.-C. Lata, and J. Mathieu. Towards a theoretical and evolutionary framework for soil ecology. submitted to Ecosystems.

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Soil ecology, theory and evolution: a self-criticism Sébastien Barot1*, Manuel Blouin1, Sébastien Fontaine2, Pascal Jouquet1, Jean-Christophe Lata3, J. Mathieu1 S. Barot ([email protected]), M. Blouin and P. Jouquet and J. Mathieu LEST-UMR 137 IRD 32 Av. H. Varagnat 93143 Bondy cedex, France. S. Fontaine INRA, Unité d’agronomie, 234 avenue du Brezet, 63000 Clermont Ferrand, France. J.-C. lata UMR 8079, Université Paris XI, Bât 362, France.

Soils constitute a primordial compartment of terrestrial ecosystems. They are the interface between earth mineral layer and the biosphere (Lavelle and Spain 2001). They result both from degradation of the mineral parent rock and the accumulation of dead organic matter. It is in soils that mineral nutrients stocked in the parent rocks are released. It is also in soils that nutrients sequestrated in the vegetal litter and soil organic matter are recycled, which is the essential condition for the maintenance of primary production. Soil processes determine the rate of organic matter mineralization, but also the quantity and quality of the stocked organic matter and the quantity of mineral nutrients which are leached or volatilised and thus lost for the ecosystem. Hence, soils play a fundamental role in all biogeochemical cycles. Soil processes depend on physical and chemical parameters (climate, parent rock) but also depend on many organisms such as bacteria, fungus, mesofauna (collembola, mite), macrofauna (earthworm, termite, ant, insect larvae, millipede…) and plants. In turn, these plants provide organic compounds to soil organisms through their depositions of litter and exudates. These organic compounds are the driving force of most soil biologically processes particularly soil respiration and N mineralization. Taken together, soil organisms form complex webs of interactions through trophic relations (food webs, de Ruiter et al. 1994) and through the modification of physical and chemical soil properties (organisms as ecosystem engineers ,Jones et al. 1994). They partly determine the capacity of soils to stock carbon and to release mineral nutrients in a sustainable way. Thus, understanding and predicting their influence on soil carbon dynamics is a prerequisite to predict ecosystem response to the current increase in atmospheric CO2, and the feedback of ecosystems on the subsequent global change (Lal 2004). Similarly, understanding the biological factors controlling the release of nutrients is necessary to design sustainable 247

agricultural practices (Lal 2004). Hence, besides the desire to increase ecological knowledge, the importance of these applied issues has fostered the quick development of soil ecology as proved by the existence of many specialized journals. The field is currently making wide progresses. For example, many recent studies reveal new mechanisms that could deeply influence soil fertility, competition between plants or the reaction of ecosystem to global change (Bonkowski 2004, Goddard and Bradford 2003, Hodge et al. 2001). However, in spite of the existence of a wide corpus of empirical studies, some critical questions are still open. Two examples of such questions, among many possible ones, are described below. First, soil macrofauna obviously plays a role in soil formation and soil organic matter dynamics (Lavelle and Spain 2001) and thus is a key factor of aboveground/belowground relations (Scheu et al. 1999, Wardle et al. 2004). More specifically, there is a general impression that earthworms enhance plant growth through many mechanisms (Brown et al. 2004, Scheu 2003): changes in soil structure, mineralization of soil organic matter, stimulation of soil organisms beneficial to plants, control of organisms detrimental to plants, production of plant growth factors. A wide corpus of empirical studies tackles this issue. However, the question “why do ultimately, i.e. earthworms enhance plant growth?” has seldom been asked and has never been addressed thoroughly. Some of the mentioned mechanisms, such as the production of growth factors, are costly for earthworms (even if this involves stimulating certain bacteria, Pasqualeto Canellas et al. 2002). However, the possibility that these mechanisms are adaptive and that earthworms benefit from a better plant growth has seldom been mentioned. These mechanisms could be incidental, linked to some constraints of earthworm ecological niche, or could be linked to evolutionary pressures. Apart from this rather theoretical issue it is not clearly known (i) which mechanisms are the most important, (ii) whether earthworms really increase primary production on the long term in the field (Barot et al. 2007), (iii) whether earthworms change the composition of natural plant communities and (iiii) whether earthworms increase or decrease the long term capacity of soils to stock carbon. Tackling the evolutionary side of plant-earthworm relations would certainly help answering these questions. Second, huge quantities of carbon and nutrients are sequestered in the recalcitrant part of soil organic matter over centuries to millennia (Martel and Paul 1974, Rumpel et al. 2002) before being released as CO2 and inorganic nutrients by soil microbes. On the long term, this sequestration influences the quantity of atmospheric CO2 and the climate (Falkowski et al. 2000). It also affects the amount of inorganic nutrients available in soils. Little is understood about the mechanisms controlling carbon and nutrient sequestration. However, if nutrient 248

sequestration and nutrient release were independent from plants, they could soon be deprived of nutrients (Fontaine and Barot 2005). Plants persist in most ecosystems suggesting that they are partially able to control organic matter mineralization. Since the release of nutrients from organic matter decomposition depends on microbial activities, the control of nutrient release by plants would necessarily be due to interactions between plants and soil microbial community. Plants and microbes have probably developed such interactions (Clarholm 1985) because they are crucial for the persistence of both partners: plants depend on decomposers for their nutrient uptake and decomposers depend on the delivery of organic carbon provided by the plants. Consequently, tackling the evolutionary side of plant-microbe relationship is primordial to understand the long-term dynamics of carbon and nutrients in soils. How can be explained the discrepancy existing between the publication of multitudes of studies on these subjects and the scarcity of answers to these questions? How could these questions be answered more efficiently? Analyzing data from the bibliographic database ISI web of knowledge, we aimed at showing that soil ecologists make a parsimonious use of modelling and evolutionary interpretations which are needed to build a conceptual general framework for soil ecology, so far missing. We suggest that such a conceptual framework would help linking soil ecology to general ecology and that it would also help tackling more efficiently critical scientific issues such as the ones presented above.

Material and method We compared eight journals specialized in soil ecology (Applied Soil Ecology, Biology and Fertility of Soils, European Journal of Soil Biology, Pedobiologia, Soil Biology and Biochemistry, Plant and Soil), seven journals considered to be generalist in ecology (American Naturalist, Ecology, Ecology Letters, J. Animal Ecology, J. Ecology, Functional Ecology, Oikos), two journals specialized in evolution (Evolution and Evolutionary Ecology), and three journals specialized in modelling (Ecological Modelling, Theoretical Population Biology, Journal of Theoretical Biology). J. Animal Ecology, J. Ecology and Functional Ecology are arguably less general than the other generalist journals but taken together they are the equivalent of Ecology for the British Ecological Society. This list is not comprehensive but was designed to allow comparing clear-cut cases, i.e. journals publishing respectively only articles related to soil ecology, evolution and modelling and journals publishing articles related to all fields of ecology.

249

The data base, ISI Web of Knowledge, was scanned from 1997 to 2004 (from 1998 for Ecology Letters). On the overall, this represents about 23000 papers for the considered journals. To find all articles dealing with soil ecology in journals not specialized in soil ecology the word “soil” was searched for in titles, key-words and abstracts. Conversely, it was searched for the words “evolution” and “model” in journals not specialized in evolution or modelling. All abstracts were looked through to eliminate irrelevant articles. We checked beforehand that searching for these general terms allows gathering most relevant papers but that the ‘‘manual’’ sorting was necessary due to the poor selectivity of these terms. It is difficult to give a precise definition of soil ecology. However, we considered as linked to soil ecology any study dealing with soil organisms, parts of organisms dwelling in soils (root), soil processes involving organisms (mineralization, soil respiration) or processes linking soil and aboveground organisms. For the selection of papers dealing with models, studies only using statistical models or null models were rejected as well as studies only mentioning a published model to state that their empirical results support qualitatively or not these models. For the selection of papers dealing with evolution, studies addressing directly an evolutionary issue or only interpreting empirical data using evolutionary theories were taken into account. We first calculated for each sampled journal the percentages of articles dealing with soil ecology, modelling and evolution. This allowed comparing journals and types of journals (specialized in soil ecology vs. generalist or specialized in evolution or modelling) but this does not allowed comparing articles published in different fields of ecology (for example bird ecology vs. soil ecology) or journals specialized in different fields of ecology (for example Journal of Avian Biology vs. Soil Biology and Biochemistry). To approach the latter we have also calculated, inside the publications of each of our sample of twelve journals that are nonspecialized in soil ecology, the percentage of articles dealing with soil ecology that also use models or also involve evolutionary interpretations. Then, these percentages were compared (χ2 test) to the percentages of publications, inside the same non-specialized journals, using models or evolutionary interpretations but not dealing with soil ecology, i.e. publications related to all other fields of ecology. The development of a scientific field should also be reflected in the publications of very generalist and highly cited journals such as Science and Nature. We searched for the articles dealing with soils published in these journals between 1997 and 2004 (searching for the word soil in the title, abstract and key-words and eliminating manually non relevant articles) and classified briefly the content of these papers.

250

Results As expected, Journals specialized in soil ecology have lower impact factors (IF) than generalist journals (Table 1, see also Fig. 1 the log-log significant relation between IF and percentages of papers dealing with soil ecology). More interestingly, a low percentage of the papers published in the generalist journals (less than 6 % in most cases, about 13 % for Oikos) deals with soil ecology. Even Journal of Ecology specialized in plant ecology only contain about 20 % of articles related to the field of soil ecology while all terrestrial plants highly depend on soil. At the same time, generalist journals publish much more studies using modelling (between 11.4 and 36.2%, 13.8 % for Oikos) than soil ecology journals do (between 0.4 and 6.3 %). It must be marked that the two generalist journals publishing the less model-based studies are the ones publishing the more soil-related papers (Functional Ecology and Journal of Ecology). Conversely, ecology journals specialized in modelling (Theoretical Population Biology and Journal of Theoretical Biology) publish few papers about soil ecology (respectively 0.8 and 1.3 %). Ecological Modelling which is less theoretically oriented publishes a higher percentage of papers dealings with soil (10.7 %). There is a significant negative correlation between the proportion of papers dealing with soil ecology and the proportion of papers based on models (Fig. 1). In the same vein, generalist papers publish much more studies dealing with evolution (between 10.6 and 45.6 % in most cases, 10.6 for Oikos, but 3.9 % for Journal of Ecology) than journals specialized in soil ecology (between 0.1 and 1 %). Again, the generalist journal publishing the highest percentage of soil ecology-related articles, Journal of Ecology, also publishes the fewest studies dealing with evolution. Overall there is a significant negative relationship between the percentage of articles dealing with soil ecology and the percentage of articles tackling evolutionary issues (Fig. 1). We also tested whether evolutionary journals publish high percentages of studies using modelling and conversely that theoretical-oriented journals publish high percentages of studies dealing with evolution. These hypotheses hold for all journals but for Ecological Modelling whose papers rarely deal with evolution (Tab. 1). It can be marked that this journal publishes more papers about soil ecology than Journal of Theoretical Biology and Theoretical Population biology.

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Table 1 Summary of the bibliographical analysis (see text for details). Seven percentages are displayed: percentages of all articles dealing with soil ecology (Soil), with models (Model), with evolution (Evol), and percentages of articles using models respectively within non soil ecology articles and within soil ecology articles (‘‘Model within non Soil’’ and ‘‘Model within Soil’’) and percentages of articles dealing with evolution respectively within non soil ecology articles and within soil ecology articles (‘‘Evol within non Soil’’ and ‘‘Evol within Soil’’). Asterisks in the ‘‘Model within Soil’’ and ‘‘Evol within Soil’’ columns denote a significant difference between the percentages among all non-soil ecology articles and soil ecology articles ( 2 test, df=1, P